Как растения защищаются

Что могут ощущать растения? Какие механизмы стоят за восприятием сигналов растениями? Как будут «выглядеть» для растения разные повреждения?

1. И повреждение от сильного дождя, и повреждение от погрыза — это механические повреждения. Растения способны к «осязанию» с помощью ионных каналов, чувствительных к механическому воздействию. Но механические повреждения приводят и к появлению химических сигналов, когда, например, молекулы из цитоплазмы клетки растения оказываются в межклеточном пространстве или появляются короткие фрагменты компонентов клеточной стенки, таких как пектин (O. Hamant, E. S. Haswell, 2017. Life behind the wall: sensing mechanical cues in plants).

Повреждение травоядным животным, скорее всего, будет более продолжительным по времени, чем повреждение из-за дождя. А кроме того, в ткани растения будут поступать чужеродные молекулы (элиситоры): белки и низкомолекулярные вещества, которые есть в слюне животного, молекулы, выработанные микрофлорой животного, иногда фрагменты белков самого растения, обработанных пищеварительными соками. У растений есть рецепторы к некоторым из этих молекулам. Какие-то из этих рецепторов присутствуют в клетках и на поверхности клеток постоянно, какие-то синтезируются после того, как растение ощутило механическое воздействие. Как определить, что важнее для защиты растения от травоядных животных — механическое воздействие или сигналы о чужеродных белках, — обсудим в послесловии.

Хотя патогенные грибы тоже оказывают механическое воздействие на клетки растений, оно гораздо слабее. Поэтому в случае болезней, вызванных грибами, важнее химические сигналы: молекулы, которые образуются при расщеплении клеточной стенки растения, и молекулы, специфичные для грибов.

Нужно подчеркнуть, что при повреждениях оказываются нарушены защитные барьеры растения, и поэтому заражение патогенами становится более вероятным. Неудивительно, что само по себе механическое повреждение «включает» первые шаги индуцируемой химической защиты от патогенов. Например, давно известно, что этилен (растительный гормон, выработка которого усиливается, в том числе, от механического воздействия) у многих растений индуцирует синтез хитиназ (T. Boller et al., 1983. Chitinase in bean leaves: induction by ethylene, purification, properties, and possible function). Хитиназы способны расщеплять клеточную стенку грибов. Если хитиназы найдут подходящий субстрат, то есть если произошло заражение, то мономеры хитина свяжутся с узнающими их рецепторами растения и иммунный ответ усилится.

2. Гормоны, которые выделяются в ответ на повреждения тканей растения, — этилен и жасмонаты (см. Jasmonic acid) — это летучие вещества. Благодаря этому соседние растения узнают о повреждениях и реагируют на них: например, синтезируют больше токсичных вторичных метаболитов, а также разнообразные защитные белки — хитиназы, ингибиторы протеиназ, которые мешают животным переваривать пищу. Отреагировать могут даже растения другого вида (см. E. E. Farmer, C. A. Ryan, 1990. Interplant communication: airborne methyl jasmonate induces synthesis of proteinase inhibitors in plant leaves), однако, возможно, близкие родственники будут реагировать сильнее — описан по меньшей мере один такой эксперимент (см. Растения предупреждают своих близких родственников о нападении насекомых-вредителей, «Элементы», 12.05.2009).

3. Как правило, фунгициды и инсектициды достаточно неспецифичны и могут вредить широкому кругу видов. Конкретные возможные последствия очень разнообразны. Падение численности и разнообразия насекомых и грибов в смежных экосистемах, естественно, отражается на непосредственно связанных с ними видах. В результате может меняться структура сообщества: например, если становится меньше опылителей, то насекомоопыляемые растения будут размножаться хуже, а если угнетены микоризные грибы, то станет меньше связанных с ними растений. Уже известно, что опылителей действительно становится меньше (см. D. Goulson et al., 2015. Bee declines driven by combined stress from parasites, pesticides, and lack of flowers).

Опосредованное влияние инсектицидов на сообщество растений отмечено, например, в этом эволюционном эксперименте: применение инсектицида на экспериментальной площадке привело к гибели насекомых, контролирующих численность некоторых сорняков, и эти сорняки получили преимущество перед экспериментальным растением (см. Вредители контролируют эволюцию растений, «Элементы», 07.10.2012).

4. Естественно, что применение фунгицидов и инсектицидов хотелось бы сократить. Вот основные варианты такого сокращения, которые известны автору задачи:

• Селекция. Восприимчивость к тому или иному заболеванию у растения может быть связана с тем, что нет подходящего гена устойчивости — кодирующего рецептор, связывающий специфические для патогена молекулы, или кодирующего белок, который мешает патогену «сломать» иммунный ответ растения. Благодаря селекции можно собрать в одном сорте гены устойчивости против наиболее опасных патогенов (конечно, надо еще их найти, и для этого очень полезно изучать диких сородичей культурных растений, ведь при одомашнивании культурные растения прошли сквозь «бутылочное горлышко» и потеряли значительную часть своего генетического разнообразия). Еще один интересный подход — в пределах одного сорта создавать генотипы, отличающиеся по вариантам генов иммунитета, восприимчивые к разным болезням и уязвимые перед разными вредителями. Если такие растения выращивать вместе, то распространение болезни или вредителя будет замедлено: восприимчивые к конкретной болезни растения редко будут соседствовать друг с другом, они будут рассеянны в массе невосприимчивых растений.
• Создание ГМО-растений с защитными веществами. Защитные вещества должны быть нетоксичны для млекопитающих. Один из самых распространенных вариантов — встраивать в геном растения Cry-белки, токсичные только для насекомых.
• Обработка локальных очагов заболевания вместо полей целиком. Для этого нужно постоянно тщательно мониторить состояние посадок, и это возможно сделать с помощью дронов и автоматического анализа изображений.
• Можно также селить на листьях растений бактерии, вырабатывающие токсичные для насекомых белки, или бактерии, способные подавлять рост патогенов. Но такие сообщества бактерий едва ли окажутся устойчивыми.
• Обработка веществами, активирующими иммунный ответ растения, то есть элиситорами. Например, для этого уже используют хитозан. Недостаток этого способа состоит в том, что при такой обработке растения будут постоянно тратить ресурсы на синтез защитных веществ, а значит, медленнее расти и давать несколько меньший урожай.

Скорее всего, вы знаете гораздо больше об иммунитете животных и человека, чем об иммунитете растений. И вполне возможно, что вы слышали о врождённом иммунитете — неспецифической защите, основанной на способности клеток иммунной системы животных распознавать молекулы, характерные для патогенов (pathogen-associated molecular patterns, PAMPs), которые распознаются знаменитыми Toll-подобными рецепторами, и молекулы, характерные для поврежденных клеток (damage-associated molecular patterns, DAMPs). Если адаптивный иммунитет известен только у позвоночных животных, то врожденный иммунитет есть у всех животных.

Несмотря на то, что у растений нет подвижных клеток, инспектирующих организм, и каждая клетка сама отвечает за свою защиту, принципы организации их иммунитета похожи на принципы организации врожденного иммунитета животных. Как и у животных, у растений есть рецепторы, которые распознают молекулы, связанные с повреждением клеток (DAMPs). DAMPs — это в первую очередь молекулы из цитоплазмы, которые в норме не должны находиться в межклеточном пространстве, либо молекулы, появляющиеся при разрушении клеточной стегки. Как и у животных, у растений есть рецепторы, которые распознают молекулы, характерные для патогенов (PAMPs) — флагеллин бактерий, специфичные полисахариды, такие как хитин и хитозан грибов и насекомых, и многие другие (иногда отдельно выделяют подгруппы — микробные молекулярные паттерны MAMPs, молекулярные паттерны травоядных HAMPs, и т. д.). Эти рецепторы (общее название — plant pattern-recognition receptors, PPR, см. C. Zipfel, 2014. Plant pattern-recognition receptors) — белки цитоплазматической мембраны. Как правило, они состоят из домена с наружной стороны мембаны, который узнает и связывает PAMP или DAMP, трансмембранного домена и внутриклеточного домена-киназы, нужного для передачи сигнала в клетке. Активация PPR приводит к усилению синтеза гормонов стресса (этилена, жасминовой кислоты) и к синтезу первой линии защитных белков. Действие гормонов позволяет «предупредить» соседние клетки и иногда соседние растения и инициировать синтез уже других защитных белков и вторичных метаболитов.

Система PPR позволяет сдерживать сапротрофные микроорганизмы от преждевременной атаки на еще живые ткани растения и в какой-то степени сдерживать травоядных животных. Кстати, травоядные животные могут избегать вредных для них защитных веществ растений — токсинов, белков, ингибирующих пищеварительные ферменты, переходя с место на место. Например, некоторые насекомые на одном и том же растении стараются занять разные листья, причем не близко друг к другу (автор статьи в последнее время наблюдал такое поведение у мучнистых червецов, которые поселились на его кофейных растениях; видимо, кофе есть чем защититься, в отличие от некоторых других комнатных растений).

Но патогены и травоядные животные, специализирующиеся на том или ином растении, обычно могут «взломать» этот уровень защиты. Они могут научиться расщеплять токсичные вещества или могут выработать механизмы устойчивости к ним, а кроме того, они могут выработать способы вмешиваться в индукцию иммунного ответа растения. Если первые два способа более характерны для животных, то последний более характерен для грибов и бактерий, хотя есть и примеры у насекомых (см., например, о тлях: C. Escudero-Martinez et al., 2020. An aphid effector promotes barley susceptibility through suppression of defence gene expression). Белки, которые нарушают передачу сигнала в цепочке иммунного ответа растений, называются иммуносупрессорами или эффекторами. Иммуносупрессоры могут менять рецепторы и не давать им связаться с их паттерном, могут нарушать передачу стресса, могут просто угнетать метаболизм клетки — и из-за этого у клетки не будет ресурсов для того, чтобы включить защитные механизмы и предупредить соседей.

С эффекторами связана «гонка вооружений»: работающий внутриклеточный рецептор к эффектору либо комплексу эффектора с его мишенью обеспечивает растению устойчивость к конкретному патогену (реже гены устойчивости кодируют ферменты, разрушающие белки или токсины, с помощью которых патоген атакует хозяина). Этот принцип (устойчивость есть тогда, когда есть рецептор к конкретному эффектору) сформулирован как «ген на ген» или «ген против гена» (см. Отношения «ген против гена»). Разнообразие таких рецепторов в геноме одного вида очень велико, это сотни разных генов (см. L. McHale et al., 2006. Plant NBS-LRR proteins: adaptable guards). Эта система в целом напоминает приобретенный иммунитет позвоночных животных, только вот у позвоночных животных эволюция специфических белков, узнающих конкретный патоген, происходит необычно быстро, внутри одной особи, и защитные белки работают за пределами клеток. Здесь же «специфичный» иммунитет формируется с обычной для эволюционных процессов скоростью.