Стимулом для появления многоклеточной жизни на Земле мог стать дефицит биодоступного железа

Рис. 1. Полосчатые железистые кварциты (см. Banded iron formation) в ущелье Дейлс (Dales Gorge) в Западной Австралии, относящиеся по возрасту к самому раннему геологическому периоду палеопротерозойской эры — сидерию (2500–2300 млн лет). На этот период пришелся пик образования богатых железом осадочных отложений по всей Земле. В это время кислород, который производили анаэробные цианобактерии, целиком уходил на окисление содержащегося в морской воде закисного железа (Fe²⁺) с образование нерастворимых оксидов железа Fe³⁺, таких как магнетит (Fe₃O₄) и гематит (Fe₂O₃). Фото с сайта en.wikipedia.org

Значение кислорода в зарождении и развитии сложной жизни на Земле общеизвестно. Кроме кислорода к «элементам жизни» относят водород, азот, углерод и фосфор. Но есть еще один химический элемент, тесно связанный в геохимическом плане с кислородом, роль которого в биологической эволюции ничуть не меньше. Это железо. Начать хотя бы с того, что свободный кислород в атмосфере Земли появился только после того, как большая часть железа, растворенного в морской воде, окислилась и перешла в нерастворимую форму. Ученые из Великобритании и Франции выдвинули гипотезу, согласно которой образовавшийся при этом дефицит железа стал важным фактором движущей силы эволюции и способствовал появлению и развитию многоклеточных организмов.

Железо — неотъемлемый компонент сложных белковых соединений, без которых невозможно существование живых организмов. Это важный микроэлемент, катализирующий у растений и животных процессы обмена кислородом (то есть дыхание), а также необходимый им для роста и развития.

Несмотря на то, что железо — один из самых распространенных элементов в земной коре, большая часть его находится в недоступной для растений и животных форме. В аэробных средах, таких как почва или море, железо существует в виде трехвалентного железа Fe³⁺, соединения которого образуют нерастворимые в воде вещества. То есть железа много, но использовать его организмы не могут. В биогеохимии даже есть такой термин — проблема дефицита биодоступного железа.

Считается, что первичное количество железа в составе любой планеты закладывается на этапе планетарной аккреции и определяется условиями, в которых формировалась планета. Затем в процессе гравитационной дифференциации более тяжелые химические элементы и соединения постепенно опускаются вниз, к центру планеты, накапливаясь в ее ядре, а более легкие всплывают к поверхности, концентрируясь во внешних оболочках.

Важнейшая геохимическая особенность железа — наличие у него нескольких степеней окисления. В земном ядре в процессе дифференциации накапливалось тяжелое металлическое железо (нейтральная форма), а в мантии и коре — закисное, двухвалентное железо (FeO). Изначально огромное количество ионов Fe²⁺ было растворено и в водах раннего бескислородного океана Земли.

В середине архея (примерно 3,5–2,8 млрд лет назад) на Земле появились первые организмы, которые начали вырабатывать кислород, — цианобактерии. Позднеархейские осадочные породы уже содержат окисное железо (Fe₂O₃), для появления которого необходима окислительная среда (см. Верхний слой океана в позднем архее местами уже был обогащен кислородом, «Элементы», 04.03.2019). Вплоть до конца архея практически весь кислород, вырабатываемый цианобактериями, сразу же расходовался в реакциях окисления растворенных в морских водах соединений (в первую очередь закисного железа), а участки кислородной среды (так называемые «кислородные карманы») существовали лишь локально на мелководье, в пределах бактериальных матов. Все остальная водная толща океана была бескислородной. Практически не было свободного кислорода и в атмосфере Земли.

Ситуация изменилась коренным образом примерно 2,45 млрд лет назад, когда за короткое с точки зрения истории Земли время (несколько миллионов лет) концентрация кислорода в атмосфере выросла примерно в тысячу раз (но все равно оставалась гораздо ниже современной). Это явление называют Великим кислородным событием (Great Oxygenation Event, GOE) или кислородной катастрофой (см. новости «Великое кислородное событие» на рубеже архея и протерозоя не было ни великим, ни событием, «Элементы», 02.03.2014 и Перенастроенные «молекулярные часы» показали более точное время появления кислородного фотосинтеза, «Элементы», 12.10.2021). Начиная с раннего протерозоя в атмосфере и океане Земли окончательно установился кислородный режим, благодаря чему стало возможным развитие жизни. В это время появились первые эукариоты — предшественники всей сложной жизни, для развития которой необходим высокий уровень кислорода.

Однако сразу возникла другая проблема. С появлением свободного кислорода практически исчезло железо в растворимой форме. Гигатонны железа выпали из морской воды в виде нерастворимых соединений Fe³⁺, которые осели на дно и стали недоступными для развивающихся организмов. По мнению авторов статьи, опубликованной в самом конце декабря в журнале PNAS, дефицит биологически доступного железа в течение почти двух миллиардов лет тормозил развитие жизни на Земле, пока эволюция не решила эту проблему.

По сравнению с современными эукариотами или многоклеточными организмами, более старые формы одноклеточной жизни, такие как бактерии и археи, для выживания больше нуждались в железе. Даже сегодня археи в геотермальных источниках Йеллоустона существуют только на матах из оксида железа, в то время как эукариоты могут жить вне этих минеральных источников.

Исследователи считают, что конкуренция за железо заставила бактерий и архей выработать новые виды поведения, позволяющие перерабатывать железо из мертвых клеток, красть железо из живых клеток или жить в другой клетке, используя для жизнедеятельности захваченное ею железо. Так появились механизмы инфекции, фагоцитоза и эндосимбиоза, переключающие фокус получения железа с минеральных источников на другие формы жизни. Развитие этих механизмов, по мнению ученых, в конечном итоге привело к появлению сначала симбиотических союзов, а затем и полноценных многоклеточных организмов, использующих железо значительно более эффективно, чем древние одноклеточные.

Сегодня на нашей планете известны только два организма, которые обходятся без железа: возбудитель болезни Лайма бактерия Borrelia burgdorferi и молочнокислые бактерии Lactobacillales. Всем остальным железо нужно, чтобы корректно работали функции дыхания, производства энергии, репликации ДНК и экспрессии генов. Предположительно, это связано с тем, что железо обладает уникальными электрохимическими свойствами, которые делают возможными или более эффективными целый ряд биохимических процессов.

Почти все современные бактерии и грибы секретируют специальные соединения, обладающие высоким сродством к железу — сидерофоры, благодаря которым они могут ассимилировать нерастворимые соединения Fe³⁺. Поскольку системы синтеза сидерофоров присутствует в том числе у цианобактерий, авторы исследования предполагают, что они сформировались еще до Великого кислородного события, так как даже в бескислородной среде архейского океана на мелководье, над продуцирующими кислород бактериальными матами уже существовали слои воды, обогащенной кислородом. А после кислородной катастрофы использование сидерофоров стало одной из форм выживания, позволившей микроорганизмам существовать в условиях дефицита железа на протяжении всего протерозоя.

Но в конце протерозоя (800–600 млн лет назад) произошел новый резкий скачок содержания кислорода в морской воде, известный как событие неопротерозойской оксигенации (L. M. Och, G. A. Shields-Zhou, 2012. The Neoproterozoic oxygenation event: Environmental perturbations and biogeochemical cycling), когда кислородом насытились все морские воды до глубин, на которые проникает солнечный свет, что привело к массовой гибели анаэробных цианобактерий и замене их аэробными, а содержание кислорода в атмосфере приблизилось к современным значениям (рис. 2).

Рис. 2. Изменение концентрации двух- и трехвалентного железа и парциального давления кислорода (fO₂) в приповерхностных водах в течение геологической истории по отношению к современным значениям. Два резких скачка fO₂ и падения уровня Fe²⁺ соответствуют Великому кислородному событию и событию неопротерозойской оксигенации. Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS

Это привело в конце протерозоя к перестройке всех биосистем и появлению многоклеточных организмов. Авторы считают, что предпосылкой для этого стала концентрация обладающих сидерофорами одноклеточных возле богатых железом геологических источников, что привело к «усложнению межклеточных взаимодействий». На смену простого воровства железа — стратегии, которая присутствует до сих пор у некоторых бактерий, способных эффективно поглощать железо своих хозяев, — появилась новая более сложная стратегия симбиотического сотрудничества с использованием общих ресурсов. Характерный пример — богатые железом генерирующие энергию митохондрии, которые первоначально были бактериями, но затем вошли в состав эукариотических клеток.

Клетки, которые не могли сами использовать кислород для генерации энергии, имели серьезные ограничения в возможностях развития. Бактерии же, обладающие сидерофорами, могли это делать. Заключив внутрь себя такие бактерии, клетки получали собственный источник энергии. Одна клетка могла захватить сразу несколько бактерий (так, в специализированных клетках мозга, сердца и мышц современных животных содержатся сотни и даже тысячи митохондрий). Еще большее преимущество в плане использования питательных веществ и выработки энергии, по мнению исследователей, получили агрегаты клеток, собирающиеся вместе и действующие как единые сложные организмы (рис. 3).

Рис. 3. Варианты адаптации одноклеточных к низкой доступности железа. А (простые механизмы) — конкурентное (competition), обманное (cheating) и кооперативное (co-operation) поведение. Секреция сидерофоров позволяет получать железо из минерализованных источников, но также приводит к сложным взаимодействиям между бактериальными клетками и видами, что может способствовать генетической изменчивости. В (сложные механизмы) — эндосимбиоз и появление клеток с митохондриями (endosymbiosis), фагоцитоз или хищничество (phagocytosis), инфекция (infection), многоклеточность, обеспечивающая запуск рециклинга железа (multicellularity). Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS

Авторы допускают, что первые эукариотические многоклеточные организмы могли возникнуть еще в палеопротерозое, после Великого кислородного события, но во время события неопротерозойской оксигенации наступил их настоящий расцвет. По мнению ученых, именно резкое снижение доступности железа стало ключевым фактором диверсификации жизни.

Увеличение содержания кислорода в морской воде и атмосфере само по себе никак не способствовало развитию многоклеточности. Объединение клеток в многоклеточные агрегаты, действующие как единый организм, нужно было прежде всего для более эффективного использования дефицитных питательных веществ, таких как железо, сера или фосфор (о проблеме биодоступного фосфора на ранней Земле см. новости Жизнь на Земле могла возникнуть в щелочных озерах с высоким содержанием фосфора, «Элементы», 13.01.2020 и Накоплению биодоступного фосфора на ранней Земле способствовали удары молний, «Элементы», 31.03.2021). Внутри многоклеточных агрегатов эти вещества могли использоваться многократно, переходя от умирающих клеток к вновь образующимся. Такой механизм рециклинга давал многоклеточным организмам существенные преимущества перед одноклеточными.

Исследователи считают, что распределение и форму нахождения железа в недрах планет можно рассматривать в качестве важной предпосылки их обитаемости и вероятности возникновения сложной жизни. Например, на таких планетах, как Меркурий, где все железо сосредоточено в массивном ядре, а в мантии его очень мало (менее 3%), появление жизни маловероятно. Мантия Марса относительно богата железом (более 18%) и, если бы на поверхности Марса удержалась вода, планета могла был стать обитаемой.

Распределение железа между ядром и мантией планет определяется не только степенью гравитационной дифференциации первичного планетного вещества, но и окислительно-восстановительными условиями их формирования, от которых зависит, какое количество нейтрального железа Fe накопится в ядре, а какое в виде FeO войдет в состав силикатов мантии (содержание окисного железа Fe₂O₃ в силикатных минералах незначительно). Поэтому в мантии Меркурия, формировавшегося в более восстановительных (по сравнению с Землей) условиях, железа мало, а в мантии Марса, где условия были более окислительные, железа много. Но именно сильные окислительные условия во внешних оболочках Красной планеты могли привести к связыванию кислорода и исчезновению с поверхности Марса воды.

На Земле же изначально условия для зарождения жизни были оптимальными — присутствовала вода с большим количеством растворенного в ней железа. Поэтому жизнь на Земле зародилась на самых ранних этапах ее геологического развития. Но только когда возник дефицит биодоступного железа, формы жизни начали усложняться.

Источник: Jon Wade, David J. Byrne, Chris J. Ballentine, Hal Drakesmith. Temporal variation of planetary iron as a driver of evolution // PNAS. 2021. DOI: 10.1073/pnas.2109865118.

Владислав Стрекопытов