Болезнь - тупик репродукции или улица с двусторонним движением?

Фото с сайта http://www.cosmosmagazine.com

Обычно у больного животного шансы оставить потомство крайне малы. У него снижается социальный статус, ухудшается внешний вид, даже сам запах нездорового существа неприятен его сородичам. Однако из этого, казалось бы, универсального правила есть ряд исключений, когда запах зараженного самца начинает привлекать самок, его половое поведение оптимизируется, а зачатые им эмбрионы получают некое преимущество перед другими - за счет гормональной поддержки будущей матери.

Болезнь ведет к активизации иммунной системы организма. Как следствие, неизбежно меняется гормональный фон, влияющий на запах больного (см.: Иммунная система помогает животным отличать больных сородичей от здоровых по запаху. "Элементы", 24.04.09), его общую активность и демонстрационное половое поведение. Естественно, это сказывается на конкурентоспособности. Первые яркие примеры изменения половой привлекательности инфицированных животных были получены в 90-х годах прошлого века.

Статья сотрудников Института систематики и экологии животных СО РАН М.П. Мошкина, Е.Ю. Кондратюк и Л.А. Герлинской является продолжением работ о связи иммунитета с различными аспектами поведения животных (см. ссылки внизу).

Как правило, заболевание животных приводит к снижению активности, в том числе страдает половая привлекательность. Организм больного животного выделяет меньше ресурсов на формирование "индикаторов приспособленности" (см.: Женская привередливость способствует видообразованию. "Элементы", 25.12.09). У птиц окраска становится более тусклой, а пение - менее разнообразным. Запах инфицированных глистами, сальмонеллой или вирусом гриппа самцов грызунов не прельщает самок. Введение хомячкам эритроцитов барана (распространенных лабораторных стимуляторов иммунного ответа) также ухудшает источаемый хомячками аромат - не только заниматься сексом, но даже есть из одной кормушки с такими животными становится страшно и противно (см.: М.П.Мошкин, Л.А.Герлинская, Р.Нагатоми. Запах, который не лжет).

Однако из этого, казалось бы, универсального правила найден ряд исключений. В частности, подстилка из клеток самцов мышей, зараженных вирусом клещевого энцефалита, интересовала самок сильнее, чем подстилка здоровых особей. Повышение запаховой привлекательности зафиксировано и у мышей, зараженных малярией.

За устойчивость организма к инфекциям отвечают два типа иммунитета: неспецифический (врожденный) и специфический (приобретенный). В данной статье описано влияние на репродуктивный успех неспецифического иммунитета, стимулированного инъекциями липополисахарида (ЛПC) - компонента мембран грамотрицательных бактерий. Неспецифический иммунитет обеспечивает борьбу с инфекцией на ранних этапах ее развития, когда специфический иммунитет еще не сформировался. Введение ЛПС широко используется для моделирования разнообразных иммунофизиологических и поведенческих изменений, сопровождающих инфекции. При этом наблюдается синдром болезненного поведения животного, заключающийся в сонливости, снижении двигательной активности, исследовательского и пищевого поведения.

Эксперименты проводились на мышах. У мышей выбор партнера - женское дело. Первую роль здесь играет запах. Самцам одной группы вводили ЛПС, а контрольным самцам - физиологический раствор в то же время и в том же количестве. Самкам же давали понюхать образцы загрязненной подстилки самцов опытной и контрольной группы. Запах ЛПС-самцов больше интересовал неэстральных (т.е. пока неготовых к спариванию) самок, эстральные, готовые к спариванию, самки не проявляли явных предпочтений (тратили одинаковое время на обнюхивание тех и других подстилок).

В других экспериментах каждому из самцов подсаживали по две самки, в течение 5 суток наблюдали за поведением мышей и проверяли самок на беременность. Далее пары разделяли и регистрировали гормональный фон в крови забеременевших самок. На 16-й день самок обезглавливали. Их кровь забирали для анализа, а эмбрионов - взвешивали.

Количество спариваний было приблизительно одинаковым в контрольной и опытной группах. Половая активность самцов обеих групп убывала от 1-го к 5-му дню проживания с самками. Но если у контрольных самцов половое поведение снижалось равномерно, то ЛПС-самцы первые двое суток вели себя более вяло, чем контрольные, но зато превосходили контрольных на 3-и сутки, когда у самок в крови уровень прогестерона (гормона, способствующего созданию условий для имплантации и развития зародыша) был максимальным. Поэтому эмбриональные потери у самок, покрытых ЛПС-самцами, оказались меньше почти в 1,5 раза. После разлучения пар у беременных самок, покрытых ЛПС-самцами, обнаружилась более высокая концентрация прогестерона, чем в контрольном варианте, однако, несмотря на это, весили эмбрионы ЛПС-самцов значительно меньше. Таким образом, даже эндокринное обеспечение беременности самок не компенсировало отставания в темпах роста эмбрионов ЛПС-самцов, что является одним из важнейших показателей жизнеспособности эмбрионов.

Проведенные эксперименты выявили ряд факторов, благоприятствующих инфицированному самцу в репродуктивной конкуренции и помогающих ему оставить потомство: повышение привлекательности хемосигналов, смещение сроков зачатия к оптимальным 3-им суткам, гормональная поддержка мелких эмбрионов организмом самки.

Неспецифический иммунитет образует первую линию иммунной обороны, призванную ограничить проникновение микробов в организм животного. Лишь после прорыва этой линии в дело вступают механизмы специфического иммунитета. По мнению авторов статьи, снижение запаховой привлекательности, уменьшение яркости окраски или обеднение песенного репертуара, т.е. изменение вторичных половых признаков животных - формирование "честного" сигнала, предупреждающего самок о нежелательности спаривания с ними, - начинается только при задействовании последних линий иммунной защиты. Возможно, разнонаправленные результаты, полученные при исследовании сексуального поведения инфицированных животных, "объясняются преобладающей активацией неспецифического или специфического звеньев иммунной системы. Это в свою очередь может быть обусловлено неодинаковой динамикой инфекционного процесса".

Другие статьи М.П.Мошкина и его коллег о связи иммуной системы и поведения, опубликованные в Журнале общей биологии:
1) М. П. Мошкин, Л. А. Герлинская, В. И. Евсиков, 2003. Иммунная система и реализация поведенческих стратегий размножения при паразитарных прессах.
2) Л. А. Герлинская, Ю. А. Фролова, Е. Ю. Кондратюк, М. П. Мошкин, 2007. Затраты на маркировку и репродуктивный успех у самцов мышей лабораторной линии ICR.
3) Е. А. Литвинова, А. И. Гармс, А. М. Зайдман, А. В. Корель, Л. А. Герлинская, М. П. Мошкин, 2009. Адаптивное перераспределение иммунной защиты в ответ на половые хемосигналы.
4) А. Е. Акулов, Д. В. Петровский, М. П. Мошкин. Энергетическая стоимость социального поведения мышей при активации неспецифического иммунитета.