Гигантские сперматозоиды дрозофил развились под действием полового отбора как индикатор качества генов

Рис. 1. Слева — самец Drosophila bifurca (мухи с рекордно длинными сперматозоидами) и его семенник. Самец был сфотографирован до того, как его вскрыли и извлекли левый семенник, изображенный в том же масштабе. В центре — два свернутых гигантских сперматозоида в семенном пузырьке самца. Справа — схема строения женской репродуктивной системы Drosophila melanogaster (вида со сперматозоидами меньшей длины, чем у D. bifurca); Seminal receptacle — семяприемник, свернутая трубка, в которую забираются сперматозоиды, причем более длинные получают селективное преимущество; Spermathecae — сперматека, парный орган, служащий дополнительным хранилищем спермы и не дающий преимущества длинным сперматозоидам. Изображения из статей T. Pizzari, 2006. Evolution: The Paradox of Sperm Leviathans и M. Mayhew, D. Merritt, 2013. The morphogenesis of spermathecae and spermathecal glands in Drosophila melanogaster

Для плодовых мушек дрозофилид характерна огромная изменчивость по размеру сперматозоидов. У некоторых видов дрозофил сперматозоиды достигают поистине гигантских размеров (до 6 см в длину). Предполагается, что данный признак развился под действием полового отбора как своеобразное гипертрофированное «мужское украшение», подобно тому, как у других животных развиваются гротескные рога и причудливо разукрашенные перья. Анализ морфологических и генетических данных по 149 видам дрозофилид позволил расшифровать генетические основы гигантизма сперматозоидов и реконструировать эволюцию этого признака. Выяснилось, что на размер сперматозоидов влияет множество генов, основные функции которых связаны вовсе не с половой системой, а с разными другими системами организма, в первую очередь — с нервной. Поэтому размер сперматозоидов является надежным индикатором приспособленности или качества генов самца, а самкам дрозофилид, которые обычно спариваются с несколькими самцами и хранят полученную сперму в специальном органе — семяприемнике, выгодно отдавать предпочтение самым длинным сперматозоидам. Степень избирательности зависит от длины семяприемника: чем он длиннее, тем сильнее селективное преимущество длинных сперматозоидов. При этом длина семяприемника коэволюционировала с длиной сперматозоида: увеличение одного из признаков способствовало увеличению другого и наоборот. Результаты исследования хорошо согласуются с предсказаниями теории полового отбора. Кроме того, они объясняют так называемый «парадокс токовища»: почему даже сильный половой отбор не может убрать из популяции всю изменчивость по отбираемому признаку.

Половой отбор славится своей способностью создавать гротескные и дорогостоящие адаптации, обременительность которых компенсируется повышенными шансами на успех в конкуренции за половых партнеров. Один из ярчайших примеров — гигантские сперматозоиды некоторых видов дрозофил (см. Половой отбор сделал сперматозоиды дрозофил самыми длинными в мире, «Элементы», 01.06.2016).

Изменчивость по длине сперматозоидов в семействе Drosophilidae больше, чем во всем остальном животном царстве: от 0,19 мм у Scaptodrosophila latifasciaeformis до фантастических 58 мм у Drosophila bifurca (рис. 1, в центре). При этом даже самые мелкие сперматозоиды дрозофилид все равно крупнее, чем у большинства животных (например, у человека длина сперматозоида около 0,06 мм, а ведь человек тяжелее дрозофилы в десятки миллионов раз).

Гигантские сперматозоиды дороги в производстве, и, конечно, их нельзя производить в таком же количестве, что и маленькие. Но этот недостаток компенсируется тем, что длинные сперматозоиды имеют преимущество в конкуренции за место в семяприемнике самки (рис. 1, справа): они вытесняют оттуда более коротких конкурентов. Это преимущество выражено тем сильнее, чем длиннее женский семяприемник. Поэтому по длине семяприемника можно судить о силе полового отбора, осуществляемого самками: чем длиннее семяприемник, тем выгоднее самцу производить длинные сперматозоиды.

Длина семяприемника у дрозофилид варьирует от 0,22 мм у S. latifasciaeformis до 82 мм у D. bifurca. Самка тоже тратит дополнительные ресурсы на выращивание огромного семяприемника. Но ей это в конечном итоге выгодно, потому что слабым самцам не под силу производить гигантские сперматозоиды. Длина сперматозоидов предположительно служит честным сигналом, отражающим физическое состояние, а значит и качество генов самца. Поэтому самка с длинным семяприемником получает самых здоровых и сильных отцов для своего потомства.

Примеров работы полового отбора известно множество, однако о генетическом базисе признаков, развивающихся под его действием, данных пока до обидного мало (см. Почему половой отбор не может обеспечить всех баранов большими рогами, «Элементы», 07.10.2013).

Коллектив американских биологов под руководством профессора Сиракузского университета Скотта Питника (Scott Pitnick), давно интересующегося гигантскими сперматозоидами дрозофил, провел впечатляющее по своему размаху исследование, чтобы разобраться в эволюции этого удивительного признака и расшифровать его генетические основы.

Для начала исследователи измерили сперматозоиды и семяприемники у 149 видов дрозофилид, последний общий предок которых жил 65 млн лет назад. Для всех этих видов имеются полные геномные последовательности. По ним построили эволюционное дерево и наложили на него два изучаемых признака (рис. 2, a, b). Применив специально разработанные для таких задач статистические методы, ученые пришли выводу, что признаки коэволюционировали, то есть изменение одного из них влияло на эволюцию другого. Удлинение семяприемников способствовало эволюции более длинных сперматозоидов, а укорочение семяприемников, соответственно, вело к укорочению сперматозоидов. В меньшей степени проявлялось обратное влияние: короткие сперматозоиды способствовали эволюции коротких семяприемников, длинные — длинных (рис. 2, c, d). Этот вывод согласуется с предсказанием теории полового отбора о коэволюции мужских украшений и женских предпочтений. В данном случае длину сперматозоида можно рассматривать как «мужское украшение», а длину семяприемника — как меру «женского предпочтения».

Кроме семяприемников, у самок дрозофил есть пара сперматек (Spermathecae на рис. 1), которые у 107 видов из 149 служат дополнительными хранилищами спермы. Остальные 42 вида хранят сперму только в семяприемниках. Эволюционно исходным состоянием было хранение спермы в обоих органах, но потом в нескольких эволюционных ветвях произошел переход к хранению только в семяприемниках. После этого было еще несколько возвратов к исходному состоянию. Как выяснилось, удлинение сперматозоидов и семяприемников шло намного быстрее в тех эволюционных линиях, которые перешли к хранению спермы только в семяприемниках. Это согласуется с экспериментальными данными, показывающими, что только семяприемники дают селективное преимущество длинным сперматозоидам, тогда как сперматеки этого не делают. Кроме того, выяснилось, что удлинение семяприемников способствовало переходу к хранению спермы только в них. Это согласуется с идеей о том, что в некоторых эволюционных линиях имел место особенно сильный отбор самок на способность выбирать длинные сперматозоиды.

Рис. 2. Коэволюция длины сперматозоидов (sperm length) и длины семяприемников (SR length, от seminal receptacle). a, b — изменения двух признаков в ходе эволюции дрозофилид. Если присмотреться, можно заметить, что изменение длины семяприемника часто предшествует изменению длины сперматозоида. c — корреляция двух признаков у 149 видов дрозофилид. d — оценки вероятностей эволюционных переходов между четырьмя состояниями: «короткие сперматозоиды, короткий семяприемник», «короткие сперматозоиды, длинный семяприемник» и т. д. Изображения из обсуждаемой статьи и дополнительных материалов к ней

Следующей задачей, которую поставили перед собой исследователи, был поиск генов, влияющих на длину сперматозоидов и семяприемников. Для этого взяли самцов и самок из 126 инбредных лабораторных линий D. melanogaster с известными геномами, измерили у них оба признака и провели полногеномный поиск ассоциаций. В результате удалось найти 142 гена, аллельное состояние которых влияет на длину сперматозоидов у данного вида мух, и 19 «генов длины семяприемника».

Теория предсказывает, что половой отбор часто должен поддерживать развитие дорогостоящих, то есть обременительных мужских украшений, обзавестись которыми может только по-настоящему сильный и здоровый самец. Такие украшения являются надежными индикаторами приспособленности и качества генов самца. Поэтому самкам выгодно выбирать партнеров, имеющих эти украшения. Обременительность украшений объясняет так называемый парадокс токовища (lek paradox): почему в популяции сохраняется изменчивость по мужским признакам, предпочитаемым самками. Почему, например, все самцы павлинов давно не обзавелись одинаково прекрасными «хвостами»? (см. Привередливость самок дрозофил помогает очищать генофонд от мутационного груза, «Элементы», 29.05.2018).

Если для развития признака-украшения необходимо, чтобы самец был сильным и здоровым (ловким, быстрым, умным и т. д.), то изменчивость по этому признаку будет определяться аллельными вариантами множества генов, связанных с самыми разными системами организма (см. J. Tomkins et al., 2004. Genic capture and resolving the lek paradox). Полигенность украшений объясняет, почему даже сильный отбор не может вычистить из генофонда все мутации, отрицательно сказывающиеся на их развитии.

Таким образом, теория предсказывает, что если гигантские сперматозоиды — это действительно своеобразное дорогостоящее «мужское украшение», развившееся под действием полового отбора, то среди генов, влияющих на длину сперматозоидов, должно быть не так уж много специализированных «сперматозоидных» генов, основная работа которых связана именно с развитием мужских половых клеток. Напротив, многие из этих генов должны влиять на длину сперматозоидов только косвенно, через общую силу и здоровье самца, а главные их функции должны быть связаны с разными другими жизненными задачами, от успешного решения которых зависит приспособленность организма.

Это предсказание подтвердилось. Только 19% (27 из 142) «генов длины сперматозоидов» экспрессируются в семенниках сильнее, чем в других органах и тканях. То есть главная функция этих 27 генов, вероятно, действительно связана с работой семенников и развитием сперматозоидов. Однако у всех остальных «генов длины сперматозоидов» главные функции связаны с другими системами организма, чаще всего — с центральной нервной системой и органами чувств. Этот вывод подтверждается не только паттерном экспрессии, но и имеющимися прямыми данными по функциям конкретных генов. Среди генов, аллельные варианты которых влияют на длину сперматозоидов у D. melanogaster, особенно много генов, задействованных в развитии и работе нервной системы и органов чувств, а также в пищевом и половом поведении. Работа многих из этих генов контролируется важнейшими генно-регуляторными каскадами, регулирующими онтогенез и обмен веществ, такими как каскад инсулина — инсулиноподобного фактора роста (insulin/IGF pathway). Ранее было показано, что этот сигнальный каскад регулирует развитие рогов у самцов навозных жуков. Есть предположение, что он обеспечивает связь между состоянием организма и степенью развития мужских украшений у многих видов животных, делая эти украшения надежными индикаторами приспособленности (см. I. Warren et al., 2013. A general mechanism for conditional expression of exaggerated sexually selected traits).

Тесная связь «генов длины сперматозоидов» с нервной системой была для авторов, по их словам, неожиданной, однако задним числом ее нетрудно объяснить. Развитие и работа нейронов, синапсов и нервной системы в целом — это сложнейшие процессы, в которых задействовано очень много генов. Чем больше генов задействовано в работе системы, тем чаще возникают мутации, нарушающие ее работу, и тем труднее отбору вычистить все эти мутации из генофонда. Поэтому логично, что полиморфизмы, влияющие на состояние организма (и, соответственно, на степень развития дорогостоящих мужских украшений), будут чаще встречаться именно в генах, задействованных в нервной системе.

С этими рассуждениями согласуются результаты дополнительных тестов, проведенных авторами. Например, в окрестностях генетических вариантов, ассоциированных с более длинными сперматозоидами, часто понижен полиморфизм, что является признаком положительного отбора (см. Selective sweep). Напротив, варианты, уменьшающие длину сперматозоидов, обычно редкие и находятся под действием отрицательного отбора. То есть это — вредные мутации, ухудшающие состояние организма, с которыми отбор не успевает справиться, потому что они возникают очень часто. С этим согласуется и тот факт, что гены, ответственные за межвидовые различия по длине сперматозоидов у дрозофилид, — это в большинстве своем не те же самые гены, что отвечают за внутривидовую изменчивость по данному признаку у D. melanogaster. Такие генетические варианты часто возникают и довольно быстро либо элиминируются отбором, либо фиксируются в генофонде популяции.

Выяснилось также, что аллели, ассоциированные с более длинными сперматозоидами, нередко улучшают те или иные аспекты дарвиновской приспособленности не только у самцов, но и у самок. Например, некоторые такие аллели повышают плодовитость самок и их устойчивость к голоданию.

В целом результаты исследования хорошо согласуются с теоретическими представлениями о том, как половой отбор создает гипертрофированные мужские украшения и соответствующие женские предпочтения. Морфология семяприемников у самок дрозофил, дающая преимущество длинным сперматозоидам, скорее всего, стала предпосылкой того, что именно длина сперматозоидов в некоторых эволюционных линиях дрозофил стала безудержно увеличиваться, подобно павлиньему хвосту. Гигантские сперматозоиды — признак обременительный, что делает его «честным» индикатором приспособленности. По той же причине этот признак зависит от множества самых разных генов. Поэтому самкам выгодно выбирать самые длинные сперматозоиды для оплодотворения своих яйцеклеток. Это ведет к отбору на увеличение длины семяприемника, что, в свою очередь, усиливает отбор на удлинение сперматозоидов.

По-прежнему непонятно, какими факторами объясняются огромные различия между видами дрозофил по длине сперматозоидов и семяприемников. Почему в разных эволюционных линиях половой отбор привел к столь разным результатам? Это хорошая тема для будущих исследований.

Источник: Zeeshan A. Syed, R. Antonio Gomez, Kirill Borziak, Amaar Asif, Abelard S. Cong, Patrick. M. O’Grady, Bernard Y. Kim, Anton Suvorov, Dmitri A. Petrov, Stefan Lüpold, Peter Wengert, Caitlin McDonough-Goldstein, Yasir H. Ahmed-Braimah, Steve Dorus & Scott Pitnick. Genomics of a sexually selected sperm ornament and female preference in Drosophila // Nature Ecology & Evolution. 2024. DOI: 10.1038/s41559-024-02587-2.

См. также:
1) Половой отбор сделал сперматозоиды дрозофил самыми длинными в мире, «Элементы», 01.06.2016.
2) «Галактика» внутри дрозофилы, «Элементы», 16.10.2020.

Александр Марков