Переход от хромосомного определения пола к температурному может произойти за одно поколение

Рис. 1. Места поимки самок бородатых агам с мужским хромосомным набором (самки с генотипом ZZ, красные кружки), нормальных самок ZW (черные) и самцов ZZ (серые). Круговые диаграммы показывают долю самок ZZ среди всех самок, пойманных в данном сезоне. Видна тенденция к росту этой доли со временем. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

У бородатых агам Pogona vitticeps пол определяется половыми хромосомами (у самцов хромосомы ZZ, у самок ZW), однако в лабораторных экспериментах было показано, что при повышенной температуре мужские эмбрионы меняют пол и становятся самками. Как выяснилось, в последние годы это происходит не только в лаборатории, но и в природных популяциях агам. Возможно, это связано с изменением климата. Рост числа плодовитых самок с мужским хромосомным набором (ZZ) создает предпосылки для полного исчезновения женской половой хромосомы W. В результате вид может перейти от преимущественно хромосомного определения пола к чисто температурному. Переход может произойти за счет генетико-автоматических процессов независимо от того, какой из двух способов определения пола выгоднее ящерицам.

Раздельнополость предполагает наличие у организма двух альтернативных, генетически обусловленных путей развития: мужского и женского. В ходе развития эмбриона одна из программ реализуется, а другая остается спящей. С универсальностью этого общего принципа контрастирует разнообразие механизмов выбора, то есть тех «переключателей», которые направляют развитие либо по женскому пути, либо по мужскому (см.: Определение пола). Эти переключатели делятся на две основные группы: генетические и средовые. При генетическом определении пола уже на стадии оплодотворенного яйца можно сказать наверняка (ну, почти наверняка), какого пола будет организм. Наиболее распространенным случаем является хромосомное определение пола, помогающее без лишних ухищрений поддерживать соотношение полов, близкое к эволюционно стабильному уровню 1:1. При средовом определении пола в генах «записан» не сам пол, а алгоритм его выбора в зависимости от условий среды, таких как температура, длина светового дня, плотность популяции или присутствие тех или иных веществ (см.: Environmental sex determination).

У подавляющего большинства позвоночных определение пола либо хромосомное, либо температурное (см.: Temperature dependent sex determination). Первое характерно для всех теплокровных (млекопитающих и птиц) и для части холоднокровных, второе — только для холоднокровных (многих рыб, ящериц, черепах и всех крокодилов).

Почему у теплокровных не бывает температурного определения пола, в общем понятно. Ведь у них зародыши развиваются при стандартной температуре независимо от погоды. Труднее понять, почему у одних видов рептилий пол определяется половыми хромосомами, а у других, в том числе близкородственных, — температурой. Эти два способа определения пола на первый взгляд кажутся настолько разными, что непонятно, как один из них может превратиться в другой в ходе эволюции. Возможны ли здесь какие-то промежуточные состояния или такие переходы всегда происходят скачком?

Приблизиться к ответу на этот вопрос помогло открытие у нескольких видов рептилий и рыб смешанного способа определения пола, то есть комбинации хромосомного и температурного механизмов. У этих видов пол в принципе определяется половыми хромосомами, однако резкое изменение температуры может привести к тому, что «генетические самцы» становятся самками или наоборот (один из таких случаев у рыб описан в статье Jean François Baroiller et al., 1995. Temperature and sex chromosomes govern sex ratios of the mouthbrooding Cichlid fish Oreochromis niloticus). Стало ясно, что переходы могут происходить плавно: на хромосомную регуляцию могут накладываться элементы температурной, которые затем могут усилиться, или наоборот. В конце концов, почти все фенотипические признаки определяются отчасти генами, отчасти средой; «чисто врожденные» и «чисто приобретенные» признаки — это скорее удобная идеализация, чем объективная реальность. И такой признак, как пол, очевидно, не является исключением.

В 2007 году смешанный хромосомно-температурный механизм определения пола был обнаружен у австралийских бородатых агам Pogona vitticeps (см.: У бородатых агам пол зависит и от хромосом, и от температуры, «Элементы», 28.04.2007). У этих ящериц, как и у многих других, есть половые хромосомы Z и W, причем самцы имеют генотип ZZ (гомогаметный пол), а самки — ZW (гетерогаметный пол). Такая же система хромосомного определения пола с гетерогаметными самками характерна для всех птиц и бабочек, многих рептилий, амфибий, рыб и других животных. Напомним, что у млекопитающих, включая людей, гетерогаметным полом является мужской; в этом случае половые хромосомы традиционно обозначаются буквами X и Y.

Эксперименты показали, что если инкубировать яйца бородатой агамы при температуре выше 32°C, то из многих «мужских» яиц с хромосомами ZZ вылупляются детеныши женского пола, которые затем вырастают в абсолютно полноценных, плодовитых самок. Впрочем, одна необычная особенность у них всё же есть: из-за отсутствия женской хромосомы W такие самки при нормальной (не слишком высокой) температуре производят на свет только сыновей.

В новой статье австралийских биологов из Института прикладной экологии при Университете Канберры, опубликованной в журнале Nature, рассказано о результатах дальнейшего изучения этих необычных ящериц. До сих пор обусловленная температурой смена пола у бородатых агам (и некоторых других рептилий, имеющих половые хромосомы), наблюдалась только в лабораторных экспериментах. В природных условиях ни у одного представителя амниот (группа, включающая рептилий, птиц и млекопитающих) смена генетически обусловленного пола, вызванная температурой, не была зарегистрирована.

Авторы в течение трех полевых сезонов (в 2003, 2004, 2011 годах) ловили диких бородатых агам в засушливых районах Нового Южного Уэльса и Квинсленда и тестировали самок на наличие W-хромосомы. Из 77 пойманных самок 11 оказались «самцами, сменившими пол» (рис. 1). Тем самым, впервые была продемонстрирована смена пола у амниот, имеющих половые хромосомы, в природных условиях.

Доля самок с мужским генотипом ZZ росла от года к году. В 2003 году «транссексуалкой» оказалась одна самка из 15 (6,7%), в 2004 — шесть из 44 (13,6%), в 2011 — четыре из 18 (22,2%). Это сразу наводит на мысль о влиянии климатических изменений. Возможно, рост числа случаев смены пола связан с тем, что периоды аномальной жары в Австралии в последние годы участились. Впрочем, выявленный рост не является статистически значимым: он может оказаться просто случайным эффектом небольших выборок.

Способность агам менять пол в зависимости от температуры имеет важные эволюционные следствия. Она может привести к тому, что преимущественно хромосомное определение пола у данного вида сменится чисто температурным, а половые хромосомы исчезнут. Точнее, исчезнет женская хромосома W, а Z перестанет быть половой. Это утверждение даже не нуждается в экспериментальных доказательствах: оно логически выводится из изложенных фактов. Если в популяции существуют два типа самок, ZW и ZZ, причем те и другие одинаково жизнеспособны и плодовиты (имеют одинаковую приспособленность), то частота встречаемости самок первого типа может снизиться до нуля просто за счет дрейфа — случайных колебаний частоты нейтрального признака. Особенно велика вероятность такого события в маленькой изолированной популяции, где это может произойти буквально за одно поколение. Разумеется, погода при этом должна оставаться теплой, иначе особи с генотипом ZZ не будут становиться самками.

Авторы проиллюстрировали это очевидное соображение, создав искусственную популяцию из семи самок ZZ (четырех диких и трех выращенных в неволе) и обычных самцов, имеющих такой же набор половых хромосом. В этой популяции женская хромосома W изначально отсутствовала. Популяция оказалась вполне жизнеспособной в определенном температурном интервале. При температуре ниже 30° в ней начинают резко преобладать самцы, при жаре выше 35° — самки, но в промежуточном диапазоне поддерживается более или менее нормальное соотношение полов (рис. 2).

Рис. 2. Соотношение полов в потомстве обычных самок с хромосомами ZW (левый график) и самок с мужским хромосомным набором ZZ, сменивших пол из-за высокой температуры (правый график). GSD — генетическое (хромосомное) определение пола, TSD — температурное определение пола. По вертикальной оси — доля дочерей в потомстве, по горизонтальной — температура, при которой инкубировались яйца. У самок ZW при температуре ниже 32° пол потомства определяется только половыми хромосомами, и поэтому доля дочерей близка к 50%. При более высоких температурах часть «генетических сыновей» (зародышей с генотипом ZZ) развивается в фенотипических самок, поэтому доля дочерей растет (черными кружками показаны новые данные, белыми — данные из предыдущей статьи, о которой рассказано в новости У бородатых агам пол зависит и от хромосом, и от температуры). У «транссексуальных» самок ZZ при низких температурах всё потомство оказывается мужского пола, а с повышением температуры доля дочерей растет. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Таким образом, получилась популяция, в которой пол определяется температурой, а из половых хромосом одна (W) исчезла, а вторая (Z) перестала влиять на пол, и, следовательно, перестала быть половой хромосомой и стала обычной аутосомой.

Филогенетические реконструкции показывают, что эволюционные переходы от хромосомного определения пола к температурному и обратно происходили в эволюции позвоночных неоднократно (за исключением теплокровных, у которых температурное определение пола технически затруднено). До сих пор большинство специалистов придерживалось мнения, что в основе этих переходов лежала адаптация, то есть у животных вырабатывался такой способ определения пола, который обеспечивал им максимальную приспособленность. Например, самкам может быть выгоднее появляться на свет в самое жаркое время года, а самцам — в более прохладный сезон. Для некоторых видов ящериц адаптивное значение температурного определения пола подтверждается фактами (см.: Temperature dependent sex determination: Adaptive significance). Однако новые данные по бородатым агамам показали, что переход от хромосомного определения пола к температурному может произойти и вне всякой связи с адаптацией, то есть с полезностью или вредностью этого перехода для отдельных особей или популяции в целом. Потом уже отбор может постепенно подстроить биологию вида к свершившемуся факту перехода к температурной регуляции пола, и в итоге всё будет выглядеть, словно так и было задумано (в эволюции это типичный сюжет).

Дрейф генов в маленьких популяциях в сочетании с жаркой погодой — не единственный возможный сценарий потери женской хромосомы и перехода к температурному определению пола. Авторы рассматривают еще два возможных механизма такого перехода.

Во-первых, самки ZZ могут закономерно вытеснить самок ZW, если имеют повышенную приспособленность и наследуемую повышенную склонность превращаться в самок при нагревании.

Действительно, оказалось, что самки ZZ по неизвестным пока причинам откладывают вдвое больше яиц, чем «нормальные» самки ZW. Шесть подопытных самок ZZ отложили за год в среднем по 47,3 яиц, тогда как 11 самок ZW такого же возраста — лишь по 24,5. При этом выживаемость потомства была одинаковой.

Кроме того, выяснилось, что потомки самок ZZ (все они, напомним, имеют генотип ZZ и при низкой температуре становятся самцами) при повышении температуры превращаются в самок с большей вероятностью, чем особи с тем же генотипом ZZ, но рожденные самками ZW. Половина «генетически мужского» потомства самок ZW становится самками при температуре 34,7°, тогда как с потомками самок ZZ это происходит уже при 33,5°. Это очень важный факт, который говорит о том, что в популяции существует наследственная изменчивость по степени влияния температуры на пол. Иными словами, существуют какие-то гены, совершенно не обязательно расположенные в половых хромосомах, от которых зависит то, в какой степени температура влияет на определение пола у особей с генотипом ZZ. Среди самок ZZ, очевидно, повышена частота встречаемости тех вариантов (аллелей) этих генов, которые обеспечивают высокую температурную чувствительность. Поэтому их потомство охотнее меняет пол при повышении температуры.

Авторы обнаружили еще один факт, подтверждающий, что температурная чувствительность подвержена наследственной изменчивости. Одна из подопытных самок ZZ производила на свет исключительно сыновей при любых температурах! Эту самку исключили из расчетов, но сам факт ее существования наглядно подтверждает, что влияние температуры на определение пола зависит от каких-то наследственных факторов. Следовательно, температурная чувствительность может эволюционировать под действием отбора и дрейфа. Более того, на основе генов — модификаторов температурной чувствительности когда-нибудь в будущем, вероятно, могут развиться новые половые хромосомы, если нынешние будут утрачены.

Благодаря комбинации этих двух факторов — повышенной плодовитости самок ZZ и повышенной склонности их потомства превращаться в самок при нагревании — самки ZZ могут вытеснить самок ZW не только за счет случайного дрейфа в маленьких популяциях, но и за счет закономерного отбора, «выживания наиболее приспособленных». Разумеется, сохранение жаркой погоды остается необходимым условием такого вытеснения.

Второй возможный механизм вытеснения самками ZZ самок ZW связан с так называемым фишеровским механизмом, который объясняет, почему у большинства раздельнополых видов соотношение полов поддерживается на уровне, бликом к 1:1 (см.: Почему соотношение полов почти всегда 1:1?). Суть идеи в том, что при неравном соотношении полов любая мутация, повышающая вероятность рождения потомка «дефицитного» пола, будет автоматически поддерживаться отбором. Ведь особи дефицитного пола производят в среднем больше потомков, чем особи «избыточного» пола. Поэтому если самцы в дефиците, то те самки, которые родят больше сыновей, оставят больше внуков. В результате гены, повышающие вероятность родить сына, будут распространяться. Только при равном соотношении полов никакая мутация, меняющая это соотношение, не будет поддержана отбором.

В популяции, где есть два типа самок — ZZ и ZW — наличие «женской» хромосомы W является, по сути дела, наследственным фактором, повышающим вероятность рождения дочери. При любой температуре как минимум половина потомков самок ZW будут женского пола, потому что получат от матери хромосому W. Из оставшейся половины часть может стать самками из-за высокой температуры. У самок ZZ, как мы знаем, при низкой температуре рождаются только сыновья, при высокой — сыновья и дочери, при очень высокой — только дочери. Таким образом, при определенных параметрах температурной чувствительности и при определенном температурном режиме может сложиться ситуация, когда в популяции преобладают самки, а значит, выгодно рожать побольше сыновей, но при этом наличие хромосомы W снижает вероятность родить сына. В результате за счет фишеровского механизма хромосома Z получит селективное преимущество над хромосомой W и вытеснит ее из генофонда, а вместе с ней исчезнет и хромосомное определение пола. Это рассуждение напоминает другой пример привлечения фишеровского механизма для объяснения загадочных эволюционных событий, связанных с соотношением полов, описанный в новости Бактериальная инфекция приводит к необратимой утрате полового размножения, «Элементы», 09.09.2010.

Авторы рассчитали, что при реально наблюдаемых параметрах системы (даже без учета повышенной плодовитости самок ZZ) утрата хромосомы W под действием фишеровского механизма неизбежно произойдет, если в ареале бородатых агам будет сохраняться постоянная температура 33,5° или выше. Конечно, температура в действительности никогда не остается постоянной, а учесть все ее колебания, тем более предсказать их, невозможно. Тем не менее полученные данные и результаты моделирования показывают, что природные популяции бородатой агамы сейчас находятся в неустойчивом переходном состоянии. Даже небольшое повышение среднегодовых температур может привести к необратимой утрате хромосомы W и переходу к чисто температурной регуляции пола.

Это, в свою очередь, может повысить вероятность вымирания вида. Резкие колебания климата, при прочих равных, угрожают существованию видов с температурным определением пола в большей степени, чем видов с хромосомным определением пола. В первом случае резкое потепление или похолодание может привести к тому, что на свет будут появляться особи только одного пола. На этом даже основана одна из гипотез о вымирании динозавров: кто знает, может быть, у них было температурное определение пола, а климат резко изменился, вот они и вымерли. На самом деле в такой ситуации всё будет зависеть от того, насколько эволюционно пластичной является зависимость пола от температуры. Если в популяции есть наследственная изменчивость по температурной чувствительности (а у бородатых агам она, судя по всему, есть), то популяция может успеть адаптироваться к новому температурному режиму.

Источник: Clare E. Holleley, Denis O’Meally, Stephen D. Sarre, Jennifer A. Marshall Graves, Tariq Ezaz, Kazumi Matsubara, Bhumika Azad, Xiuwen Zhang & Arthur Georges. Sex reversal triggers the rapid transition from genetic to temperature-dependent sex // Nature. 2015. V. 523. P. 79–82.

См. также:
У бородатых агам пол зависит и от хромосом, и от температуры, «Элементы», 28.04.2007.

Александр Марков