Предки млекопитающих резко перешли к теплокровности в начале позднего триаса

Рис. 1. Строение полукружных каналов у разных представителей наземных позвоночных. Серым цветом показан костный лабиринт, красным — заключенный в нем перепончатый лабиринт. Все изображения приведены к одному масштабу относительно размера животного. В верхнем ряду — современные виды (альпака, ящерица Podarcis waglerianus, гавиаловый крокодил, индейка), в нижнем — ископаемые синапсиды Tritylodon, Trirachodon, Microgomphodon, Lemurosaurus. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Переход к эндотермии (теплокровности) был важнейшим событием в эволюции предков млекопитающих, открывшим новые экологические и эволюционные возможности. Попытки привязать это событие к конкретному времени или узлу эволюционного дерева до сих пор не давали однозначных результатов. Изучение биомеханики органа равновесия современных позвоночных позволило разработать новый метод оценки температуры тела по строению полукружных каналов внутреннего уха. Применение метода к 56 видам ископаемых синапсид (предков млекопитающих и их родни) показало, что переход к эндотермии, по-видимому, был резким и произошел 233 миллиона лет назад, в карнийском веке позднего триаса, у первых представителей клады Mammaliamorpha, которая позднее дала начало настоящим млекопитающим. В это время климат Пангеи стал более влажным и жарким, а в ее флоре и фауне произошли важные изменения — в частности, стало больше беннеттитовых и хвойных растений, а также появились первые динозавры.

Эволюционно-экологическое значение эндотермии трудно переоценить. Возможность поддерживать постоянно высокую температуру тела открывает массу новых возможностей как в краткосрочной, так и в долгосрочной перспективе. Теплокровные наземные позвоночные, по сравнению с холоднокровными, более подвижны, способны сохранять высокую активность при низкой окружающей температуре (ночью, зимой), быстрее и дальше передвигаются. Правда, платить за это приходится дорого, ведь теплокровным нужно гораздо больше энергии (пищи).

В долгосрочной перспективе теплокровность — важная предпосылка прогрессивного развития мозга и когнитивных способностей. Одним из косвенных указаний на это служит тот факт, что у птиц и млекопитающих относительный объем мозга в целом положительно коррелирует с продолжительностью жизни, а у холоднокровных, как недавно выяснилось, корреляции либо нет (амфибии), либо она отрицательная (рептилии) (см. G. Stark, D. Pincheira-Donoso, 2022. The Evolution of Brain Size in Ectothermic Tetrapods: Large Brain Mass Trades-Off with Lifespan in Reptiles). Вероятно, это связано с тем, что энергетическая «цена» мозговой ткани у холоднокровных почти так же высока, как и у теплокровных. Поэтому в скромный энергетический бюджет эктотермных позвоночных большой мозг совсем не вписывается, а у эндотермных на фоне прочих энергетических затрат расходы на крупный мозг оказываются уже не такими неподъемными.

Естественному отбору, конечно, нет дела до отдаленных перспектив. Поэтому в процессе эволюционного становления эндотермии имело значение только соотношение ее плюсов и минусов здесь и сейчас: окупится ли рост энергетических затрат теми преимуществами теплокровности, которые она может дать сразу. Преодолеть этот порог, похоже, было не так-то просто. Впрочем, для уверенных выводов необходимо знать, как часто в эволюции наземных позвоночных происходили переходы к эндотермии. Для этого нужно уметь отличать ископаемых теплокровных позвоночных от холоднокровных, а это совсем не простая задача.

В частности, для понимания эволюции синапсид — той ветви наземных позвоночных, которая в конце триасового периода дала начало млекопитающим, — очень важно знать, когда именно (и только ли один раз) в этой эволюционной линии развилась эндотермия. Решить эту давнюю загадку пытались множеством способов, оценивая энергетический метаболизм по различным косвенным данным, в том числе морфологическим (A. W. Crompton et al., 2017. Structure of the nasal region of non-mammalian cynodonts and mammaliaforms: speculations on the evolution of mammalian endothermy), гистологическим (M. G. Faure-Brac, J. Cubo, 2020. Were the synapsids primitively endotherms? A palaeohistological approach using phylogenetic eigenvector maps; A. K. Huttenlocker, C. G. Farmer, 2017. Bone microvasculature tracks red blood cell size diminution in Triassic mammal and dinosaur forerunners), изотопным (K. Rey et al., 2017. Oxygen isotopes suggest elevated thermometabolism within multiple Permo–Triassic therapsid clades) и разным другим, включая ископаемые следы (по ним можно судить о бодрости поз и походок) и волоски в копролитах (волосяной покров может быть указанием на теплокровность). Несмотря на многообразие подходов (или, может быть, благодаря ему), ясности в данном вопросе по-прежнему нет. Оценки варьируют очень широко: от многократного появления эндотермии у разных групп синапсид еще в пермском периоде (или даже исходной теплокровности всей синапсидной линии) до однократного уже у настоящих млекопитающих в юрском периоде.

В новой статье, опубликованной сегодня в журнале Nature, палеонтологи и специалисты по биомеханике из США, Португалии, Великобритании, Германии, Франции, Южной Африки и Аргентины предложили новый метод различения экто- и эндотермных ископаемых позвоночных (в первую очередь синапсид) — на этот раз по строению полукружных каналов (см. Semicircular canals) внутреннего уха.

У всех челюстноротых позвоночных есть комплекс из трех (у бесчелюстных — из одного или двух) полукружных каналов, расположенных во взаимно перпендикулярных плоскостях. Их функция состоит в отслеживании движений головы, что необходимо для ориентации в пространстве, координации движений и поддержания равновесия. Полукружные каналы — часть перепончатого лабиринта, который заключен в костный лабиринт — систему полостей в височной кости (рис. 1). Перепончатый лабиринт в ископаемом состоянии не сохраняется, зато сохраняется костный. Полукружные каналы заполнены вязкой жидкостью — эндолимфой, которая при изменении ориентации головы перетекает, в силу инерции, по полукружным каналам и наклоняет чувствительные волоски, которые передают информацию о движении головы по слуховому нерву в мозг.

Авторы исходили из того, что строение полукружных каналов должно соответствовать, во-первых, температуре тела (потому что чем выше температура, тем ниже вязкость эндолимфы), во-вторых — подвижности животного (более конкретно — типичным угловым скоростям и частоте движений головы). Переход к теплокровности ведет как к повышению температуры тела, так и к росту подвижности. Поэтому если этот переход не будет сопровождаться соответствующей перестройкой полукружных каналов, то эндолимфа будет слишком свободно перетекать по ним, и в результате этот высокочувствительный датчик будет «зашкаливать» при резких движениях.

Проблему можно решить, изменив состав эндолимфы, чтобы повысить ее вязкость. Однако, судя по имеющимся данным (правда, как признают сами авторы, данные эти довольно скудны — вязкость эндолимфы была измерена лишь у немногих видов), млекопитающие, в отличие от птиц и некоторых рыб (таких как камбала, у которой свои специфические проблемы с ориентацией в пространстве), не пошли по этому пути, и вязкость эндолимфы у них осталась на исходном для амниот низком уровне. Млекопитающие пошли другим путем — у них изменилась геометрия полукружных каналов, в частности, уменьшились их толщина, общий размер (относительно размера тела) и радиус кривизны.

Исходя из биомеханических соображений, авторы разработали «индекс температуры и подвижности» (thermo-motility index, TMI), вычисляемый по сложным формулам на основе морфометрических признаков костного лабиринта. Для этого пришлось, помимо прочего, проанализировать соотношение между формой и размерами костного и перепончатого лабиринта у современных видов, ведь для функции полукружных каналов важна структура перепончатого лабиринта, а в ископаемом состоянии сохраняется только костный. Величина TMI отражает (по крайней мере в теории) степень адаптированности полукружных каналов к двум следствиям эндотермии: высокой подвижности и температуре тела.

С помощью компьютерной томографии исследователи получили трехмерные изображения костного лабиринта для 230 видов (362 экземпляров) современных экто- и эндотермных позвоночных, а также для 56 видов (68 экземпляров) вымерших синапсид. По этим изображениям для каждого вида вычислили TMI.

Теперь надо было проверить на современных видах, действительно ли по TMI можно отличить теплокровных животных от холоднокровных. Оказалось, что TMI положительно коррелирует с температурой тела (рис. 2). Правда, на уровне отдельных видов есть некоторое перекрывание (у части холоднокровных видов TMI попадает в диапазон изменчивости теплокровных и наоборот, рис. 2, а), зато усредненные данные по группам позволяют безошибочно отличить эндотермные группы от эктотермных (рис. 2, b).

Рис. 2. «Индекс температуры и подвижности» (Thermo-mobility index, TMI, на графиках — по вертикальной оси) положительно коррелирует с температурой тела (по горизонтальной оси). Синими кружочками показаны млекопитающие, темно-серыми — птицы, остальными цветами — разные группы холоднокровных. a — данные по отдельным видам, b — усредненные данные по группам. Пунктирная линия показывает, как должна была бы выглядеть корреляция, если бы повышение температуры тела приводило только к снижению вязкости эндолимфы, но не к росту подвижности животных. То, что реальная линия тренда возрастает гораздо быстрее, согласуется с идеями авторов о том, что рост температуры тела сопровождается ростом подвижности, и что морфология полукружных каналов отражает адаптацию не только к температуре как фактору, влияющему на вязкость эндолимфы, но и к уровню подвижности. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Теперь можно было приниматься за ископаемых синапсид. Для каждого вида на основе его TMI и данных по соотношению TMI с экто- и эндотермностью у современных видов была рассчитана вероятность того, что вид был экто- или эндотермным. Результаты, нанесенные на эволюционное дерево синапсид, показаны на рис. 3.

Рис. 3. Эволюционное дерево синапсид, начиная от пеликозавров (Sphenacodontia) и заканчивая млекопитающими (Mammalia). Справа — увеличенная верхняя часть левого дерева с дополнительными подробностями. Разными цветами обозначена вероятность эндотермии, оцененная по морфологии полукружных каналов (TMI). Синий цвет соответствует минимальной вероятности, красный — максимальной. Для некоторых групп показана форма передних полукружных каналов. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Получилось, что эндотермия у синапсид возникла единожды, и произошло это у первых представителей клады Mammaliamorpha, которая включает всех потомков последнего общего предка млекопитающих и тритилодонтид. Жил этот предок, по современным представлениям, около 233 млн лет назад, в карнийском веке позднетриасовой эпохи, во время так называемого карнийского плювиального события (см. Carnian pluvial episode), которое, возможно, было связано с вулканической активностью, предвещавшей начало раскола Пангеи. В это время климат Пангеи стал более влажным и жарким, а в ее флоре и фауне произошли важные изменения: стали распространяться новые доминирующие группы голосеменных, папоротников, насекомых и тетрапод (в том числе первые динозавры).

По величине TMI (1,29±0,18) базальные (не относящиеся к млекопитающим) маммалиаморфы (в изученную выборку попали девять их представителей, см. рис. 3) попадают в диапазон между современными утконосом (1,25) и ехидной (1,41). У этих яйцекладущих млекопитающих сравнительно невысокий уровень базового метаболизма и поведенческой активности, а температура тела составляет 31–34°C. Возможно, примерно такие же показатели были характерны и для базальных маммалиаморфов.

Что касается всех остальных синапсид, то они, судя по величине TMI, уверенно классифицируются как холоднокровные, с типичной температурой тела 24–29°C (примерно как у современных крокодилов, черепах и чешуйчатых).

У нового метода различения экто- и эндотермных синапсид, как и у всех предыдущих, есть свои подводные камни, а полученные результаты, конечно, не являются истиной в последней инстанции. Например, какие-то линии вымерших синапсид, которые по TMI классифицируются как холоднокровные, теоретически могли использовать альтернативные способы адаптации своей системы полукружных каналов к теплокровности. Кто-то мог повысить вязкость своей эндолимфы (подобно камбале), или отойти от типичных для млекопитающих и большинства других амниот соотношений размеров костного и перепончатого лабиринта (подобно современным тюленям, у которых перепончатые полукружные каналы намного тоньше, чем можно ожидать исходя из диаметра соответствующих костных каналов). Но даже и в этом случае, по расчетам авторов, температура тела этих синапсид должна была быть ниже 31°C. Кроме того, многие виды, попавшие в изученную выборку, ранее исследовались изотопными и гистологическими методами, и результаты получились похожие: однозначная эктотермия для Sphenacodontia, Biarmosuchia и других базальных групп, повышение температуры тела до примерно 29°C у Cynognathia (что тоже в пределах нормы для эктотермных).

Рис. 4. Динамика изменений TMI в эволюционной линии, ведущей от первых синапсид к млекопитающим. Черные точки, соединенные серой линией, соответствуют узлам дерева (моментам отделения боковых веточек). Большие цветные кружки — средние значения для клад, представленных в выборке несколькими видами (сверху вниз: Tritylodontidae, Morganucodontidae, Cynognathia, Therocephalia, Gorgonopsia, Anomodontia, Biarmosuchia), маленькие — отдельные виды. По горизонтальной оси — TMI, по вертикальной — время в млн лет назад. Вертикальными пунктирными линиями показаны значения TMI для современных экто- и эндотермных групп, слева направо: черепахи, крокодилы, лепидозавры, утконос, ехидна, плацентарные, сумчатые. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Судя по всей совокупности данных (измеренные значения TMI для конкретных видов, реконструированные TMI для узлов эволюционного дерева, датировки этих узлов) получается, что переход к эндотермии, сопровождавшийся повышением температуры тела на 5–9°C, был не постепенным, а резким (рис. 4). Он совпадает с другими важными эволюционными изменениями, произошедшими у первых маммалиаморфов: увеличением мозга, улучшением обоняния и осязания (см.: Рост мозга у древних млекопитающих был связан с развитием обоняния, «Элементы», 26.05.2011), функциональной дифференциацией отделов позвоночника. Все это происходило на фоне общей миниатюризации (а мелкие животные быстрее теряют тепло в холодную погоду) и, возможно, было связано с переходом к ночному образу жизни. При этом другие «маммальные» признаки, включая волосяной покров и усиленную заботу о потомстве, по-видимому, развились раньше — еще до перехода к эндотермии.

Источник: Ricardo Araújo, Romain David, Julien Benoit, Jacqueline K. Lungmus6, Alexander Stoessel, Paul M. Barrett, Jessica A. Maisano, Eric Ekdale, Maëva Orliac, Zhe-Xi Luo, Agustín G. Martinelli, Eva A. Hoffman, Christian A. Sidor, Rui M. S. Martins, Fred Spoor & Kenneth D. Angielczyk. Inner ear biomechanics reveals a Late Triassic origin for mammalian endothermy // Nature. 2022. DOI: 10.1038/s41586-022-04963-z.

См. также:
1) Рост мозга у древних млекопитающих был связан с развитием обоняния, «Элементы», 26.05.2011.
2) Обоняние и цветное зрение в эволюции млекопитающих развивались в противофазе, «Элементы», 18.06.2008.
3) Новая палеонтологическая находка проливает свет на раннюю эволюцию млекопитающих, «Элементы», 17.03.2007.
4) Слуховые косточки среднеюрского планирующего зверька вилеволодона были устроены как у утконоса, «Элементы», 01.02.2021.

Александр Марков