Предложен новый взгляд на происхождение общественного образа жизни у животных

Обложка журнала Nature, в котором опубликована обсуждаемая статья. Заголовок в центре гласит: «Социальное обслуживание. Как стандартная теория естественного отбора объясняет эволюцию эусоциальности»
Обложка журнала Nature, в котором опубликована обсуждаемая статья. Заголовок в центре гласит: «Социальное обслуживание. Как стандартная теория естественного отбора объясняет эволюцию эусоциальности»

До недавнего времени считалось, что эусоциальность (eusociality) — то есть такая форма общественной жизни животных, при которой во взрослой части популяции есть каста размножающихся особей и обслуживающая ее каста неразмножающихся, — может возникнуть только как способ поддержания близких родственников. Однако ученые из Гарвардского университета предложили новую теорию, согласно которой эусоциальность может появиться и при кооперации неродственных особей. Гораздо большее значение имеют особенности жизненного цикла и поведения тех животных, которые в принципе предрасположены к возможному развитию эусоциальности в ходе их эволюции.

Примеры эусоциальности дают прежде всего общественные насекомые (муравьи, некоторые пчёлы, термиты и ряд других) с присущим им разделением обязанностей между разными членами колонии. Несмотря на давнюю традицию изучения эусоциальности, объяснить, каким образом она могла появиться в процессе эволюции, вовсе не просто. Ведь отказ от оставления собственных потомков и посвящение своей жизни заботе о чужих потомках (альтруизм) противоречат представлениям о естественном отборе. Отбираться могут только те особенности, которые из поколения в поколение передаются по наследству, но о каком наследовании признака может идти речь, если животные не оставляют потомков. Эту трудность на самом деле уже осознавал и Дарвин, склонявшейся к тому, что единицей отбора у общественных насекомых является не особь, а колония, формирующаяся вокруг дающей потомство самки.

Уильям Гамильтон (William Donald Hamilton, 1936–2000) — создатель теории совокупной приспособленности, один из крупнейших эволюционистов-теоретиков второй половины ХХ века. Фото с сайта users.ox.ac.uk
Уильям Гамильтон (William Donald Hamilton, 1936–2000) — создатель теории совокупной приспособленности, один из крупнейших эволюционистов-теоретиков второй половины ХХ века. Фото с сайта users.ox.ac.uk

Важным этапом в изучении эусоциальности стали работы Джона Холдейна (John Haldane), который еще в 1950-е годы предположил, что возникновение альтруизма и его крайнего варианта, при котором наблюдается отказ от собственного размножения ради помощи другим, размножающимся особям, базируется на поддержании близких родственников, имеющих много общих генов с «жертвователем». Соответственно, забота о родственниках выливается в заботу о передаче следующим поколениям и собственных генов. Позднее идея «родственного отбора» (kin selection) была детально разработана крупнейшим теоретиком-эволюционистом второй половины ХХ века Уильямом Гамильтоном (William Hamilton), а в популярной форме изложена Ричардом Докинзом в его книге «Эгоистичный ген» и в других работах.

Для количественной характеристики альтруизма Гамильтон ввел понятие «совокупной приспособленности» (inclusive fitness), которая есть сумма собственной приспособленности «жертвователя» (альтруиста) и приспособленности того, кому эта жертва предназначена, умноженной на степень их родства. Гены альтруизма согласно данной теории будут поддерживаться естественным отбором, если: R > c/b, где R — степень родства (relatedness); c — затраты (cost), оцениваемые как репродуктивный ущерб, который «жертвователь» (альтруист) наносит себе альтруистическим актом; а b — выигрыш (benefit), оцениваемый как репродуктивный успех получаемый тем, на кого направлен альтруистический акт. Степень родства определяется как доля генов, общих для «жертвователя» и принимающего альтруизм. К примеру, альтруизм должен быть выгоден, если выигрыш, получаемый братом или сестрой, по крайней мере в два раза больше, чем затраты альтруиста (R = 1/2). А в случае двоюродных братьев — в восемь раз (R = 1/8). Этот пример приписывают Холдейну, который на вопрос, готов ли он отдать жизнь за брата, будто бы ответил, что готов отдать за двух братьев или восьмерых кузенов.

Вплоть до недавнего времени самым убедительным доводом в пользу реальности родственного отбора считалось возникновение эусоциальности у некоторых перепончатокрылых, в частности муравьев и пчел. Гены, ответственные за альтруизм у этих насекомых, могут легко распространяться благодаря особому механизму определения пола, при котором самцы, развивающиеся из неоплодотворенных яиц, содержат гаплоидный (одинарный) набор хромосом, тогда как самки всегда диплоидны (содержат двойной набор хромосом). При таком «гапло-диплоидном» механизме определения пола (haplodiploid sex-determination system) дочери получают от отца весь геном, а от матери — половину. Сёстры оказываются при этом более близкими родственниками (R = 3/4), чем дочери по отношению к матери (R = 1/2).

Муравьи-листорезы — яркий пример эусоциальных насекомых с четко выраженным разделением труда между разными группами особей. Сверху вниз: огромная способная к размножению самка («королева») муравья Atta vollenweideri в окружении своих дочерей — рабочих особей. Рабочие особи Atta sexdens тащат вырезанные фрагменты листьев. Кусочки листьев доставляются в камеру («грибной сад»), где служат субстратом для грибов, мицелий который и используется в пищу (на самой нижней фотографии — муравьи Atta cephalotes). Фотографии © Bert Hölldobler. Приведены в обсуждаемой статье в Nature
Муравьи-листорезы — яркий пример эусоциальных насекомых с четко выраженным разделением труда между разными группами особей. Сверху вниз: огромная способная к размножению самка («королева») муравья Atta vollenweideri в окружении своих дочерей — рабочих особей. Рабочие особи Atta sexdens тащат вырезанные фрагменты листьев. Кусочки листьев доставляются в камеру («грибной сад»), где служат субстратом для грибов, мицелий который и используется в пищу (на самой нижней фотографии — муравьи Atta cephalotes). Фотографии © Bert Hölldobler. Приведены в обсуждаемой статье в Nature

После появления теоретических работ Гамильтона связь эусоциальности с гапло-диплоидным определением пола стала рассматриваться как не подлежащая сомнению догма, хотя на самом деле целый ряд фактов в эту догму не укладывался. К примеру, известно было, что эусоциальность свойственна не только некоторым перепончатокрылым (муравьям, пчелам), но и представителям других групп животных, у которых все особи диплоидны и у которых нет гапло-диплоидного механизма определения пола. Таковы термиты, некоторые жуки, некоторые креветки и даже один вид млекопитающих — голый землекоп. Наличие же гапло-диплоидного механизма определения пола само по себе не гарантирует развития эусоциальности. Известны десятки тысяч видов перепончатокрылых с подобным способом определения пола, но у них нет при этом никаких признаков эусоциальности.

Авторы обсуждаемой работы в Nature, усомнившиеся в справедливости теории Гамильтона: математики, занимающиеся проблемами эволюционной биологии, Мартин Новак (крайний слева) и Корина Тарнута, а также крупнейший мирмеколог и один из основоположников социобиологии Эдвард Уилсон. Все они работают в Гарвардском университете. Фото © Stephanie Mitchell / Harvard Staff Photographer с сайта news.harvard.edudu
Авторы обсуждаемой работы в Nature, усомнившиеся в справедливости теории Гамильтона: математики, занимающиеся проблемами эволюционной биологии, Мартин Новак (крайний слева) и Корина Тарнута, а также крупнейший мирмеколог и один из основоположников социобиологии Эдвард Уилсон. Все они работают в Гарвардском университете. Фото © Stephanie Mitchell / Harvard Staff Photographer с сайта news.harvard.edu

Трудности, с которыми сталкивается теория Гамильтона, недавно стали предметом подробного критического анализа, предпринятого учеными Гарвардского университета — математиками Мартином Новаком (Martin A. Nowak) и Кориной Тарнита (Corina E. Tarnita), выступившими в соавторстве с крупнейшим мирмекологом (специалистом по муравьям), а заодно и основоположником социобиологии Эдвардом Уилсоном (Edward O. Wilson). В статье, опубликованной в журнале Nature, эти исследователи в весьма категоричной форме заявили, что теория «совокупной приспособленности» — не более чем частная математическая модель, от которой следует отказаться, поскольку она имеет целый ряд серьезных ограничений. Кроме того, всё рассмотрение причин возникновения эусоциальности эта теория сводит фактически к оценке степени родства альтруиста и того, на кого альтруизм распространяется. В обширном приложении к своей статье Новак и его соавторы развивают более общий математический подход, основанный на стандартной теории естественного отбора и свободный от многих нереалистических допущений теории Гамильтона. В становлении эусоциальности авторы обсуждаемой работы выделяют несколько стадий, или этапов.

Первый этап — формирование в популяции групп особей, которые в силу тех или иных причин держатся вместе на ограниченной территории и потому тесно контактируют друг с другом. Чаще всего такие группы образуют особи, находящиеся в одном гнезде (или норе), скапливающиеся около общего источника пищи или совершающие совместную миграцию (нередко — следующие за лидером). Важно, чтобы это было не просто пребывание вместе на определенной стадии своего жизненного цикла (например, птенцов в гнезде), но и попытки кооперации в защите гнезда или источника пищи. Такие попытки мы почти всегда находим у животных с элементами эусоциальности. Примерами могут быть некоторые осы и пчёлы, колониальные тли, трипсы, креветки и голые землекопы. У большинства настоящих эусоциальных животных формирование группы начинается с одной оплодотворенной самки (перепончатокрылые) или пары половозрелых особей. В теории «совокупной приспособленности» обязательным считается наличие родственных связей между особями, вступающими в кооперацию, и соответственно — возможность родственного отбора. Однако, как подчеркивают авторы новой концепции, родство есть скорее следствие, а не причина эусоциальности. На начальных стадиях становления эусоциальности оно не является обязательным.

Второй этап — это накопление признаков, которые делают переход к эусоциальности более вероятным. Подобного рода «преадаптации» к общественному образу жизни возникают путем обычного естественного отбора, действующего на уровне отельных особей (а не групп). Примером может быть постройка одной самкой гнезда, которое потом она будет защищать. У некоторых пчел, ведущих одиночный образ жизни, элементы эусоциального поведения возникают, если в ходе эксперимента несколько особей поместить в небольшое ограниченное пространство. Тогда одна пчела начинает повторять то, что делает другая, к ним присоединяется третья и т. д. Разделение труда между разными особями, по-видимому, появляется как продолжение определенного алгоритма поведения отдельной особи. Известно, что одиночная пчела сначала выполняет один этап работы, и только закончив его переходит к следующему. С развитием эусоциальности этот алгоритм проявляется в том, что особи начинают избегать делать ту работу, которую уже сделали другие. Очевидно, что пчёлы и осы уже как бы «заведены» на подобное коллективное разделение труда, и поэтому нужно только нажать на пусковой крючок, чтобы запустить быстрый переход к эусоциальности. У перепончатокрылых есть еще одна важная преадаптация к эусоциальности, а именно забота о будущем обеспечении потомков — постройка гнезда, доставка туда корма (например, парализованной жертвы), откладка яйца в ячейку, где уже есть корм для будущей личинки. На следующей стадии — охрана личинки, а иногда и ее кормление.

Некоторые животные, не относящиеся к эусоциальным, но демонстрирующие элементы социального поведения. a — группа креветок Synalpheus, живущих в полости внутри губки. b — пчёлы Lasioglossum duplex, откладывающие яйца в специально вырытые норки. c — взрослые жуки Pselaphacus из семейства грибовиков. Во всех трех случаях животные держатся изолированными группами, что может рассматриваться как необходимое условие развитие эусоциальности. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature
Некоторые животные, не относящиеся к эусоциальным, но демонстрирующие элементы социального поведения. a — группа креветок Synalpheus, живущих в полости внутри губки. Показана крупная размножающаяся самка в окружении рабочих особей. Одна из рабочих креветок охраняет вход в углубление, занятое группой. b — пчёлы Lasioglossum duplex, откладывающие яйца в специально вырытые норки. c — взрослые жуки Pselaphacus из семейства грибовиков (Erotylidae), ведущие своих личинок к грибам, которые будут служить им пищей. Во всех трех случаях животные держатся изолированными группами, что может рассматриваться как необходимое условие развитие эусоциальности. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

Третий этап — появление посредством мутации или рекомбинации специальных генов, ответственных за поддержание группы. У «преадаптированных» перепончатокрылых достаточно одной мутации, которая отменила бы предыдущую команду. Например, половозрелая самка и ее подросшие потомки должны оставаться в старом гнезде, отказавшись от расселения. Хотя пока гены, отвечающие за эусоциальность, нам не известны, некоторые гены, меняющие поведение муравьев, описаны.

Путь от одиночного образа жизни к колониальному. a — часть гнезда осы Synagris cornuta: внизу разрез, показывающий самку, которая кормит личинку кусочком гусеницы. b — колония ос Polistes crinitus, демонстрирующих черты эусоциальности. Рабочие особи в данном случае действуют сообща: они могут успешно защищать гнездо и кормить личинок. Фото © Robert Jeanne из обсуждаемой статьи в Nature
Путь от одиночного образа жизни к колониальному. a — часть гнезда осы Synagris cornuta: внизу разрез, показывающий самку, которая кормит личинку кусочком гусеницы; в это самое время наездник Osprynchotus violator сидит снаружи и поджидает удобный момент, чтобы атаковать личинку осы. b — колония ос Polistes crinitus, демонстрирующих черты эусоциальности. Рабочие особи в данном случае действуют сообща: они могут успешно защищать гнездо и кормить личинок. Фото © Robert Jeanne из обсуждаемой статьи в Nature

Четвертый этап — появление принципиально новых (эмерджентных) признаков, возникающих в результате взаимодействия особей в колонии. Эти признаки становятся важными объектами отбора. Авторы отмечают, что различия в ролях размножающихся родителей и неразмножающихся потомков могут определяться не разными генами, а разной фенотипической реализацией одних и тех же генов в зависимости от внешних условий. Колония может рассматриваться как самостоятельный индивидуум, своего рода «сверхорганизм».

Пятый, заключительный, этап — это отбор на уровне колоний, который у наиболее продвинутых эусоциальных видов может менять и жизненный цикл и систему каст.

Авторы не затрагивают социальное поведение человека, но замечают, что, безусловно, есть определенные параллели между эволюцией эусоциальности животных и тем, что наблюдается в человеческом обществе.

Источник: Martin A. Nowak, Corina E. Tarnita, Edward O. Wilson. The evolution of eusociality // Nature. 2010. V. 466. P. 1057–1062.

См. также:
1) А. В. Марков. Эволюция кооперации и альтруизма: от бактерий до человека. Расширенная версия доклада на IV Международной конференции «Биология: от молекулы до биосферы». 15.12.2009.
2) Александр Марков. Эволюционные корни добра и зла: бактерии, муравьи, человек. Публичная лекция «Полит.ру». 29 апреля 2010 года.
3) Рассказ о жизни и трудах Уильяма Гамильтона (PDF, 704 Кб).
4) Елена Клещенко. Групповой отбор возвращается? // «Химия и жизнь» №5, 2008.
5) Ж. И. Резникова. Жизнь в сообществах: формула счастья // «Природа» №8, 2008.
6) Голых землекопов не жжет ни кислота, ни перец, «Элементы», 31.01.2008.
7) Альтруисты процветают благодаря статистическому парадоксу, «Элементы», 16.01.2009.

Алексей Гиляров


9
Показать комментарии (9)
Свернуть комментарии (9)

  • Kuzia  | 21.09.2010 | 23:41 Ответить
    К рисунку с креветками неверная подпись. Первые два примера (альфеиды и халиктиды) ведь о простых эусоциальностях ("primitively eusocial"). В исходнике: "Species on either side of the eusociality threshold".
    Ответить
    • Алексей Гиляров > Kuzia | 22.09.2010 | 11:04 Ответить
      Ну и какой вариант перевода на русский Вы предлагаете?
      Ответить
      • Kuzia > Алексей Гиляров | 22.09.2010 | 12:52 Ответить
        Например, дословный: "Виды по обе стороны порога эусоциальности". а и б - только что "перешагнули", в - еще нет, но уже подходит к порогу.
        Ответить
        • Алексей Гиляров > Kuzia | 22.09.2010 | 13:32 Ответить
          По-моему всё же не стоит. Они все еще не могут быть отнесены к истинно эусоциальным. А вот что я заметил, так это то, что по техническим причинам не вошел в этот бокс конец подписи! Подпись обрыается...
          Сейчас переслал весь фрагмент (как он у меня был исходно) редактору и надеюсь, что исправят. Кстати, тогда и понятней все будет!
          Ответить
          • Kuzia > Алексей Гиляров | 22.09.2010 | 14:44 Ответить
            Про халиктид сказать не могу, но вот Даффи (Duffy) некоторых социальных альфеид называет эусоциальными (одна из них как раз на рисунке). Посудите сами: единственная крупная размножающаяся самка, остальные особи - рабочие, причем имеется некоторое разделение труда и морфологические отличия. Это, конечно, непринципильно, но такая подпись противоречит нашим представлениям и намерениям авторов статьи.
            Ответить
  • dasem  | 22.09.2010 | 10:29 Ответить
    Спасибо! Очень хорошая статья. У меня только один вопрос: неужели, для того чтобы таким естественным образом исправить логическую схему возникновения эусоциальности необходимо быть математиками? Есть ли в тексте что-то, что трудно усвоить не математику?
    Могу привести кусочек своего текста, не претендующего на математичность и оригинальность: "Как пример, рассмотрим колонию галок. В колонии соблюдается жесткая иерархия. При этом высокоранговые особи вмешиваются в драки низкоранговых, причем на стороне более слабых. В этом еще нет альтруизма. Просто драка позволила бы подтвердить свой статус или повысить его. Вмешательство в драку позволяет поддержать свой статус с меньшими затратами сил.
    Ритуал, развитый для поддержания структуры колонии, тренирует определенную форму поведения не потому, что эта форма поведения может еще где-то пригодиться. Форма поведения полезна сама по себе, но она может быть перенесена на совершенно другой объект и может оказаться продуктивной.
    Галки, как известно, травят хищников. Эту форму поведения уже можно считать проявлением альтруизма. Если галка защищает свое гнездо, то это еще оправдывается родственным отбором. Но если галка—самец защищает чужое гнездо, то наивно думать о том, что за этим следует повышение репродуктивного успеха. Галки не будут помнить год этот геройский поступок, чтобы потом наградить героя избыточным потомством. Птица решает сиюминутную задачу—поддержать или повысить свой статус. Статус это вещь самоценная, конечно, повышение числа возможных потомков можно пытаться «вывести» в моделях, учитывающих питание и прочие особенности птичьей жизни в течение года, однако, важно не это. Форма поведения—вступать в драку на стороне более слабой особи для повышения своего статуса просто перенесена на случай нападения хищной птицы.
    Не секрет, что наиболее высокоранговые особи лезут в драку с хищником в первую очередь. Сам по себе высокий ранг может быть крайне полезен перед сезоном размножения, но проявить себя как защитника гнезда в этот период сложно. Таким образом, само проявление альтруизма для особи может быть не выгодно, но драка с соплеменниками выгодна всегда.
    В этой ситуации, внутригрупповые драки не стоит рассматривать как «репетицию» травли хищника. Скорее травлю хищника можно рассматривать как ошибку, своеобразную «мутацию» форм поведения, которая оказалась полезна для группы в целом, но не несет непосредственной пользы особи и, возможно, даже не окупается числом потомков.
    Такая «перенесенная» форма поведения может не оправдываться математическими моделями сама по себе и в этом смысле может быть парадоксальна.
    Нужно отметить еще и тот факт, что возникновение альтруизма через этап внутривидовой конкуренции автоматически решает одну из самых важных проблем для существования альтруизма. Борьба с социальным паразитизмом в такой схеме появляется еще до альтруизма—тот, кто не лезет в драку со своими соплеменниками, уже признает свой низший ранг и не претендует на большее. Низший ранг предсказуемо влияет на его продолжительность жизни и репродуктивный успех. Не участвуя в травле хищников, такие особи подвергаются, тем не менее, не меньшей опасности—травле со стороны особей своего вида, и не могут извлечь преимуществ из своего «паразитического» поведения. И эта травля существовала бы и в отсутствии любых хищников."
    Ответить
    • Aab > dasem | 26.09.2010 | 10:55 Ответить
      Т.е. получается, что вступаясь за слабого перед средним, сильный подавляет среднего, а слабый ему и так не конкурент?
      Ответить
      • dasem > Aab | 29.09.2010 | 17:08 Ответить
        Золотые слова. А дальше этот механизм уже переносится на хищника, как бы по аналогии. И появляется прецедент поведения полезного для группы, но небезопасного для особи. Без всякого kin selection
        Ответить
  • katsumizer  | 22.09.2010 | 15:26 Ответить
    «исследователи в весьма категоричной форме заявили, что теория «совокупной приспособленности» — не более чем частная математическая модель, от которой следует отказаться, поскольку она имеет целый ряд серьезных ограничений.»

    Беда в том, что теория совокупной приспособленности — логическое следствие из теории естественного отбора. Ее может быть недостаточно, чтобы объяснить эусоциальность, но от нее просто нельзя «отказаться». Как нельзя, скажем, отказаться от менделевских закономерностей только потому, что они не объясняют наследование дальтонизма. Очень жаль, что Уилсон этого не понимает, и тем более жаль, что рецензенты в Nature побоялись указать на это заслуженному коллеге.
    Ответить
Написать комментарий

Другие новости


Элементы

© 2005-2017 «Элементы»