Бактериофаги участвуют в планетарном круговороте серы

Гидротермальные поля рифтовой зоны бассейна Лау (Lau Basin) с трубами курильщиков: глубина 1800 м, температура около 260°C. Отсюда были взяты пробы для метагеномного анализа. Фото с сайта news.harvard.edu

Изучив пробы, содержащие сероокисляющие бактерии SUP05, ученые обнаружили в составе их геномов вирусные ДНК. Удивительно, что из 18 типов вирусных ДНК в 15-ти содержались ферменты, участвующие в окислении серы. Как выяснилось, этот элемент генома вирусы приобрели давно, сохранили его в своем генетическом хозяйстве и используют, чтобы заставить бактерий активно тратить свои энергетические запасы на тиражирование вирусных ДНК. Сумма данных по вирусным геномам свидетельствует о масштабности подобного явления: вирусы заимствуют у бактерий гены, регулирующие энергетический обмен, и используют их в эгоистических целях. Эволюцию этих генов и их трансдукцию приходится рассматривать с учетом этого широко распространенного явления.

Американские ученые из Мичиганского и Миннесотского университетов изучали бактериальные сообщества глубоководных гидротерм (их еще называют «черными курильщиками»). С середины XX века, когда был открыт этот обособленный мир, бактериальное население «черных курильщиков» — главный энергогенератор этой биосистемы — стал традиционным предметом пристального внимания ученых. Ведь именно бактерии, окисляющие разные типы серных соединений (а также метана, железа и др.), составляют большую часть первичной продукции «черных курильщиков». Однако, несмотря на постоянные активные исследования, мир «черных курильщиков» исправно поставляет удивительные открытия.

В данном исследовании ученых занимали бактерии SUP05, родственные гамма-протеобактериям (Gammaproteobacteria), которые специализируются на окислении серы (о SUP05 см. в статье: K. T. Marshall & R. M. Morris, 2012. Isolation of an aerobic sulfur oxidizer from the SUP05/Arctic96BD-19 clade). SUP05 являются наиболее массовым элементом микробиоты «черных курильщиков». В целом серобактерии «черных курильщиков» поставляют в глубоководные экосистемы количество органики, сопоставимое с продукцией фотической зоны, поэтому интерес к SUP05 вполне оправдан.

Ученые сравнивали геномы SUP05 из шести точек глубоководных рифтовых зон: 5 проб — из бассейна Лау (Lau Basin), где известно активное гидротермальное поле, шестая — из гидротермов Гуаймас (Guaymas Basin) в Калифорнийском заливе.

В геномах SUP05 из всех шести проб обнаружились вирусные ДНК — всего 18 различных вирусов. Само по себе это в порядке вещей: наиболее массовый организм обычно бывает заражен паразитами, в данном случае бактериофагами. В случае с SUP05 ученых удивило другое. У 15-ти из 18 типов бактериофагов нашлись гены особого фермента (rdsr, reverse dissimilatory sulfite reductase — диссимиляционной сульфитредуктазы; см. подробнее в статье F. Grimm et al., 2009. Regulation of dsr genes encoding proteins responsible for the oxidation of stored sulfur in Allochromatium vinosum), участвующего в окислении элементарной серы. Получается, что большинство этих глубоководных паразитов запаслись молекулярными инструментами для окисления серы. Зачем они вирусам? Окислением серы вирусы не занимаются. Задача вируса — скопировать свою ДНК и белки своего вирусного капсида, затем внедриться в следующего хозяина.

Сравнение генетических последовательностей показало, что гены вирусных ферментов не похожи на гены аналогичного фермента у бактерий-хозяев. Это значит, что они не были получены в результате недавней рекомбинации или заимствования. Вирусы их приобрели сравнительно давно и удерживали так или иначе в своем геноме: по всей видимости, этот дополнительный генетический груз способствовал их размножению. Так как данный фермент участвует в процессе, за счет которого клетка SUP05 получает энергию, то выгода от этого «довеска» для вируса очевидна. Вирус, внедрившись в клетку, заставляет бактерию начать активно использовать свои запасы серы, вырабатывать дополнительную энергию и тратить ее на транскрипцию ДНК, в том числе и вирусной ДНК. Иными словами, бактерия оказывается вынуждена тиражировать вирусную ДНК.

Схема окисления серы бактерией SUP05. Отмечены только основные ферменты этого каскада — сульфид-хинон оксиредуктаза (sqr), сероокисляющий комплекс (sox), диссимиляционная сульфитредуктаза (rdsr), АФС-редуктаза (apr), АТФ-сульфурилаза (sat). Серый прямоугольник показывает участок, на котором работает вирусный фермент rdsr. Схема из обсуждаемой статьи в Science

Подобный вирусный диктат был зарегистрирован и для цианобактерий, обитающих в фотической зоне. Их бактериофаги завладели ферментами, контролирующими фотосинтез (psbA и psbD). В результате вирусы могут заставить умирающую клетку поставлять энергию, даже если фотосинтетическая система уже повреждена. Как выяснилось при исследовании вирусов поверхностных слоев океана, большинство вирусов имеют ферменты, участвующие в фотосинтезе. Так, около 60% генов psbA, выявляемых при метагеномном анализе поверхностных вод, принадлежат вирусам (о генах psbA см. подробнее в статье: P. Mulo et al., 2009. Cyanobacterial psbA gene family: optimization of oxygenic photosynthesis).

Сложенные вместе данные по вирусам поверхностных вод и глубоководных курильщиков указывают на огромную вероятность трансдукции и специфической эволюции генов, участвующих в энергетическом метаболизме. Эти гены не просто случайно прицепляются к вирусной ДНК и переправляются новым хозяевам. Напротив, они с большой вероятностью присутствуют у вирусов, нарочно сохраняются ими и видоизменяются в угоду надобностям вирусов, а не бактериальных пользователей энергетических систем. С этих позиций эволюция многих бактериальных генов и темпы горизонтального переноса выглядят совсем по-другому.

Источник: K. Anantharaman, M. B. Duhaime, J. A. Breier, K. A. Wendt, B. M. Toner, G. J. Dick. Sulfur Oxidation Genes in Diverse Deep-Sea Viruses // Science. 2014. V. 344. P. 757–760.

Елена Наймарк