Гены рабочей касты у пчел отбирались эффективнее, чем гены королев

Семья медоносных пчел в поисках места для нового улья

Рис. 1. Семья медоносных пчел в поисках места для нового улья. Успех новой семьи будет зависеть не столько от размножающейся королевы, сколько от поведения и свойств бездетных рабочих пчел. Фото с сайта blog.arkive.org

Новое исследование становления эусоциальности у пчел построено на сравнении генов, работающих по-разному в двух пчелиных кастах. Выяснилось, что гены, которые экспрессируются больше у рабочей касты, прошли сильный положительный отбор. Показатели интенсивности отбора среди активных генов рабочей касты оказались выше, чем у активных генов королев. Это означает, что для родственного отбора важны как размножающиеся особи, так и те, которые сами не размножаются, а лишь способствуют выживанию сестер и братьев, причем бездетные особи важны для отбора даже больше. Гипотеза родственного отбора, таким образом, получила еще одно мощное подтверждение.

Об эволюцию эусоциальности спотыкаются не только дилетанты, но и специалисты по эволюционным вопросам. Трудно придумать проблему, более хитроумную и более противоречащую естественному отбору, чем возникновение эусоциальсности. Действительно, зачем бы организму лишать себя возможности размножаться и передавать свои гены потомству, а вместо этого безропотно служить на благо размножения другого организма. С формальных позиций эгоистичного естественного отбора — совершенно незачем.

Чтобы обойти это противоречие, Гамильтон, следуя за Холдейном и Фишером, выдвинул гипотезу родственного отбора. Ее суть, как известно, выражается одной яркой фразой Джона Холдейна: «Я бы отдал жизнь за двух братьев или восьмерых кузенов». Она означает, что сохранить собственные гены можно не только передав собственный генотип, но и суммировав генотипы двух родных братьев или восемь генотипов кузенов, или 32 троюродных братьев. Из этих наборов соберется генотип бездетного предка, которому вместо размножения выгоднее было заняться другими делами, например, ухаживать за родственниками. Родственный отбор объясняет, как, оставаясь генетическим эгоистом, на деле проявлять себя жертвенным альтруистом. Таким образом, снимается эволюционное противоречие происхождения эусоциальности.

С другой стороны, гипотеза родственного отбора, хоть и выглядит логичной, но сильно упрощает реальность. В природе часто в колонии объединяются неродственные семьи, при этом бездетные рабочие сильно проигрывают (см.: Лучше потерять своих собратьев, но получить дополнительный шанс размножиться, «Элементы», 22.10.2012). Выигрывают от такого объединения исключительно размножающиеся эгоисты. На основе множества примеров с объединением неродственных особей разработана модель, которая учитывает возможность объединения родственников и неродственников (см.: Предложен новый взгляд на происхождение общественного образа жизни у животных, «Элементы», 21.09.2010). Такое объединение может быть основано на преадаптации к социальности. Особи собираются при неблагоприятных условиях, и стереотипное поведение облегчает становление слаженно действующих коллективов. Эти альтернативные гипотезы заставляют задуматься о действенности родственного отбора и поискать новые данные для его подтверждения.

Ученые из Йоркского университета в Торонто и Университета короля Сауда (Эр-Рияд, Саудовская Аравия) исследовали генетическое разнообразие в популяциях медоносных пчел Apis mellifera (рис. 1). Цель этой работы как раз и заключалась в выявлении следов действия отбора в геноме эусоциальных животных, каковыми, несомненно, являются пчелы. Для этого генетики изучили мутационный ландшафт рабочих пчел и маток из разных популяций, получив сиквенсы (нуклеотидные последовательности) ДНК 40 пчел: 10 пчел из стран Ближнего Востока, 11 африканских, по 9 из Восточной и Западной Европы (каждая пчела из какого-то своего места) и, для сравнения, одной рабочей пчелы близкого вида — китайской восковой пчелы (Apis cerana).

Геномы всех пчел хорошо разделились на региональные группы — африканскую, азиатскую и две европейских, показатель перемешивания между ними был невысок. Авторы отмечают, что человеческая деятельность всегда приводит к смешению геномов популяций разных географических областей, поэтому, судя по четкой разнице между географическими группами, данная выборка может характеризовать генофонд пчел до вмешательства человеческой воли. Иными словами, найденные различия характеризуют демографические процессы, произошедшие после разделения пчел по разным географическим регионам от миллиона до 11 тысяч лет назад.

Медоносная пчела и восковая пчела разделились 5–25 миллионов лет назад. За это время у медоносных пчел изменились 12 303 гена, а всего в генофонде выборки зарегистрировано 12 041 303 однонуклеотидных замен (SNPs, см. Однонуклеотидный полиморфизм). Анализируя соотношение синонимичных и несинонимичных замен, специалисты определили гены, которые находятся под действием положительного (движущего) отбора и отрицательного (очищающего) отбора. Генов со следами положительного отбора набралось 9,3%, из них 88 генов с высокими показателями, а со следами отрицательного отбора — 0,9%. Около 55% полиморфных участков, которые попали под действие положительного отбора, отвечают за приспособления к локальным условиям региона. Иными словами, они хорошо различаются у пчел из Африки, Ближнего Востока, Западной и Восточной Европы, и возраст этих различий соответствует возрасту расхождения географических подгрупп.

В свете проблемы становления эусоциальности важно было выяснить, какие из этих обновленных генов больше нужны рабочим пчелам, а какие королевам. С технической стороны этот вопрос ставится так: какие из генов со следами отбора активнее экспрессируются у рабочей касты, а какие — у пчелиных маток, формируя таким образом требуемый фенотип.

Оказалось, что гены, несущие признаки положительного отбора, больше экспрессируются у рабочих пчел, чем у маток (рис. 2). Функции большинства из отобранных «рабочих» генов связаны с дифференциацией каст и с определением трудового пути пчелы — ее дальнейшей специализации после обретения рабочего статуса. Также следы быстрого положительного отбора обнаружились среди генов, отвечающих за выработку маточного молочка, которым рабочие пчелы кормят своих личинок.

Разница в числе синонимичных и несинонимичных замен у рабочих пчел и королев

Рис. 2. Так различаются по показателю γ (соотношение синонимичных и несинонимичных замен, отражающее силу положительного отбора, –1,64 ≤ γ ≤ 11,8) гены, которые экспрессируются больше у рабочих пчел (Worker) или у маток (Queen); обе группы показаны на фоне γ для генов, которые экспрессируются одинаково у тех и у других (NDEG). Показатель γ усреднен для каждой из групп генов. Рисунок из обсуждаемой статьи

В целом, как выяснилось, отбор больше работает с генами, определяющими социальную структуру колоний и благополучие молоди, чем с генами, влияющими на плодовитость («производительность») пчелиных королев (рис. 3). Для выживания колоний важнее оказываются отношения внутри колонии. При этом эффективность родственного отбора по генам, требующимся рабочим, ничуть не меньше, а даже больше, чем по генам размножающихся королев. Казалось бы, отбор в первую очередь должен затрагивать гены, напрямую участвующие в размножении. А уже после, опосредованно через них, работать с генами, важными для выживания остального коллектива. Но оказывается, что отбор умеет эффективно работать и с теми, и с другими. Выживание всей колонии — не менее действенная селективная сила, чем высокая плодовитость и здоровье отдельных особей. Авторы отмечают, что этому может способствовать спаривание королевы со многими неродственными самцами, что повышает вероятность появления полезных аллелей у рабочих особей.

Проявление сильного положительного отбора в генах, связанных с кастовой дифференцировкой

Рис. 3. Показатель γ для генов, связанных с кастовой дифференцировкой, резко положителен; это означает, что эти гены подверглись сильному положительному отбору. Показаны некоторые гены, увязанные в регуляторных каскадах с вителлогенином (Vg, красный; см. также Vitellogenin и новость Выявлен ген, регулирующий разделение труда у пчел, «Элементы», 13.03.2007), ювенильными гормонами (Jh, голубой) и сигнальным белком TOR — Target of Rapamycin (черные, см. также Рапамицин замедляет старение у мышей, «Элементы», 15.07.2009). Рисунок из обсуждаемой статьи

Помимо предложенных интерпретаций читатели «Элементов» наверняка вспомнят новость Выявлен ген, регулирующий разделение труда у пчел (13.03.2007) о роли вителлогенина в дифференциации каст. Этот ген регулирует не только кастовое разделение труда, но и плодовитость пчелиных маток. Так как у данного гена «двойное» назначение, то задача отбора в усилении полезных признаков для бездетных рабочих и для всей колонии существенно облегчается. Возможно, обсуждая механизмы становления социальности общественных насекомых, следует помнить и о полифункциональности генов.

Источник: B. A. Harpura, C. F. Kenta, D. Molodtsova, J. M. D. Lebon, A. S. Alqarni, A. A. Owayss and A. Zayed. Population genomics of the honey bee reveals strong signatures of positive selection on worker traits // PNAS. 2014. Early edition. Doi: 10.1073.

Елена Наймарк


16
Показать комментарии (16)
Свернуть комментарии (16)

  • SysAdam  | 05.02.2014 | 18:16 Ответить
    Не очень понимаю при чем тут родственный отбор? Родственный отбор есть между теми, кто сам размножается. У пчел размножается матка, и ей выгодно, когда отбираются те гены, которые создают ей максимальный комфорт для проживания, деторождения и их роста. А это обеспечивается теми генами, которые будут задействованы в рабочих пчелах. Рабочие пчелы чем эффективнее, тем больший репродуктивный успех обеспечивают матке. Да их просто можно считаь своеобразным телом матки.
    Покопаться в генах людей, и окажется, что лучше отбирались гены, которые экспрессируются в клетках сомы, чем в половых клетках.
    Лучше всего это объясняется в рамках "Эгоистичного гена", ничего нагромождать не надо.
    Ответить
    • Promat > SysAdam | 06.02.2014 | 08:43 Ответить
      А учитывая что "сёстры" в улье родня на 3/4, а мать и дочки на 1/2, рабочих пчёл можно считать "телом" будущих маток.

      В работе сильно не хватает анализа генов/аллей экспрессирующихся у трутней. Ещё сильнее разграничить гены "соматических организмов" и "организмов зародышевой линии".
      Ответить
      • Olexa > Promat | 10.02.2014 | 10:30 Ответить
        Тоже после прочтения захотелось спросить, почему не исследовали трутней.

        А интересно, возможно ли провести аналогичное исследования для составляющих минимальной социальной ячейки человека разумного — женщин и мужчин?
        Ответить
    • aberro > SysAdam | 06.02.2014 | 19:49 Ответить
      Полностью поддерживаю. Всё полностью укладывается в рамки естественного отбора, т.к. для вида гены матки имеют не столь важное значение, как гены рабочих, её задача только найти новое место, успешно спариться и начать плодиться и критерии отбора не столь уж жёсткие. А вот если она будет давать неэффективное потомство, то она и весь улей, не выдержав конкуренции, погибнут под действием естественного отбора.
      Улей вполне можно сравнить с многоклеточным организмом, в котором функцию размножения несёт лишь очень малая доля клеток, в то время, как большинство клеток размножаться неспособны, но для выживания всего организма играют куда более важную роль.
      Ответить
      • napa3um > aberro | 08.02.2014 | 00:37 Ответить
        Тоже согласен, все теоретические сведения о естественном отборе предполагают такой результат.

        dP = (Nw * Tw) / (1 * Tq)

        dP - отношение давления отбора на гены, кодирующие фенотип рабочей пчелы к давлению отбора на гены, кодирующие фенотип матки;
        Nw - среднее количество рабочих пчёл, рождаемых маткой за свою жизнь;
        Tw - среднее время жизни рабочей пчелы;
        Tq - среднее время жизни матки.

        Давление отбора на генофонд в данной формулировке - отношение количества незакрепившихся в генофонде мутаций к общему числу мутаций в единицу времени. Полученная величина при этом будет статистической, более точной на больших отрезках времени наблюдения за эволюцией генофонда (и усреднения включённых в формулу параметров) и менее точной при рассмотрении отдельного поколения. Конкретный ген нельзя однозначно отнести к кодирующим фенотип матки или кодирующим фенотип рабочей пчелы - все гены с различной степенью вероятности влияют на признаки всех каст (и возможны мутации, меняющие силу этого влияния на ту или иную касту).
        Ответить
  • SysAdam  | 08.02.2014 | 09:57 Ответить
    Знатоки, поясните один момент. Давно читал, что когда улей сильно разрастается, то начинается процесс деления роя. Рабочие пчелы выбирают одну личинку, которую начинают кормить специальным кормом, не подавлющим ее репродуктивную функцию. В результате вырастает новая матка, и с ней улетает часть улья. Получается, в какой-то момент рой вообще состоит из сестер в родстве на 3/4?
    Потом матка может конечно с трутнями спариться и набрать сперматозоидов на всю оставшуюся жизнь. Но все равно, получается, есть момент, когда матка и рабочие пчелы очень близкие родственники?
    Ответить
    • napa3um > SysAdam | 08.02.2014 | 18:43 Ответить
      Да. И "классические" цифры степени родства 0.5 и 0.75 (между маткой и детьми и между сёстрами соответственно) - величины, во первых, вероятностные ("реальные" могут отклоняться от "классических"), а во-вторых, не учитывают описанное вами явление деления улья, считая его пренебрежительно редким и мгновенным.
      Ответить
      • Promat > napa3um | 09.02.2014 | 14:16 Ответить
        Между маткой и дочерьми степень родства всегда равна 0,5; впрочем между маткой и сыновьями-трутнями тоже (половину хромосом матери всегда от неё получаешь)
        А вот у родных сестёр величина действительно вероятностная в диапазоне [0,5; 1,0]. Половина генов которые отцовские - всегда у всех дочерей одинаковы, от матери же могут достаться разные наборы. То есть в самом "худшем" случае рабочие пчёлы родня друг другу чуть-чуть ближе чем матери, а в "идеале", практически полные клоны. (В этом главное отличие от нас, со степенью родства потомков (0; 1) родные брат и сестра могут не иметь почти никаких общих аллей).
        Ответить
        • napa3um > Promat | 09.02.2014 | 17:01 Ответить
          Нет, не всегда степень родства равна 0.5, потому что трутни - тоже родственники матки, хоть и дальние (размер пчелиного генофонда не бесконечен). Именно это я и хотел подчеркнуть - классическая генетика описывает мгновенные явления (например, степень родства двух конкретных организмов), основываясь на статистических законах, имеющих смысл лишь на большом количестве измерений. Наблюдая этими методами конкретный улей, мы будто бы огораживаем историю этого улья зеркалами на оси времени: одно зеркало устанавливаем на моменте рождения матки, а другое - на моменте её смерти. Т.е., просто копируем текущую жизнь улья в прошлое и будущее, отбрасывая ("замораживая") её эволюцию.
          Ответить
          • Olexa > napa3um | 10.02.2014 | 10:42 Ответить
            : Нет, не всегда степень родства равна 0.5, потому что трутни - тоже родственники матки, хоть и дальние (размер пчелиного генофонда не бесконечен)

            Гм, интересная мысль. А ведь из неё можно вывести, насколько "альтруизм" по отношению к особям, не являющимися потомками — роду (в генеалогическом, а не таксономическом смысле), нации, виду — является генетически оправданным, то есть, фактически, и не является альтруизмом как таковым. Наверное, соотношение действий на благо всё более крупных групп не непосредственных потомков, но "родственников", должно определяться степенью родства и численностью этих групп. Это даже без углубления в такие сложные социальные зависимости, как дополнительное улучшение среды обитания непосредственных потомков за счёт действий на благо нации/вида (что проявлялось бы особенно явно в случае иммигрантов в "чужую" нацию).
            Ответить
            • napa3um > Olexa | 10.02.2014 | 22:04 Ответить
              Социальный альтруизм как понятие растворяется при масштабировании взгляда наблюдателя от отдельной группы людей до уровня отдельной особи, а потом клетки и отдельного гена. Также он растворяется при масштабировании в другую сторону - от особи, семьи, этнической группы, и до всего человеческого генофонда. Человеческий генофонд как эволюционирующий процесс с помощью того, что мы называем альтруизмом, и чем бы оно ни являлось, всего лишь уравновешивает свои внутренние энергетические запросы (потребления материи и энергии на конструирование своего типа живой материи взамен умершей).
              А жизнь, как совокупность генофондов всей живой материи, уравновешивает себя разделением на эти типы живой материи (и на уровни масштаба взгляда наблюдателя).
              Ответить
      • SysAdam > napa3um | 09.02.2014 | 15:21 Ответить
        Нам кажется пренебрежительно редким и мгновенным, а для рабочих пчел это смысл их жизни. Они дали свои генам репродуктивную способность, а потом уже их сестра создает новое поколение, целью которого будет создать свою матку.
        Акценты неправильно в размножении пчел расставляют.
        P.S. И потом, замена рабочих пчел не такой уж быстрый процесс. Месяц они точно живут в период максимальной активности. Т.е. целый месяц "организм" роя по сути "химера" :)
        P.P.S.Знаете, что еще (на мой скромный взгляд) подтверждает мою гипотезу о том, что для рабочих пчел самым важным является создание матки из своей сестры? То, что при роении из улья всегда улетает старая матка. А ведь на насиженном месте всегда остается тот, кто важнее.Плюс еще в том, что с новой маткой еще остается запас личинок и куколок от старой матки, что повышает вероятность выживания остающейся матки.
        Ответить
        • napa3um > SysAdam | 09.02.2014 | 17:17 Ответить
          Важность того или иного события - иллюзия, рождающаяся в голове исследователя. Давайте попробуем формализовать. Рабочая пчела собрала нектар с цветка - это важное событие? Настолько же важное, насколько и рождение матки, ведь если эти события перестанут совершаться, улей вымрет. Но интуитивно кажется, что раз сбор нектара - слишком частое событие относительно рождения матки, то оно менее важное (пара пчёл может и не долететь до улья с нектаром - ничего страшного, улей выживет). С такой формулировкой уже буду вынужден согласиться - из неё можно делать хоть какие-то умозаключения и предметно сравнивать важность двух событий.

          Стоит заметить, что рождение матки - тоже событие довольно частое, если мы отодвинем свой исследовательский взгляд до масштабов множества ульев, живущих в течение многих поколений. Ещё интереснее, что смерть маток на этом масштабе обретает даже большее значение, чем рождение - ведь смертью производится отбор нежелательных признаков в общем пчелином генофонде. Так что важность ещё и очень относительна. (Надеюсь, хоть кому-нибудь доставило удовольствие это дилетантское философствование.)

          PS: Новая матка рано или поздно повторит судьбу старой - полетит искать новое место. Очевидно, что вероятность успешной организации улья пчелой на новом месте меньше вероятности успешного продолжения жизни старого улья, потому отбором закрепился именно такой порядок расселения.
          Ответить
          • SysAdam > napa3um | 10.02.2014 | 04:36 Ответить
            Я исходил из того, что жизнь без самореплицирования ничто. Поэтому и для сестер роя появление матки из одной из сестер самое важное.
            Ответить
  • igm  | 09.02.2014 | 17:37 Ответить
    А разве у рабочих пчел и матки гены не одинаковые? Различия в фенотипе возникают из-за перехода в кормлении рабочих пчел на 3 день с маточного молочка на пыльцу. Будущих маток продолжают кормить молочком. Изменение в питании приводит к изменению в эпигенетической регуляции ДНК. Это не мои фантазии, это Несса Кэри пишет в своей книге "Эпигенетика".
    Ответить
    • napa3um > igm | 09.02.2014 | 17:43 Ответить
      Да, в любой пчеле содержится набор генов, достаточный для развития её в любую касту (при соответствующих условиях). Однако в двух пчёлах этот набор не будет идентичным, т.к. количество генов, входящих в состав пчелиного генофонда, больше количества генов, "упакованных" в одну особь.

      В статье авторы, на мой взгляд, вводят понятия "ген матки" и "ген рабочей пчелы" слишком локально, имея ввиду только те гены, которые блокируются в одной касте, но работают в другой. Я выше в комментариях попробовал более обобщённо формализовать эти понятия статистическими величинами влияния каждого из генов на жизнеспособность пчелы в той или иной касте. Таким образом учитываются и общие для обеих каст гены, и включающиеся с разной частотой (при разных условиях) в каждой из каст.
      Ответить
Написать комментарий


Элементы

© 2005-2017 «Элементы»