Предложена гипотеза, объясняющая все этапы происхождения губок от воротничковых жгутиконосцев

Рис. 1. Шарообразная колония воротничкового жгутиконосца Sphaeroeca volvox. A — рисунок, B — фотография под световым микроскопом. Источники: A — из статьи R. Lauterborn, 1899. Protozoen-Studien. IV Theil. Flagellaten aus dem Gebiete des Oberrheins; B — с сайта en.wikipedia.org

Ближайшие современные родственники многоклеточных животных — воротничковые жгутиконосцы (Choanoflagellata). Резонно предположить, что предки животных были похожи на этих жгутиконосцев. Но как именно произошло преобразование колонии одноклеточных в гораздо более сложный многоклеточный организм — например, в губку? Объясняющие это гипотезы до сих пор грешат схематичностью: их авторам, как правило, не удается реконструировать полный набор жизнеспособных переходных форм. Датчанин Клаус Нильсен (Claus Nielsen), один из крупнейших в мире зоологов беспозвоночных, которому этой весной исполнится 85 лет, предлагает свою детально разработанную новую версию.

Проблема происхождения многоклеточных животных волнует биологов уже больше полутора веков. Сейчас эта проблема в значительной степени решена: мы можем точно указать место животных на эволюционном древе. К сожалению, нынешнее господство молекулярной филогенетики, при всех ее огромных достоинствах, привело к смещению акцента на результаты эволюции в ущерб пониманию ее процессов. Проще говоря, мы сплошь и рядом хорошо знаем, что в эволюции произошло, но плохо представляем себе, как эти изменения осуществлялись.

Между тем очевидно, что эволюция может быть только непрерывным процессом — «постепенным усовершенствованием машины на ходу», как удачно выразился американский биолог Томас Фразетта (Thomas Frazzetta). Отсюда вытекает требование функциональной непрерывности: какой бы ход эволюции мы ни предполагали, все постулируемые переходные формы должны быть жизнеспособны и адаптированы к своей среде. Мы должны понимать, какие экологические ниши они занимали, как питались и как размножались. Это необходимое предварительное условие (conditio sine qua non) для любого эволюционного сценария.

Не подлежит сомнению, что многоклеточные животные произошли от одноклеточных организмов. Ближайшие одноклеточные родственники многоклеточных животных хорошо известны: это воротничковые жгутиконосцы (Choanoflagellata). Эволюционные ветви, ведущие к многоклеточным животным и к современным воротничковым жгутиконосцам, разделились довольно давно — по некоторым предположениям, около 900 миллионов лет назад (E. Sperling, R. Stockey, 2018. The temporal and environmental context of early animal evolution: considering all the ingredients of an «explosion»). Тем не менее есть основания начинать реконструкцию происхождения животных именно с воротничковых жгутиконосцев. Дело в том, что самая примитивная (базальная) эволюционная ветвь многоклеточных животных — это губки. Правда, последние несколько лет молекулярные филогенетики спорили о том, кто древнее — губки или гребневики, но похоже, что сторонники губок этот спор выигрывают (см. «Первичность губок» опережает по очкам «первичность гребневиков», «Элементы», 12.11.2019). А в телах губок есть хоаноциты — клетки, настолько похожие на воротничковых жгутиконосцев, что это сходство не может быть случайным.

Еще в 1866 году, когда воротничковых жгутиконосцев только открыли, автор этого открытия Генри Джеймс-Кларк (Henry James Clark) предположил, что они родственники губок (H. James-Clark, 1866. Conclusive proofs of the animality of the ciliate sponges, and of their affinities with the Infusoria flagellata). Правда, одиночные воротничковые жгутиконосцы и хоаноциты губок устроены все же не в точности одинаково, что и естественно — ведь они долго эволюционировали в разных условиях (L. Mah et al., 2014. Choanoflagellate and choanocyte collar-flagellar systems and the assumption of homology). Но никаких серьезных сомнений их общее происхождение не вызывает (T. Brunet, N. King, 2017. The origin of animal multicellularity and cell differentiation). Гипотезу, что все многоклеточные животные (а не только губки) произошли от воротничковых жгутиконосцев, первым высказал Илья Ильич Мечников. Действительно, сейчас известно, что у стрекающих, полухордовых, иглокожих и даже хордовых встречаются клетки, некоторыми деталями строения очень похожие как на хоаноциты губок, так и на воротничковых жгутиконосцев (подробнее см. «Первичность губок» опережает по очкам «первичность гребневиков», «Элементы», 12.11.2019). Скорее всего, это знак эволюционной преемственности.

Воротничковые жгутиконосцы несут всего один жгутик. Этим они отличаются от многих других одноклеточных эукариот, у которых жгутиков два. Единственный жгутик окружен кольцом микроворсинок (тентакул), которые, собственно, и образуют вокруг него воронкообразный воротничок. Жгутик бьется таким образом, чтобы гнать воду прочь от тела клетки. Это общий признак супергруппы заднежгутиковых (Opisthokonta), куда относятся воротничковые жгутиконосцы, животные, грибы и еще несколько небольших групп организмов (см. Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.2019). Жгутик постоянно выгоняет воду из воротничка, и одновременно в силу падения давления вода всасывается в воротничок снаружи через решетку параллельных микроворсинок. Получается фильтр. Пищевые частицы, налипающие снаружи на основания микроворсинок, захватываются ложноножками, которые выпускает тело клетки, или самими микроворсинками, которые для этого сливаются. Так происходит фагоцитоз или пиноцитоз. Как и все заднежгутиковые, воротничковые жгутиконосцы — гетеротрофные организмы, питающиеся готовым органическим веществом. Поначалу (в XIX веке) биологи думали, что пищевые частицы попадают у хоанофлагеллат внутрь воротничка и заглатываются у основания жгутика. На самом деле все наоборот: пищевые частицы оказываются снаружи воротничка, откуда их и снимают ложноножки.

Воротничковые жгутиконосцы бывают как одиночными, так и колониальными. Колонии могут иметь разную форму — древовидную, розетковидную, нерегулярную или шарообразную (рис. 1). Одиночные воротничковые жгутиконосцы обычно поселяются на дне или на водных растениях (а иногда и на животных вроде пресноводных гидр), а вот колониальные часто ведут планктонный образ жизни.

У воротничкового жгутиконосца Choanoeca perplexa (раньше этот род называли Protospongia, «протогубка») клетки могут быть одиночными (сидячими или подвижными), а могут и образовать свободно плавающие колонии нескольких типов. В этих колониях клетки фильтруют воду не поодиночке, а кооперативно. Дистальные (дальние от туловища) две трети каждой микроворсинки «слипаются» при помощи специальных белков хотя бы с одной микроворсинкой соседней клетки. В результате взвешенные в воде пищевые частицы оказываются в ловушке: они не могут пройти через сомкнутые микроворсинки и неизбежно налипают на их основания, где и поглощаются (рис. 2, A).

Рис. 2. Кооперативная работа воротничковых клеток у колониального воротничкового жгутиконосца (A), лейконоидной губки (B) и асконоидной губки (C). Голубые стрелки обозначают потоки воды, зеленые точки — налипающие на основания микроворсинок пищевые частицы, штриховка — «прокладки», которые не дают потокам воды проходить между воротничками соседних клеток. Остальные пояснения в тексте. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Biological Reviews

Остается добавить, что у некоторых колониальных хоанофлагеллат колонии приобретают форму незамкнутой сферы, которая может выворачиваться как жгутиками наружу, так и жгутиками внутрь (см. Колонии нового вида воротничковых жгутиконосцев в темноте выворачиваются наизнанку, «Элементы», 22.10.2019). В последнем случае возникает структура, очень похожая на жгутиковые камеры простейших многоклеточных животных — губок.

Как же произошел переход от воротничковых жгутиконосцев к губкам? Чтобы ответить на этот вопрос, надо сначала выяснить, чем они, собственно говоря, отличаются.

В колонии воротничковых жгутиконосцев клетки гидродинамически содействуют друг другу в захвате пищи, но осуществляет этот захват каждая из них сама. Непитающихся клеток в такой колонии быть не может. А вот губка — это многоклеточный организм, клетки которого способны обмениваться питательными веществами между собой. Здесь появляются клетки, которые вообще не питаются самостоятельно, а специализируются на чем-нибудь другом. Отличие многоклеточного организма от колонии в том и состоит, что клетки в нем дифференцируются (часто — необратимо).

Губки — сидячие животные, у которых нет ни рта, ни кишечника, но есть внутренняя полость. Стенку тела губки пронизывают многочисленные поры, через которые вода попадает в жгутиковые камеры, выстланные воротничковыми клетками — хоаноцитами. Биение жгутиков хоаноцитов обеспечивает постоянный ток воды в одну сторону. Пройдя через жгутиковые камеры, вода выводится наружу через широкое отверстие — устье (оскулум). Снаружи губка одета плоскими безжгутиковыми клетками — пинакоцитами. Слой хоаноцитов называется хоанодермой, а слой пинакоцитов — пинакодермой. Хоанодерма и пинакодерма разделены студенистым мезохилом, в котором тоже есть клетки: амебоидные археоциты (archaeocyte), строящие внутренний скелет склероциты и некоторые другие.

Различают несколько типов водоносных систем губок, главные из которых — аскон, сикон и лейкон (рис. 3, А–C). У асконоидных губок центральная полость (спонгоцель) целиком выстлана хоаноцитами. У сиконоидных губок хоаноциты выстилают только образуемые спонгоцелем карманы, остальная внутренняя полость выстлана пинакодермой. Большинство губок — лейконоидные: хоаноцитами у них выстланы только небольшие жгутиковые камеры, находящиеся глубоко в мезохиле. В каждую такую камеру вода попадает из пор через входное отверстие (прозопиле), а выходит из нее через выводное отверстие (апопиле), ведущее в канал, который впадает в устье. Хоаноциты не могут перемешать толщу воды, далеко отстоящую от их жгутиков. Поэтому асконоидные губки не бывают крупными. В маленьких жгутиковых камерах лейконоидных губок циркуляция воды идет очень эффективно, и размер таких губок почти не ограничен.

Рис. 3. Три типа водоносной системы губок (A–C) и циркуляция воды в отдельной жгутиковой камере лейконоидной губки (В). Источники: A–C — иллюстрации с сайта foxford.ru, D — иллюстрация из обсуждаемой статьи в Biological Reviews

Можно было бы подумать, что простое внутреннее устройство асконоидных губок означает эволюционную примитивность. Тогда получалось бы, что аскон — это первоначальное состояние, сикон — следующий этап, а лейкон — вершина эволюции. Но молекулярная филогенетика не подтверждает такую схему (R. Thacker et al., 2013. Nearly complete 28S rRNA gene sequences confirm new hypotheses of sponge evolution). Не менее вероятно, что асконоидное строение — результат специализации, связанной с уменьшением размеров.

На примере нескольких хорошо изученных губок известно, как именно движется вода в их жгутиковых камерах (рис. 2, B, C; рис. 3, D). Дистальные части воротничков соседних хоаноцитов всегда соединены «прокладками», которые образованы либо переплетением нитей внеклеточного матрикса, либо выростами самих микроворсинок. Иногда эти структуры, видимые только под электронным микроскопом, называют «вторичным ретикулумом». Их задача — не пропустить воду между воротничками, а вынудить ее всю идти через воротнички. Поток воды при этом неизбежно проходит сквозь щели между основаниями микроворсинок, на которых и остаются все пищевые частицы. Остается только поглотить их и при необходимости — передать другим клеткам. Кроме того, «прокладки» надежно предотвращают ток назад уже отфильтрованной воды. У сиконоидных губок дело обстоит очень похоже, что же касается асконоидных, то у них все тело представляет собой одну большую жгутиковую камеру.

Самой обоснованной теорией происхождения многоклеточных животных до сих пор остается предложенная в 1874 году Эрнстом Геккелем (Ernst Haeckel) теория гастреи (см., например: «Первичность губок» опережает по очкам «первичность гребневиков», «Элементы», 12.11.2019). Согласно этой теории, важным эволюционным этапом на пути к многоклеточным животным была бластея — плавающая шарообразная колония, напоминающая открытые уже после того, как Геккель выдвинул свою гипотезу, шарообразные колонии современного воротничкового жгутиконосца Sphaeroeca volvox (рис. 1). Гипотетическую шарообразную колонию древних воротничковых жгутиконосцев, от которых на самом деле произошли животные, Клаус Нильсен называет хоанобластеей (она же — истинная бластея Геккеля). Как же она могла превратиться в губку?

Первый сценарий происхождения губок от хоанобластеи Нильсен предложил в 2008 году (C. Nielsen, 2008. Six major steps in animal evolution: are we derived sponge larvae?), но сейчас он существенно уточнил его, используя новые функционально-морфологические данные. Итак, хоанобластея представляла собой маленький шар, выстланный снаружи хоаноцитами. Поначалу она не имела никаких выделенных осей и могла плавать во все стороны. Но по мере увеличения размера у нее возникли передний и задний концы. Это облегчало как движение, так и циркуляцию фильтруемой хоаноцитами воды. У воротничковых жгутиконосцев, как и у всех членов супергруппы Opisthokonta, жгутики — толкающие, подобно тому, как у некоторых самолетов бывает толкающий, а не тянущий винт. Поэтому работа жгутиков на переднем конце хоанобластеи мешала плаванию. На ее переднем полюсе клетки стали безжгутиковыми (рис. 4, A). Они-то и были предшественниками пинакоцитов. К этому моменту, конечно, уже должна была установиться система обмена питательными веществами между клетками, — ведь безжгутиковые клетки самостоятельно питаться не могли. Хоанобластея превращалась в многоклеточный организм.

Рис. 4. Эволюционная трансформация хоанобластеи в губку. Голубые стрелки, как и на предыдущих иллюстрациях, обозначают потоки воды, остальные пояснения в тексте. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Biological Reviews

Примерно по экватору продвинутой хоанобластеи (на самом деле, вероятно, ближе к переднему полюсу) проходила кольцевая зона, с которой начинались потоки воды, омывающие жгутиковые клетки (рис. 4, A). Клетки эти были ориентированы так, чтобы отгонять воду назад, помогая хоанобластее двигаться. На заднем полюсе хоанобластеи все потоки сходились. Микроворсинки соседних хоаноцитов либо непосредственно смыкались друг с другом (как у Choanoeca), либо были связаны «прокладками», чтобы вода обязательно профильтровывалась между основаниями микроворсинок и выбрасывалась через воротнички.

Затем хоанобластея перешла к прикрепленному образу жизни (рис. 4, B). Разумеется, она прикрепилась к грунту безжгутиковым передним полюсом. Примерно так же оседают на грунт личинки многих современных губок, хотя они, в отличие от хоанобластеи, не питаются. Осевшая на грунт хоанобластея, очевидно, сохранила радиальную симметрию, но расплющилась. Зона входящих потоков опоясывала ее верхнее жгутиковое полушарие. Но такой простой план строения сильно ограничивал размер организма: при увеличении его радиуса (а тем самым и длины «входящей зоны» — как известно, длина окружности равна радиусу, умноженному на 2π) хоаноцитам приходилось прокачивать через воротнички больший объем воды, чем позволяла мощность их жгутиков.

Как можно было решить эту проблему? Самый простой способ: нижнее (безжгутиковое) полушарие бывшей хоанобластеи образовало складки или лопасти, разбив прилегающее к хоаноцитам водное пространство на несколько небольших бассейнов (рис. 4, C). Благодаря этим складкам поверхность хоанодермы увеличилась, а объем воды, омывающей каждую группу хоаноцитов, — уменьшился настолько, чтобы они могли его полностью профильтровать. На следующем этапе складки сомкнулись поверху и превратили бассейны в замкнутые камеры (рис. 4, D). Каждая камера, естественно, сохранила входное и выходное отверстие. Входные отверстия так и остались отдельными, а вот выходные слились в общее устье, из которого было удобно вытягивать воду по закону Бернулли (слой движущейся в любую сторону жидкости над устьем создает тягу, как в печной трубе, причем особенно хорошо это работает, если устье приподнято; см. К. Ю. Еськов, 2000. История Земли и жизни на ней). Так появилась первая губка. Вполне вероятно, что она была лейконоидной, хотя более простые варианты тоже не исключены.

Все животные, кроме губок, называются настоящими многоклеточными животными (Eumetazoa). Для их эмбрионального развития характерны зародышевые листки — внешний (эктодерма) и внутренний (энтодерма) пласты клеток, каждый из которых дает начало своему набору органов. Из энтодермы, например, всегда развивается кишечник. Зоологи долго спорили о том, что у губок соответствует эктодерме, а что — энтодерме. Современная генетика развития, казалось бы, дала ответ на этот вопрос: регуляторные гены, работа которых у настоящих многоклеточных животных связана с развитием энтодермы и ее производных, у губок активны в хоанодерме (см. Предки губок могут оказаться сложнее, чем предполагалось, «Элементы», 27.10.2015). Напрашивается идея, что хоанодерма соответствует энтодерме, спонгоцель — кишечнику, а оскулум — рту. Действительно, эта идея высказывалась еще в XIX веке и в последние годы пережила возрождение (см., например: T. Cavalier-Smith, 2017. Origin of animal multicellularity: precursors, causes, consequences — the choanoflagellate/sponge transition, neurogenesis and the Cambrian explosion). К сожалению, критики она не выдерживает. Система потоков жидкости в спонгоцеле губок и в кишечной полости (гастроцеле) настоящих многоклеточных животных устроена настолько различно, что невозможно представить постепенное преобразование одного в другое в череде реальных живых существ. Любая подобная гипотеза, если ее продумать до конца, дает переходную форму, неспособную питаться, — а как она тогда могла бы существовать? Требование функциональной непрерывности, с которого мы начали, здесь явно нарушается.

Что же касается зародышевых листков, то, по наиболее взвешенным оценкам, их у губок просто-напросто нет (А. К. Дондуа, Р. П. Костюченко, 2013. Об одной устаревшей традиции: существует ли гаструляция у губок?). Считать хоанодерму энтодермой — огромная натяжка. Скорее всего, искать у губок гомологи эктодермы и энтодермы бесполезно. Эти структуры появились только у настоящих многоклеточных животных.

Итак, взрослая губка на роль предка настоящих многоклеточных животных не годится. Но, может быть, эту роль сыграла неотеническая личинка губки? Такая гипотеза действительно есть, и ее подкрепляют серьезные доводы, касающиеся строения жгутиковых клеток губок и их личинок (подробно эти доводы обсуждаются в статье: «Первичность губок» опережает по очкам «первичность гребневиков», «Элементы», 12.11.2019). Клаус Нильсен тоже был сторонником этой гипотезы (см. C. Nielsen, 2008. Six major steps in animal evolution: are we derived sponge larvae?). Тогда, видимо, приходится предположить следующую цепочку событий: после того, как протогубка осела на дно, ее личинка (бывшая хоанобластея) сохранила расселительную функцию, но стала непитающейся. А спустя какое-то время эта личинка перешла к неотении и вновь «научилась» питаться, но уже другим способом. Выглядит сложно, но живая природа вообще не очень-то любит простоту (см. А. М. Гиляров, 2006. Мир барокко: музыка и экология).

Возможен, однако, и более простой вариант, к которому, похоже, склоняется Нильсен в своей нынешней работе. Хоанобластея могла и не оседать на дно. Вместо этого она образовала на заднем полюсе, куда сходились все токи воды, углубление, позволявшее захватывать относительно крупные пищевые частицы, — такие, которые были хоаноцитам «не по зубам». Эти частицы переваривались внутри организма. Когда эта технология была освоена, жгутиковые клетки утратили за ненадобностью фильтрующую функцию, а вместе с ней и воротнички. Зато появился рот, а затем и кишечник. Получается, что как губки, так и настоящие многоклеточные животные — прямые потомки хоанобластеи, начиная от которой эволюция пошла в разные стороны. Такой сценарий происхождения настоящих многоклеточных животных полностью, без всяких оговорок, соответствует классической геккелевской теории гастреи, которой в следующем году исполнится ровно 150 лет.

Источник: Claus Nielsen. Hydrodynamics in early animal evolution // Biological Reviews. 2023. DOI: 10.1111/brv.12909.

Сергей Ястребов