Цветковые растения совершенствовали систему водоснабжения листьев в режиме строгой экономии

Система проводящих пучков (жилок) в листьях клена. Фото с сайта commons.wikimedia.org

Завоевание суши покрытосеменными (цветковыми) растениями происходило в меловом периоде на фоне существенного снижения содержания в атмосфере углекислого газа, что заметно замедлило скорость фотосинтеза. Однако в ходе эволюции покрытосеменных нашлись способы противостоять этому неблагоприятному изменению среды. Прежде всего — это развитие в листьях богато разветвленной системы сосудов, способствующее более эффективному снабжению их водой и связыванию большего количества углекислого газа.

Лист обыкновенной осины (Populus tremula). Хорошо видны жилки разного порядка. Фото с сайта ru.wikipedia.org

Что именно позволило покрытосеменным растениям стать полноправными хозяевами суши и уже в меловой период (примерно 100 миллионов лет назад) обогнать другие группы сосудистых растений, например таких, как папоротники и голосеменные? Традиционно успех быстрого развития покрытосеменных связывают с особенностями их полового размножения, формированием цветка, опылением насекомыми и образованием разных типов плодов. Однако в последнее время исследователи всё чаще стали обращать внимание на обстоятельства, определяющие непосредственно фотосинтез растений и, соответственно, скорость их роста. В частности, Тим Бродриб (Tim J. Brodribb) из Тасманийского университета (Хобарт, Австралия) и Тейлор Фейлд (Taylor S. Feild) из Университета Теннесси (Ноксвилл, Теннесси, США) отметили, что 100–150 миллионов лет назад значительные изменения произошли в системе сосудистых пучков (жилок), обеспечивающих снабжение листьев водой и элементами минерального питания. Плотность жилкования (общая длина жилок, приходящихся на единицу площади листа) возросла в это время у покрытосеменных в несколько раз, тогда как у представителей других сосудистых растений значимых изменений этого показателя не произошло.

Почему данное совершенствование в системе водоснабжения листьев было столь важным? Дело в том, что основной насос, работающий на подъем воды из почвы к фотосинтезирующим органам (листьям), — транспирация, испарение воды растениями. О масштабах этого процесса говорят следующие цифры: ежегодно за счет транспирации всех наземных растений в атмосферу поступает 32 млрд тонн воды, что составляет треть того количества воды, которое выпадает на сушу в виде осадков, и примерно половину того, что испаряется с суши в атмосферу. Поскольку транспирация идет в основном через устьица — специальные поры в поверхностных тканях листа, то неудивительно, что процесс этот оказывается теснейшим образом связанным с газообменом между растением и окружающей воздушной средой. Через открытые устьица в лист поступает углекислый газ (диоксид углерода СО₂) — сырье, необходимое для создания органического вещества. Обеспеченность растения СО₂ зависит как от содержания этого газа в атмосфере, так и от количества устьиц, степени их открытости и других обстоятельств.

a — изменение содержания СО₂ в атмосфере за последние 200 млн лет (в относительных величинах; современный уровень – 1). Область, выделенная серым цветом, — неопределенность оценок. b — изменения относительно современного уровня (1.0): скорости фотосинтеза (красная линия), проводимости устьиц (голубая линия), плотности жилкования у покрытосеменных (светло-зеленая линия) и других групп сосудистых растений (темно-зеленая линия), отношения плотности жилкования к скорости фотосинтеза (фиолетовая линия). Стрелкой показано время начала быстрого развития покрытосеменных. Рис. из обсуждаемой статьи Beerling, Franks, 2010 // Nature. V. 464. P. 495–496

В современной атмосфере содержание СО₂ относительно (в масштабах десятков и сотен миллионов лет) низкое. В меловом периоде, 100–130 миллионов лет назад, оно было в 3–4 раза выше. Соответственно, по мере того как в течение последних 100 миллионов лет концентрация СО₂ снижалась, падала и удельная скорость фотосинтеза. Чтобы как-то компенсировать это падение и поддержать суммарный фотосинтез на достаточно высоком уровне, растения должны были усовершенствовать систему улавливания СО₂. Это усовершенствование проявилось в частности как увеличение числа устьиц на единицу площади листа. Однако большое количество открытых устьиц ведет одновременно к усилению транспирации, а усиление транспирации в свою очередь требует улучшения системы снабжения листьев водой. Именно поэтому в ходе эволюции покрытосеменных развивается разветвленная, иерархически организованная система проводящих пучков (жилок). Здесь, правда, возникают дополнительные сложности. Построение стенок сосудов требует лигнина — вещества, которое оказывается довольно дорогим, поскольку на него уходит много дефицитного углерода. Соответственно, возникает задача минимизации расхода лигнина на построение проводящей системы.

Изменение плотности жилкования листьев (общая длина жилок в мм на 1 мм² листа) за последние 400 млн лет. Современность — начало координат (шкала времени инвертированная: справа налево). На нижней шкале цветом показаны: Третичный период (Tertiary), Мезозой (Mesozoic) и Палеозой (Paleozoic); в пределах Мезозоя — поздний мел (L Cr), ранний мел (E Cr), юра (Jurassic), триас (Triassic). Кружками разного цвета показаны разные узловые группы покрытосеменных. Треугольниками — другие сосудистые растения (не покрытосеменные). Для растений, не относящихся к покрытосеменным, не обнаружено статистически достоверного изменения плотности жилкования (нижняя прямая черная линия). Для покрытосеменных в ранний меловой период отмечено резкое (в три раза) возрастание плотности жилкования (верхняя S-образная линия). Серым цветом показано время доминирования покрытосеменных. Рис. из обсуждаемой статьи: Brodribb and Feild, 2010 // Ecology Letters. V. 13. P. 175–183

Теоретически возможности решения этой задачи исследовала Атена Маккоун (Athena D. McKown) из Калифорнийского университета в Лос-Анджелесе (США). Вместе с коллегами из того же университета и Университета Блеза Паскаля (Клермон, Франция) она на математических моделях оценивала затраты и выгоды, связанные с разными вариантами жилкования листьев. Основной вывод их работы сводится к тому, что наиболее выгодный вариант — это увеличение гидравлической проводимости (см.: hydraulic conductivity) крупных жилок (1-го и 2-го порядка) и существенное возрастание числа жилок мелких (более высоких порядков). При этом поддерживается высокая гидравлическая проводимость как сосудов, так и листа в целом, а затраты углерода на построение проводящей системы относительно невелики.

Разные типы жилкования на моделях, изученных Маккоун и ее соавторами. Исходная модель (A) — листочек (часть сложного листа) ореха (Juglans). В других вариантах использовано как сужение сосудов, так и их ветвление. Рис. из обсуждаемой статьи: McKown et al. // American Naturalist. 2010. V. 175. P. 447–460

Прогресс, достигнутый в последнее время в понимании того, каким образом покрытосеменные сумели стать доминирующей группой растений на суше, в значительной мере связан с тем, что исследователи стали комбинировать данные по физиологии растений, морфологии (причем не только современных видов, но и ископаемых), а также изменявшейся экологической обстановки (прежде всего — содержания в атмосфере СО₂) за последние 100 миллионов лет.

Источники:
1) David J. Beerling, Peter J. Franks. Plant science: The hidden cost of transpiration // Nature. 2010. V. 464. P. 495–496.
2) Athena D. McKown, Hervë Cochard, Lawren Sack. Decoding leaf hydraulics with a spatially explicit model: principles of venation architecture and implications for its evolution // American Naturalist. 2010. V. 175. P. 447–460 (текст всей статьи — PDF, 4 Мб).
3) T. J. Brodribb, T. S. Feild. Leaf hydraulic evolution led a surge in leaf photosynthetic capacity during early angiosperm diversification // Ecology Letters. 2010. V. 13. P. 175–183.

См. также:
1) Видовое богатство суши — следствие хорошо развитой сосудистой сети у цветковых растений, «Элементы», 18.03.2010.
2) Другие работы Атены Маккоун в свободном доступе можно найти на ее личной странице.

Алексей Гиляров