Кровоточащий дуб

На фото вы видите сочащиеся язвы на стволе дуба, пораженного Phytophthora ramorum, грибоподобным микроорганизмом из того же рода фитофтора, что и знаменитый патоген картофеля (см. картинку дня Фитофтора и голод). Дегтеобразная жидкость образуется в результате внутреннего некроза коры. Данная болезнь носит общепринятое название «внезапная гибель дуба» (sudden oak death, SOD), которое стало популярным благодаря американской прессе. Однако патоген поражает не только дуб, но и большое количество других видов древесных и кустарниковых растений: например, лиственницу, секвойю, рододендрон и другие.

Выделения пораженного дуба крупным планом. Фото © Lorri G. с сайта inaturalist.org, США, 11 августа 2024 года

С 1990-х годов внезапная гибель дуба стала причиной гибели миллионов местных дубов и таноака Notholithocarpus densiflorus в Калифорнии, а позднее — и лиственницы в Великобритании и других европейских странах (см. Мировые массивы лесов постепенно исчезают, «Элементы», 21.11.2013). По данным Европейско-средиземноморской организации по защите растений (European and Mediterranean Plant Protection Organization, EPPO), P. ramorum присутствует также в Аргентине, Индии, Вьетнаме и Японии.

Характерная окраска ствола таноака, появляющаяся при поражении P. ramorum сосудистой системы дерева. Фото © Hannah Suli с сайта inaturalist.org, США, апрель 2021 года

Перечень растений — хозяев патогена в Европе изначально ограничивался лишь несколькими видами рододендрона и калины, но позже он стал расширяться, и сейчас цифра перевалила за 170 видов. В России патоген пока не выявлен, но в связи с возросшим ввозом импортных саженцев под угрозой могут находиться потенциальные растения-хозяева в Северо-Кавказском, Дальневосточном и Северо-Западном регионах.

Считается, что патоген произошел из Восточной Азии. Сейчас он существует в виде четырех клональных эволюционных линий: NA1 и NA2 выявлены в Северной Америке, EU1 и EU2 — в Европе. Однако EU1 встречается и там, и там. Линии различаются по средней скорости роста в культуре и по средней патогенности при проникновении в ткани определенных растений-хозяев.

В зависимости от растения-хозяина симптомы болезни могут проявляться несколькими способами. Поражение ствола или стебля из-за нарушения функционирования сосудистой системы проявляется в виде «кровоточащих» язв, из которых сочатся выделения от ярко-красного до черного цвета. Также при этом отмечают отчетливый запах брожения (спирта).

Также могут увядать и отмирать побеги, процесс обычно начинается с верхушки и продвигается к основанию. Некроз листьев начинается с образования темно-коричневых пятен на верхушечной части листовой пластины и постепенно распространяется по всей ткани листа; при высокой относительной влажности воздуха на этих местах появляется белое спороношение P. ramorum.

Симптомы поражения Phytophthora ramorum в Калифорнии (a–e) и Великобритании (f, g): a — увядание и гибель таноака в смешанном лесу; b — некротические поражения листьев калифорнийского лавра (Umbellularia californica); c — некротические поражения на побегах таноака; d — кровоточащие язвенные поражения коры таноака; e — стебель таноака с множественными поражениями флоэмы; f — сильная дефолиация и гибель плантации лиственницы Кемпфера (Larix kaempferi); g — поражение флоэмы бордово-красного цвета на ветке лиственницы Кемпфера. Фото из статьи T. Jung et al., 2018. Canker and decline diseases caused by soil- and airborne Phytophthora species in forests and woodlands

Цикл развития P. ramorum аналогичен циклу развития фитофторы картофеля, включает как бесполое, так и половое размножение. Это гетероталличный организм с двумя типами спаривания (аналог пола у гетероталличных организмов) — А1 и А2. Для образования половых спор (ооспор) нужно, чтобы оогоний (женский орган) одного типа слился с антеридием (мужской орган) другого типа. В природной среде половое размножение P. ramorum пока не наблюдалось, только в лабораторных условиях. До недавнего времени тип спаривания A1 был распространен только в Европе, а тип спаривания A2 — только в США, однако позже стало известно, что А1 встречается и на американском континенте, а A2 завезен в Европу. Поэтому, если патоген начнет размножаться половым путем, это усилит его агрессивность в отношении разных растений-хозяев (за счет генетического разнообразия). Кроме того, образование ооспор повышает выживаемость фитофторы в почве, поскольку ооспора обладает толстостенной оболочкой, обеспечивающей лучшую переносимость неблагоприятных условий.

Оптимальная температура для развития P. ramorum — 20° C, но патоген может расти и в интервале от 2 до 30° C. Основные источники инфекции — это мицелий, который находится на растительных остатках или в почве, а также хламидоспоры (при бесполом размножении) и ооспоры (при половом размножении, если оно произойдет). Еще одним источником могут служить ручьи и реки, протекающие рядом с зараженной территорией, по которым могут переноситься спорангии — органы бесполого размножения.

Цикл развития Phytophthora ramorum. Звездочками отмечено прорастание спор. Схема из статьи G. E. St. J. Hardy, 2004. Phytophthora Root Rot of Forest Trees

Спорангии могут формироваться как на опавшей листве, так и на зараженных растениях-хозяевах. Они рассеиваются дождем и ветром по листьям, ветвям и стеблям других растений. Спорангии способны прорастать в подвижные споры со жгутиками — зооспоры, которые при наличии капельно-жидкой влаги могут перемещаться и тоже служить источником заражения.

До сих пор плохо изучен механизм поражения патогеном флоэмы деревьев, которое вызывает полный некроз. Известно, что ключевую роль в этом процессе играют именно зооспоры, которые проникают в сосудистую систему растения. Для проникновения спор идеально наличие у растения каких-либо повреждений (например, от деятельности насекомых), но зооспоры способны проникать и через неповрежденную кору взрослых деревьев, но это чаще встречается на деревьях с тонкой корой.

В отмерших тканях образуются хламидоспоры (это некий аналог ооспор, но только при бесполом размножении) — они помогают микроорганизму легче переносить неблагоприятные условия, при нахождении в почве или на растительных остатках. Больше всего спорангиев и хламидоспор P. ramorum формируется именно на листьях растений-хозяев, а вот на коре они образуются лишь в незначительном количестве. Помимо этого, патоген может проникать в растение через корневую систему (например, это отмечено на рододендроне), не вызывая при этом визуально никаких повреждений корней.

Различные типы спор P. ramorum в тканях рододендрона под микроскопом: A, B — хламидоспоры в экзодерме визуально здоровых корней; C — рост гиф патогена (указано стрелками) внутри ксилемы обесцвеченных корней; D — гифы патогена (стрелки), растущие вдоль сосудов; E — образование хламидоспор в сердцевинной ткани обесцвеченных стеблей; F — хламидоспоры в разрушающейся коре обесцвеченных стеблей; G — гифы патогена, растущие из устьиц листьев без симптомов болезни; H — зооспорангии (органы, на которых формируются зооспоры), образующиеся на гифах, растущих из устьиц уже обесцвеченных листьев; I — скопление хламидоспор в некротизированных клетках мезофилла листа. Фото из тезисов конференции Международного союза лесных исследовательских организаций (IUFRO) G. E. St. J. Hardy, 2007. Phytophthora research and management in Australasia

Как же растения пытаются противостоять разрушающему их патогену? К сожалению, сейчас мало что известно о защитных механизмах растений, но вот некоторые их примеры. У ряда видов растений после проникновения P. ramorum было зарегистрировано укрепление клеточной стенки за счет накопления каллозы (например, в коре таноака), а также выработка фитоалексинов (см. Phytoalexin) — веществ, обладающих антимикробными свойствами.

У красного дуба и белого ясеня формируются тилозы (см. Tylosis) — особые выросты в ксилеме, которые позволяют «заблокировать» сосудистую систему и тем самым минимизировать распространение болезни. В клетках сосудов сахарного клена и желтой березы при проникновении P. ramorum образуются гелеобразные структуры, вызывающее закупорку сосудов и снижение проводимости. Также эти структуры накапливают фенолы, что усиливает защитный эффект.

Художник Генри Брюс (Henry Bruce) покрасил верхнюю часть умершего дуба в английском Корнвуде (Cornwood), чтобы таким образом привлечь внимание к бушующей в Великобритании внезапной гибели дуба, влекущей за собой не только экологические, но и экономические последствия. Цвет выбранной художником краски обусловлен характерным цветом, который может приобретать ствол дерева при поражении фитофторой. Фото с сайта dailymail.co.uk

На сегодняшний день не существует волшебной таблетки в виде действенного способа борьбы с данным заболеванием, особенно когда речь идет о защите больших лесных массивов. Также, учитывая агрессивность болезни в США и многих европейских странах, в ряде государств (в том числе и в России) действует система контроля ввозимого посадочного материала, чтобы сократить темпы распространения болезни по миру. Но дальнейшее расширение ареала патогена — лишь вопрос времени.

Фото © Lorri G. с сайта inaturalist.org, США, 11 августа 2024 года.

Вера Шейкина