Стабильный микробиом — залог устойчивости кораллов к обесцвечиванию

Коралл Acropora cf. tenius, ставший объектом исследования в обсуждаемой работе. В названии вида „cf.“ — сокращение слова «conformis», что значит «сходный». Принадлежность похожих на A. tenius кораллов из разных уголков Земли к одному виду спорна, поэтому до выяснения обстоятельств их называют с оговоркой, что это неточно. Фото с сайта animalia.bio

Повышение температуры океана и концентрации углекислого газа в воде способствуют выцветанию и гибели коралловых рифов. При этом даже кораллы одного вида, живущие рядом, могут отличаться по устойчивости к повышению температуры воды. Чтобы оценить перспективы сохранения и восстановления рифов, ученые ищут причины таких различий. Недавно вышла любопытная статья, в которой изучается вклад микробиома коралла Acropora cf. tenius в его чувствительность к повышению температуры. Оказалось, что при комфортных условиях микробиомы термоустойчивых и термочувствительных колоний A. cf. tenius очень похожи, но при температурном стрессе состав бактериальных сообществ термочувствительных колоний меняется, в то время как у термотолерантных кораллов он остается неизменным. Несмотря на сходство микробиомов устойчивых и чувствительных кораллов при комфортной температуре, ученым удалось выделить потенциальные бактерии-индикаторы устойчивости. Исследование расширяет понимание роли разных компонентов коралловой колонии в противостоянии изменению окружающей среды.

Каждое коралловое «дерево» в рифе — это целая колония кишечнополостных гидробионтов и их симбионтов: одноклеточных фотосинтезирующих зооксантелл (см. Zooxanthellae) и множества различных бактерий. Колония коралловых полипов вместе с сожителями называется холобионтом (см. holobiont; этот термин не специфичен для кораллов: например, человека вместе со всеми его симбионтами тоже можно назвать холобионтом). Коралловый риф состоит из многих колоний кораллов разных видов. Личинка коралла, планула, — подвижная. Когда она садится на дно, то зарывается в грунт и превращается в полип, который начинает почковаться. У одиночных кораллов почки полностью отделяются от родительского полипа, а у колониальных остаются связанными с ним и обрастают общим известковым «домом».

Но полипы — не единственные обитатели такого общежития. Коралл не может долго жить без симбиотических динофлагеллят. Некоторые виды кораллов передают своих симбионтов по наследству через яйцеклетку, другие встречают будущих сожителей на стадии личинки или полипа и поглощают, но не переваривают: зооксантеллы живут в гастродерме полипов — внутреннем слое клеток, выстилающем гастральную полость. Зооксантеллы снабжают коралл органическими веществами и кислородом, получая взамен неорганические вещества — азот, фосфор и углекислый газ. Кроме того, кальцификация кораллов ускоряется за счет фотосинтеза зооксантелл: давно показано, что скелет кораллов быстрее растет на свету, чем в темноте, хотя точные механизмы этого влияния до сих пор не установлены (A. Moya et al., 2006. Study of calcification during a daily cycle of the coral Stylophora pistillata: implications for ‘light-enhanced calcification’).

На этой микрофотографии хорошо видны крошечные сожители коралловых полипов — зооксантеллы. Фото с сайта helicon.ru

Когда кораллы подвергаются стрессу из-за изменения условий, например при потеплении или похолодании, они избавляются от зооксантелл, становясь белыми. Это явление называется обесцвечиванием (или выцветанием) кораллов (см. What is coral bleaching?). Выцветание — обратимое явление и не ведет к неизбежной гибели колонии. Однако выцветшие кораллы голодают и слабеют, что часто приводит к бактериальным инфекциям и гибели полипов. Почему кораллы бунтуют против своих кормильцев? Ученые предполагают, что неблагоприятные условия повреждают фотосинтетическую систему части симбионтов, и они погибают, выделяя при этом активные формы кислорода (см. Иммунная система кораллов работает против них, «Элементы», 28.12.2018). На это реагирует иммунная система полипов, которая ликвидирует поврежденные клетки, но наряду с погибшими зооксантеллами уничтожаются и выжившие симбионты.

Нормальные (слева) и выцветшие (справа) коралловые колонии. Как способность противостоять выцветанию, так и способность восстановиться после него отличаются между коралловыми колониями. Фото с сайта helicon.ru

Даже кораллы одного вида, населяющие один риф, отличаются по устойчивости к изменению температуры. Чем обусловлены эти отличия? Напрашивается предположение, что раз первыми страдают зооксантеллы, то их стрессоустойчивость и определяет, как будет держаться холобионт. Однако, роль зооксантелл в термотолерантности кораллов остается спорной. Есть исследование, показывающее, что популяция динофлагеллят внутри одного коралла гетерогенна и при повышении температуры соотношение разных генотипов меняется (R. Berkelmans, M. van Oppen, 2006. The role of zooxanthellae in the thermal tolerance of corals: a ‘nugget of hope’ for coral reefs in an era of climate change). Однако влияние такой перестройки на будущее колонии неизвестно: другое исследование показало, что устойчивость кораллов не определяется генетическими различиями их зооксантелл (A. Humanes et al., 2022. Within-population variability in coral heat tolerance indicates climate adaptation potential).

Различия в термоустойчивости могут быть связаны и с полипами. Недавно ученые провели эксперименты по скрещиванию кораллов и выяснили, что толерантность к повышению температуры — наследуемый признак, и устойчивость потомства на 20–30% зависит от устойчивости родителей (A. Humanes et al., 2024. Selective breeding enhances coral heat tolerance to marine heatwaves). При этом похоже, что устойчивость к кратковременным и долговременным повышениям температуры обеспечивается разными генами, поэтому коралл, хорошо переживший короткую тепловую волну, вовсе не обязательно будет устойчив к более длительному стрессу.

Эксперимент по скрещиванию кораллов. На фотографии — четырехлетние потомки избранных «родителей». Фото из статьи A. Humanes et al., 2024. Selective breeding enhances coral heat tolerance to marine heatwaves

Но коралл — это не только полипы и динофлагелляты, но и богатый микробиом — сообщество прокариотических симбионтов, играющих важную роль в жизнедеятельности колонии (J. Maire et al., 2021. Intracellular Bacterial Symbionts in Corals: Challenges and Future Directions). Они защищают кораллы от инфекций и выполняют важные метаболические функции (например, симбиотические цианобактерии фиксируют азот). Кораллы, по-видимому, активно формируют свой микробиом с помощью баланса питательных и антимикробных веществ, которые выделяют полипы (M. J. H. van Oppen, L. Blackall, 2019. Coral microbiome dynamics, functions and design in a changing world). Известно около 40 типов бактерий и два типа архей, ассоциированных с кораллами (C. Voolstra et al., 2024. The coral microbiome in sickness, in health and in a changing world).

В последние годы ученые занялись выяснением роли микробиома в термоустойчивости кораллов. Например, для кораллов вида Acropora hyacinthus было показано, что бактериальные сообщества колоний, живущих в условиях большего перепада температур, остаются стабильными в условиях повышенной температуры, в то время как микробиом кораллов, привыкших жить в стабильных комфортных условиях, при повышении температуры значительно перестраивается (M. Ziegler et al., 2017. Bacterial community dynamics are linked to patterns of coral heat tolerance). Но даже две соседние колонии кораллов, живущие в одной среде, могут переживать изменение условий по-разному. В начале этого года вышла статья, где сравнили микробиомы живущих бок о бок колоний Acropora cf. tenius, отличающихся по реакции на повышение температуры.

Исследователи взяли небольшие кусочки 30 колоний A. cf. Tenius, соседствующих на одном коралловом рифе. Каждый кусочек разделили на 8 частей, приклеили части к подложкам, рассадили по 8 контейнерам и дали три дня на адаптацию. Потом 4 ящика сделали контрольными и держали при постоянной температуре 29°C, а 4 подвергали повышению температуры до 33°C в течение 4 дней. Обратите внимание, что повышение температуры на четыре градуса может погубить коралл за несколько дней. Даже один лишний градус в течение месяца заметно влияет на риф.

Разница между термотолерантными (вверху) и термочувствительными (внизу) кораллами видна невооруженным глазом. Фото из обсуждаемой статьи

Для количественной оценки обесцвечивания фрагменты кораллов фотографировали с использованием специальной цветовой карты здоровья кораллов до и после эксперимента. Кроме того, для снимков оценивали среднее значение серого (Mean Grey Value, MGV). Для этого изображения делали черно-белыми и определяли среднюю интенсивность серого для всего снимка (нормированную на белый стандарт, nMGV) . Поскольку MGV лежит в диапазоне от 0 до 255, где 0 — черный цвет, а 255 — белый, более высокое значение MGV указывает на более сильное обесцвечивание.

Каждый может внести вклад в мониторинг здоровья кораллов. Для этого разработана цветовая карта здоровья кораллов. На сайте coralwatch.org, с которого позаимствовано это изображение, есть инструкция по ее использованию с наглядными примерами

Устойчивыми считали кораллы, которые не проявляли признаков обесцвечения ни в одном из ящиков. При комфортной температуре микробиомы кораллов были практически неотличимы, зато при температурном стрессе различия были налицо: бактериальные сообщества устойчивых кораллов почти не изменялись, а у неустойчивых кораллов они претерпевали значительные перестройки, при этом их разнообразие падало.

Состав и структура микробных сообществ, ассоциированных с термотолерантными (T) и термочувствительными (S) колониями A. cf. tenuis. Слева: нормированные средние значения серого (nMGV) фрагментов из термотолерантных и термочувствительных колоний. Более крупные круги показывают медианное значение. Справа: анализ главных компонент для данных по микробным сообществам колоний, подвергнутых воздействию 33°C или 29°C. Видно, что чувствительные колонии при повышении температуры образуют в пространстве координат обособленный «островок». Графики из обсуждаемой статьи

Несмотря на сходства микробиомов кораллов при комфортной температуре, исследователи всё же нашли несколько отличий: микробиом термотолерантных колоний содержит больше представителей родов Arcobacter, Bifidobacterium, Lactobacillus и семейства Sporichthyaceae по сравнению с термочувствительными колониями. Авторы надеются, что представители этих микробных групп могут служить индикаторами термотолерантности кораллов. Эти бактерии хорошо переживали температурное воздействие. Но помогали ли они всей колонии быть устойчивой? Очень вероятно, что да. Предполагается, что содержание Arcobacter коррелирует с содержанием белка в колониях и потенциально благоприятствует росту и развитию. О роли бифидобактерий в кораллах известно немного, но известно, что представители этой группы способствуют здоровью пищеварительной системы человека, а также защищают мышей от смертельных инфекций, вызванных патогенными микробами. Лактобактерии, как предполагают, проявляют антимикробную активность против патогенных чужеродных микроорганизмов. Это может быть важно при температурном стрессе, когда коралл становится более слабым и подверженным заболеваниям. А представители семейства Sporichthyaceae процветают при загрязнении водоемов сточными водами, что намекает на их способность противостоять стрессовым условиям. Кроме того, есть исследования, показывающие, что трансплантация потенциально полезных бактерий в колонию кораллов, подверженную температурному стрессу, может повысить ее термоустойчивость и способность бороться с патогенами (P. Rosado et al., 2018. Marine probiotics: increasing coral resistance to bleaching through microbiome manipulation).

Итак, разные исследования установили, что термоустойчивость рифообразующих кораллов связана со всеми обитателями колонии. Но здесь еще много открытых вопросов. Как различные компоненты устойчивости к повышению температуры взаимодействуют между собой? Какие существуют причинно-следственные связи? Удастся ли симбионтам из разных царств природы сообща противостоять действию стремительных изменений окружающей среды? Пожелаем удачи исследователям и, конечно же, кораллам — прекрасным и хрупким созданиям.

Источник: Jake Ivan P. Baquiran, John Bennedick Quijano, Madeleine J. H. van Oppen, Patrick C. Cabaitan, Peter L. Harrison, Cecilia Conaco. Microbiome Stability Is Linked to Acropora Coral Thermotolerance in Northwestern Philippines // Environmental Microbiology. 2025. DOI: 10.1111/1462-2920.70041.

Галина Клинк