Александр Марков

Новые виды у грибов образуются нетрадиционными способами

Вяз, убитый грибом Ophiostoma nova-ulmi. Этот вид паразитического гриба появился всего несколько десятилетий назад. Его предком был гриб Ophiostoma ulmi, вызывавший у вязов гораздо более легкую, хроническую форму болезни (фото с сайта http://www.forestpests.org/ ).
Вяз, убитый грибом Ophiostoma nova-ulmi. Этот вид паразитического гриба появился всего несколько десятилетий назад. Его предком был гриб Ophiostoma ulmi, вызывавший у вязов гораздо более легкую, хроническую форму болезни (фото с сайта http://www.forestpests.org/ ).

Грибы обладают множеством необычных свойств, что затрудняет применение к ним таких понятий, как «индивид», «популяция», «вид». Способы размножения (в том числе полового) и обмена генетическим материалом у грибов намного более разнообразны, чем у животных и высших растений. Этим определяется и разнообразие способов видообразования, которое у грибов происходит очень быстро – буквально на наших глазах.

По имеющимся оценкам, грибы превосходят по числу видов все растительноподобные организмы, вместе взятые, причем на сегодняшний день описано лишь 5% расчетного числа грибных видов. Грибы играют огромную роль в биосфере. Они являются главными переработчиками отмершей древесины, они обеспечивают растения питательными веществами – 90% видов высших растений образуют с грибами симбиотические микоризные ассоциации. Не менее 2/3 углерода, связываемого растениями в ходе фотосинтеза, проходит через тело грибов. Паразитические грибы могут наносить огромный урон растениям, в том числе сельскохозяйственным; они могут вызывать тяжелые заболевания и у животных, включая человека.

Способы размножения (в том числе полового) и жизненные циклы у грибов настолько разнообразны и необычны, что даже самые основополагающие биологические понятия, разработанные на животных и растениях – такие как «индивид» (особь), «популяция», «вид» – порой бывает довольно трудно приложить к грибам. Способы видообразования у грибов, по-видимому, тоже могут быть весьма своеобразными. По мнению Ю. Т. Дьякова, низшие эукариоты были своеобразным эволюционным «полигоном», на котором природа опробовала множество разнообразных механизмов, определяющих структуру и эволюцию популяций. Лишь немногие отобранные «стандарты» легли затем в основу развития животных и высших растений; у грибов же сохранилось множество иных, порой весьма причудливых генетических механизмов размножения, обмена генами и видообразования.

Индивид

Даже такое, казалось бы, простое понятие, как «особь» или «индивид», порой весьма трудно применить к грибам. Тело большинства грибов представляет собой мицелий – переплетение нитей-гиф, на котором формируются органы полового и бесполого размножения. Где в переплетении гиф, пронизывающем, например, почву, кончается одна «особь» и начинается другая – понять не так-то просто. Это научились делать только в отношении высших базидиальных грибов (тех самых, чьи плодовые тела так хорошо знакомы грибникам), но и здесь процедура выявления «особей» весьма трудоемка.

«Особью» считается многолетний мицелий с определенным генотипом, и отличить один такой мицелий от другого можно, скрещивая их потомство – проростки гаплоидных мейоспор. Многолетняя грибница у высших базидиомицетов является дикариотической, то есть в каждой клетке присутствует по два гаплоидных ядра, каждое с одинарным набором хромосом, полученным от одного из «родителей». Функционально такая клетка идентична диплоидной. При образовании мейоспор ядра сливаются, гомологичные хромосомы обмениваются участками (происходит рекомбинация), а потом снова расходятся (мейоз). Гаплоидная мейоспора затем прорастает, образуя гаплоидный проросток; клетки двух разных проростков могут слиться в дикариотическую клетку (этот процесс аналогичен оплодотворению – слиянию половых клеток). Из дикариотической клетки затем вырастает многолетний мицелий.

Однако не каждый проросток может «скреститься» с любым другим. Само по себе это не удивительно. У высших растений и животных оплодотворение тоже происходит избирательно, для этого предусмотрено разделение на два пола: одна половая клетка должна быть мужской, другая женской. У базидиомицетов вместо разделения на два пола существует сложная генетическая система регуляции половой совместимости.

Жизненный цикл фитофторы.
Жизненный цикл фитофторы. Этот гриб относится к группе оомицетов, которая, по последним данным, состоит в более близком родстве с некоторыми водорослями, чем с другими грибами, поэтому относить ее к «грибам» можно лишь в эколого-морфологическом, но не в эволюционном смысле. У фитофторы, как и у высших эукариот, половые клетки делятся на мужские и женские. Для «настоящих» грибов разделение всего-навсего на два пола слишком просто и банально.

Ключевую роль в этой системе играют два несцепленных (расположенных на разных хромосомах) генетических фактора (A и B), каждый из которых содержит несколько генов. У каждого фактора существует множество аллельных вариантов (1, 2, 3 и т.д.). Скреститься между собой могут только потомки мейоспор, имеющих разные аллели обоих факторов. В результате получается как бы огромное множество «полов», причем для каждого «пола» имеется широкий набор «разрешенных» партнеров и несколько менее широкий круг партнеров «запрещенных».

Допустим, родительский дикариотический мицелий имеет генотип A3A5B1B6. В результате мейоза в плодовых телах, образованных таким мицелием, сформируется 4 типа мейоспор: А3В1, А3В6, А5В1, А5В6. Чтобы скрещивание было возможно, оба фактора должны различаться по своему аллельному состоянию. Поэтому вероятность успешного скрещивания между «потомками» (мейоспорами) одного и того же мицелия составляет 25% (какую бы мейоспору мы ни взяли, выясняется, что она может скреститься только с одним из четырех типов мейоспор, имеющихся в потомстве данного мицелия, например А3В1 может скреститься только с А5В6). Однако если мейоспоры происходят от разных родителей, то вероятность успешного скрещивания оказывается близкой к 100%, потому что в популяции много аллельных вариантов каждого фактора, и вероятность, что аллели случайно совпадут у разных мицелиев, обычно невелика.

Вот так и определяют «границы индивидов» у высших базидиомицетов: скрещивают между собой мейоспоры, полученные от двух плодовых тел, и определяют процент успешных скрещиваний. Если он близок к 25% - значит, оба плодовых тела принадлежат одному «индивиду», если он близок к 100% - значит, перед нами разные «особи». Довольно изнурительное занятие, но оно позволило получить крайне интересные и неожиданные результаты.

Жизненный цикл гриба Neurospora crassa (из группы сумчатых грибов, или аскомицетов). (рисунок из статьи Т. Потаповой «Тайны нейроспоры»)
Жизненный цикл гриба Neurospora crassa (из группы сумчатых грибов, или аскомицетов). Рисунок из статьи Т. Потаповой «Тайны нейроспоры» http://www.sciam.ru/2004/9/biology.shtml

Например, оказалось, что некоторые индивидуумы осеннего опенка могут занимать несколько гектаров леса, иметь массу в несколько тонн и возраст в полторы – две тысячи лет!

Для большинства грибов, однако, вместо понятия «особь» пользуются термином «генет» – так обозначают генетически дискретные единицы, аналогичные клонам в микробиологии. Генеты возникают в результате гибридизации и последующего вегетативного (бесполого) размножения.

Вид

Провести границу между видами у грибов ничуть не легче, чем между индивидами. Морфологический критерий работает плохо: у грибов, как стало ясно в последние десятилетия, полным-полно видов-двойников, то есть форм, внешне практически неотличимых, но никогда не скрещивающихся друг с другом. С другой стороны, многие виды очень полиморфны, и внешние различия между штаммами одного и того же вида могут быть куда выразительнее, чем межвидовые различия. В классификации грибов в последнее время основную роль играют биохимические и генетические критерии.

Видообразование

У грибов чаще, чем у животных и высших растений, происходит симпатрическое видообразование – разделение одного исходного вида на два без географической изоляции (в пределах одного и того же ареала). При симпатрическом видообразовании «дочерние» виды обычно тем или иным способом делят между собой экологические ниши. Например, исходная популяция гриба Fusarium oxysporum, живущего на хлопковых полях, подразделилась на два близнецовых вида, один из которых специализировался на жизни в почве, а другой – на паразитировании в тканях хлопчатника. У гриба Rhizoctonia solani процесс видообразования еще не завершен. Исходная, предковая группа штаммов встречается в целинных почвах и может скрещиваться с другими группами штаммов – своими потомками, которые стали высокоспециализированными паразитами разных сельскохозяйственных растений (картофеля, сахарной свеклы и др.) и уже не могут скрещиваться друг с другом. Среди штаммов этого гриба, избравших в качестве жертвы сахарную свеклу, произошло дальнейшее разделение уже по стадиям развития хозяина: штаммы, поражающие корни сахарной свеклы на ранних стадиях роста, утратили способность скрещиваться со своими родственниками, паразитирующими на корнях взрослого растения. Представители известного рода Pleurotus (вешенка) «разошлись» по погодным условиям: одна группа штаммов, выделенная в вид P. ostreatus, образует плодовые тела осенью, после первого похолодания, а другая (P. pulmonarius) плодоносит летом. Судя по высокому уровню генетического сходства, эти виды разделились совсем недавно.

Генетические механизмы видообразования

Главным условием симпатрического видообразования является формирование репродуктивной изоляции. Иными словами, чтобы превратиться в самостоятельные виды и получить возможность хорошо приспособиться к разным экологическим нишам, стабилизировать свой генофонд, «расходящиеся» популяции должны каким-то образом ограничить генетический обмен друг с другом.

Этого трудно добиться при существовании жестких запретов на скрещивание с близкими родственниками. И действительно, у многих грибов, имеющих половой процесс, симпатрическое видообразование сопряжено со снятием запрета на скрещивание между потомками одного и того же мицелия. Это, конечно, ведет к росту инбридинга (близкородственных скрещиваний), но зато позволяет отказаться от смешения с «чужаками». Снятие запрета на инбридинг (переход от «гетероталличности», или двудомности, к гомоталличности) может сопровождаться потерей части аллелей факторов спаривания или избирательной гибелью некоторых генетических категорий гамет или мейоспор. Часто наблюдается также «псевдогомоталличность» - ситуация, когда грибы, чтобы выработать способность к «самооплодотворению» в обход имеющихся запретов, связанных с факторами спаривания, начинают производить двуядерные мейоспоры, гетерозиготные по факторам спаривания. Из такой мейоспоры сразу, без всякого полового процесса, вырастает дикариотический мицелий, способный к образованию плодовых тел.

Есть и еще более хитрые приемы – например, кассетный механизм переключения типов спаривания, обнаруженный у некоторых сумчатых и базидиальных грибов. В этом случае в геноме имеются кассеты с последовательностями ДНК, гомологичными факторам спаривания. Мейоспора может осуществить сайтспецифичную генную конверсию – иными словами, заменить последовательность ДНК в своем факторе спаривания на другую, взятую из кассеты, и тем самым изменить свой «пол» (тип спаривания). Это дает ей возможность спариваться с другими мейоспорами, произведенными тем же родительским мицелием, которые не осуществили такую же конверсию в своих геномах.

Самым радикальным средством ограничить приток «чужих» генов в генофонд формирующегося вида является полный отказ от полового процесса. Так возникают агамные виды грибов. Одной из причин утраты полового процесса может быть обычный генетический дрейф – случайная утрата популяцией некоторых аллелей факторов спаривания (например, на другой материк может быть случайно занесена грибная спора, из этой споры может со временем развиться бесполым путем большая популяция, но спариваться этим грибам будет не с кем).

Однако утрата полового процесса еще не означает для грибов полного прекращения генетического обмена с другими особями. Остается еще одна возможность – возникновение анастомозов (мостиков) между рядом растущими гифами. Клеточные ядра могут мигрировать по мостикам из одного мицелия в другой, что приводит к обмену генетическим материалом («парасексуальный процесс»).

Этот вид генетического обмена между штаммами ограничивается особыми генами вегетативной совместимости (v-c, vegetative compatibility). Если ядра слившихся клеток несут разные аллели этих генов, гибридная клетка погибает. Получается эффект, обратный тому, который достигается благодаря генам – факторам спаривания. Факторы спаривания препятствуют скрещиванию со «своими», а гены v-c, наоборот, не позволяют обмениваться генетическим материалом с «чужими». Ю. Т. Дьяков подчеркивает, что вегетативная несовместимость по своим функциям сходна с иммунной системой (узнавание «чужого» штамма и гибель слишихся клеток), и поэтому можно считать, что у грибов впервые возникли механизмы симпатрического видообразования, основанные на эксплуатации простейшей иммунной системы. (см. подробнее о таких механизмах в обзоре «Как отличить своих от чужих? Неканонические механизмы репродуктивной изоляции» ).

Опасайтесь зараженных досок

В заключительной части статьи Ю. Т. Дьяков описывает хорошо изученный случай быстрого – всего за несколько десятилетий – появления нового вида гриба Ophiostoma nova-ulmi, возбудителя голландской болезни вязов. Предком этого вида был сравнительно малоагрессивный гриб Ophiostoma ulmi, вызывающий у вязов хроническую форму болезни. Несколько десятилетий назад появились и стали распространяться в Европе агрессивные штаммы (один из них впервые возник в Северной Америке и попал в Европу с зараженными досками). По комплексу биохимических, морфологических и генетических различий агрессивные штаммы заслуживают выделения в отдельный вид. Их распространение вызвало массовую гибель деревьев: только в Великобритании между 1970 и 1980 гг погибло 20 млн вязов. Между неагрессивным предковым видом и его агрессивным потомком уже развилась почти полная репродуктивная изоляция: например, при скрещивании североамериканского агрессивного штамма O. nova-ulmi с неагрессивным O. ulmi образуется в 18 раз меньше плодовых тел, чем при скрещивании представителей агрессивного вида друг с другом.

Автор заключает, что «высокое разнообразие генетических механизмов, влияющих на структуру и эволюцию грибных популяций (двухфакторный гетероталлизм с множественными аллелями каждого фактора, кассетный механизм переключения типа спаривания, внутритетрадная рекомбинация, парасексуальный процесс, вегетативная несовместимость и др.) и частично или полностью отсутствующих у высших эукариот, обеспечивает грибам очень быстрый, взрывной процесс видообразования. Возникновение буквально на наших глазах, в течение нескольких десятилетий, нового вида Ophiostoma nova-ulmi – пример, тщательно документированный вследствие практической важности нового вида, но не единичный. Также при переходе из природных фитоценозов в агроценозы произошло разделение Phytophthora megasperma и Rhizoctonia solani на новые виды и разновидности».

См. также:
Ю.Т. Дьяков. Фитофтороз - глобальные и внутрироссийские проблемы// Природа. 2002.

Элементы

© 2005-2017 «Элементы»