Моа ели новозеландские цветные трюфели

Рис. 1. Cкелет (a) и копролит (b) лесного малого моа (Megalapteryx didinus), а также виды грибов, ДНК которых была найдена в копролитах: (c) — Gallacea scleroderma; (d) — Gallacea sp.; (e) — Rossbeevera pachydermis; (f) — Russula macrocystidiata; (g) — Cortinarius sp.; (h) — Cortinarius violaceovolvatus. Фото из обсуждаемой статьи

Животные-микофаги важны для распространения спор грибов, включая виды, вступающие в симбиоз с лесообразующими видами деревьев. От вымирания микофагов могут страдать не только грибы-микоризообразователи, но и их симбионты. В Новой Зеландии есть ряд видов трюфелеподобных грибов с необычно яркой окраской и наземными плодовыми телами. В совокупности с отсутствием аборигенных наземных млекопитающих это привело ученых к гипотезе, что эти грибы адаптированы для распространения птицами, которые ориентируются в основном посредством зрения, а не обоняния. В современной фауне Новой Зеландии таких птиц нет, однако известно, что вымершие гигантские нелетающие птицы моа питались в том числе и грибами. Новое исследование показало, что копролиты лесного малого моа содержат ДНК и, что важнее, кластеры спор нескольких видов ярких трюфелей. Ученые полагают, что эти грибы были обычны в рационе моа и эти птицы могли успешно распространять их споры на большие расстояния, что, вероятно, способствовало поддержанию, распространению и восстановлению лесов.

Когда говорят о вымирании какого-то вида животных, обычно не задумываются о том, что в экосистеме все взаимосвязаны. И вымирание одного вида может повлечь за собой вымирание других видов, связанных с ним. Такой процесс называют совымиранием (см. Coextinction).

Эволюционный биолог Джаред Даймонд выделил четыре основных механизма массового вымирания животных, вызванного антропогенными причинами, и сравнил их с четырьмя всадниками апокалипсиса (J. M. Diamond, 1989. The present, past and future of human-caused extinctions). Это разрушение среды обитания, чрезмерная охота, воздействие инвазивных видов и каскад вымирания, или совымирание. Четвертого всадника он отмечал как наименее изученного. В первую очередь совымирание угрожает хозяевам и их паразитам (см. картинку дня Уязвимый паразит) и симбионтам, но также комменсалам, участникам пищевой цепочки и в случаях других взаимодействий. Моделирование предсказывает десятки или даже сотни тысяч случаев совымирания, однако подтвержденных эмпирически примеров известно мало. Один из них — вымирание ассоциаций травоядных насекомых и растений в меловом периоде (см. C. Labandeira et al., 2002. Impact of the terminal Cretaceous event on plant–insect associations).

Кроме того, вымирание ключевого вида не обязательно приводит к быстрой гибели всех связанных с ним: возможны долгосрочные последствия — так называемый «долг вымирания» (см. Extinction debt). Так, среди последствий вымирания мегафауны в конце плейстоцена можно назвать существование эволюционных анахронизмов: многие растения с крупными плодами, которые, вероятно, распространялись представителями мегафауны, в настоящее время имеют ограниченный ареал, малую численность, размножаются не семенами, а вегетативно (см. картинку дня Маклюра — плод-анахронизм). Если последствия вымирания животных, опыляющих или распространяющих семена растений, еще как-то изучены, то что мы знаем о грибах?

Животные-микофаги могут распространять споры грибов, как и семена растений, через экскременты. Таким образом грибы могут расселяться на более далекие расстояния, чем при распространении ветром. К тому же они сразу получают питательную среду для роста. Трюфелеподобные грибы и вовсе зависят от микофагов в деле распространения спор. Это такие грибы из разных систематических групп, у которых развиваются подземные плодовые тела с заключенными внутри спорами. К ним относятся, собственно, трюфели (Tuber), а также, к примеру, некоторые представители родов паутинник (Cortinarius) и сыроежка (Russula). Многие из распространяемых животными видов грибов образуют эктомикоризу с растениями, например, деревьями, образующими полог леса. Таким образом формируется трехсторонний животно-растительно-грибной мутуализм, лежащий в основе стабильности леса, его продуктивности и способности к восстановлению.

Трюфелеподобные грибы обычно серо-коричневые и пахучие (эх, сейчас бы трюфелька вкусить), что отражает адаптацию к питанию млекопитающими, ориентирующимися преимущественно при помощи обоняния. Но совсем другое дело — эндемики Новой Зеландии. Здесь плодовые тела у трюфелей надземные, яркие, похожие на фрукты. Поэтому логично предположить, что споры их распространяют птицы, которые, как известно, обладают прекрасным цветным зрением (см. A. Brunton-Martin et al., 2024. Evidence for adaptation of colourful truffle-like fungi for birds in Aotearoa-New Zealand). Тем более что в фауне Новой Зеландии до прибытия на нее человека и его пушистых спутников в XIII веке преобладали пернатые. На настоящий момент около 41% местных наземных видов птиц вымерло (см. Причины вымирания птиц в Новой Зеландии менялись со временем, «Элементы», 20.08.2012), в их числе девять видов моа (Dinornithiformes), которые исчезли уже к XVI веку.

При этом птиц, поедающих грибы, в Новой Зеландии видели редко, что позволило предположить, что ярко окрашенные трюфелеподобные грибы представляют собой эволюционные анахронизмы и распространяли их споры вымершие птицы, такие как моа. Большинство местных трюфелей образуют эктомикоризу с широко распространенными в новозеландских лесах деревьями — нотофагусом (см. картинку дня Нотофагусовые леса Гондваны), тонкосемянником, или манукой, канукой (Kunzea ericoides). Таким образом, можно ожидать, что экологические последствия вымирания моа затронут местные леса.

Исследование копролитов двух видов моа — лесного малого моа (Megalapteryx didinus) и южного гигантского моа (Dinornis robustus) — показало, что они могли питаться эктомикоризными грибами: в исследованных образцах были обнаружены фрагменты ДНК агарикомицетов (см. A. Boast et al., 2018. Coprolites reveal ecological interactions lost with the extinction of New Zealand birds). Однако таксономического разрешения в этом исследовании было недостаточно для того, чтобы понять, ели ли моа именно трюфели. Кроме того, не проверялось наличие в копролитах грибных спор.

Ответить на вопрос, действительно ли моа питались трюфелеподобными грибами и могли распространять их споры, получилось непреднамеренно. Ученые из Королевского научно-исследовательского института Landcare Research (Manaaki Whenua на языке маори) с коллегами из других учреждений Австралии и Новой Зеландии исследовали копролиты нелетающего попугая какапо, собранные в 2018 году в рамках крупного проекта. И анализ ДНК выявил, что два копролита принадлежали вовсе не какапо, а лесному малому моа, небольшой (в сравнении с остальными видами) птице, весившей 14–63 кг. Оба копролита найдены на Южном острове, один — на севере, в пещере Ходжес-Крик (Hodges Creek), второй — на юге, в долине Такахе (по названию птицы такахе) во Фьордленде. Северный копролит находился в 20 метрах от пещеры, частично покрытый осадком и крупными обломками скал. Пещера окружена густым нотофагусовым лесом. Второй образец был из музея, без определенной даты и координат места сбора. Но отложения, в которых он был найден, собраны в трещинах скал, окруженных субальпийской растительностью, неподалеку от границы леса с преобладанием нотофагуса.

Чтобы минимизировать риск контаминации при извлечении ДНК, внешнюю часть копролитов соскребли стерильным скальпелем, затем облучили ультрафиолетом в течение 15 минут, взяли образец из внутренней части в чистой комнате лаборатории, предназначенной для работы с древней ДНК. Для анализа был выбран участок некодирующей ДНК — ген ITS-1. Его амплифицировали с помощью специфичных для грибов праймеров (ITS5 и ITS5.8). Для идентификации использовали справочную базу данных GenBank. Также определяли споры под микроскопом при тысячекратном увеличении.

Рис. 2. Споры из копролитов при тысячекратном увеличении: A–C — Gallacea scleroderma, D–F — Rossbeevera pachydermis, G–I — Russula macrocystidiata. Фото из дополнительных материалов к обсуждаемой статье

В образцах преобладала ДНК сапротрофных микромицетов (см. Microfungi), которые вряд ли использовались в пищу и потому были исключены из анализа. Оставшееся разнообразие включало макроскопические грибы базидиомицеты и агарикомицеты, которые моа в теории могли есть. Большая часть идентифицированных агарикомицетов — эктомикоризные грибы. В обоих копролитах была обнаружена ДНК гриба Gallacea scleroderma, который по-английски зовется бархатной картошкой (velvet potato fungus), по виду он правда напоминает картошку не первой свежести, да еще и фиолетовую. В копролитах из долины Такахе — ДНК Cortinarius violaceovolvatus, гриба с фиолетовой шляпкой из рода паутинников, Rossebeevera pachydermis, гриба светлой окраски, которая становится синей при повреждении плодового тела, и сыроежки Russula macrocystidiata. Несколько видов — G. scleroderma, R. macrocystidiata, R. pachydermis — оставили в копролитах не только свою ДНК, но и споры. При этом концентрация спор попадает в диапазон, характерный для современных птиц-микофагов.

Рис. 3. Кластеры спор Gallacea scleroderma в образце копролита из пещеры Ходжес-Крик. Фото из дополнительных материалов к обсуждаемой статье

Всё это служит довольно убедительными доказательствами того, что моа питались плодовыми телами грибов, которые образуют микоризу с корнями деревьев и вряд ли могли колонизировать копролиты, расположенные в свободном от корней и далеком от лесной почвы осадке. Кроме того, количество видов таких грибов в копролитах мало по сравнению с остальными, но при этом концентрация их спор велика. Это указывает на неслучайное попадание в организм птицы. Испражнившихся сотни лет назад птиц разделяло около 600 км, и обе особи съели цветные трюфелеподобные грибы на стадии спороношения. А это что-то да значит.

Наличие одновременно и спор, и ДНК очень удачно, так как не всегда можно определить вид гриба по одной лишь морфологии спор. А наличие ДНК без спор не позволяет сказать, что моа грибы именно ели, а не получали, например, с частичками почвы.

Среди идентифицированных грибов G. scleroderma, R. pachydermis и C. violaceovolvatus — трюфелеподобные грибы. Но C. violaceovolvatus присутствовал только в виде ДНК — не исключено, что моа мог съесть его плодовые тела до образования спор или на ранней стадии их формирования, что не позволило им пережить переваривание, консервацию или лабораторные процедуры.

Анализ отпечатков желудков и копролитов разных видов моа показывает, что они ели яркие сочные плоды (J. Wood et al., 2020. The diets of moa (Aves: Dinornithiformes)), так что их вполне могли привлекать и ярко окрашенные грибы. Лесной малый моа мог питаться, например, сочными шишками разных видов подокарповых (см. картинку дня «Сливовая сосна») или плодами мирсины (Myrsine).

Современные бескилевые птицы — например, живущие в Австралии эму и шлемоносный казуар едят агарикоидные грибы. А лесной малый моа, большие моа (Dinornis) и малый моа (Anomalopteryx didiformis), как считается, искали еду в лесной подстилке. В теории, если малый лесной моа питался трюфелеподобными грибами, то могли и другие виды моа, учитывая разнообразие диет и высокую степень их перекрывания у разных видов.

Хотя орнитофауна Новой Зеландии до прибытия человека была разнообразной, моа могли быть единственными распространителями грибов. Их богатая клетчаткой диета, остеологические данные, изучение темпов роста показывают, что в сравнении с другими новозеландскими наземными птицами моа обладали более крупной пищеварительной системой, более длительным прохождением пищи по ЖКТ, имели больший участок обитания. Например, у африканского страуса среднее время пищеварения составляет 30–36 часов. Таким образом, моа могли распространять грибные споры на значительные расстояния, испражняясь в разных местах. Лесной малый моа перемещался между низинами, лесами и альпийскими лугами. И мог переносить споры в почвы безлесных районов, опосредованно способствуя таким образом распространению и восстановлению лесов (мы же помним, что семена растений они тоже ели).

Из сохранившейся орнитофауны Новой Зеландии за поеданием грибов замечены только какапо, северная петроика (Petroica longipes) и пастушок-уэка. Однако петроика, будучи мелкой воробьиной птицей, вряд ли может играть существенную роль в распространении грибов, так как имеет небольшой участок обитания и быстро опорожняет кишечник. Большая часть крупных травоядных или всеядных местных птиц вымерли или находятся под угрозой исчезновения. Только всеядный пастушок-уэка обычен в некоторых регионах. У моа таким образом нет современных функциональных аналогов.

Яркие и не имеющие запаха трюфелеподобные грибы, по-видимому, плохо приспособлены для распространения млекопитающими. Такие грибы также встречаются в Новой Каледонии и на острове Лорд-Хау (см. картинку дня Лорд-Хау и его бывшие), где, как и в Новой Зеландии, отсутствуют местные наземные млекопитающие, а в фауне позвоночных доминируют птицы и/или рептилии. А вот в материковых экосистемах, например, в Австралии и Патагонии, очень низка доля трюфелепоодобных грибов с яркой окраской.

Интродуцированные млекопитающие в Новой Зеландии — благородный олень и лисий кузу — питаются грибами, однако споры местных видов грибов не переживают прохождения через их ЖКТ, да и предпочитают они не эндемичные виды, а завезенные или общие с Австралией.

Резюмируя вышесказанное, новозеландские трюфелеподобные грибы адаптировались к распространению птицами, ими питались и распространяли на дальние расстояния моа, самые крупные наземные травоядные Новой Зеландии. Эти грибы образуют микоризу с лесообразующими деревьями, поэтому моа косвенно могли способствовать восстановлению лесов. Кроме того, преимущество могут получить грибы, распространяемые млекопитающими (или ветром) и образующие микоризу с инвазивными растениями, что может привести к смещению видового состава местных лесов в сторону неэндемичных таксонов.

Небольшой размер выборки (всего лишь два копролита) служит отправной точкой для дальнейших исследований. И последствия вымирания моа еще только предстоит оценить.

Источник: Alexander P. Boast, Jamie R. Wood, Jerry Cooper, Nic Bolstridge, George L. W. Perry and Janet M. Wilmshurst. DNA and spores from coprolites reveal that colourful truffle-like fungi endemic to New Zealand were consumed by extinct moa (Dinornithiformes) // Biology Letters. 2025. DOI: 10.1098/rsbl.2024.0440.

Юлия Михневич