«Первичность губок» опережает по очкам «первичность гребневиков»

Рис. 1. Eocyathispongiа — эдиакарское ископаемое возрастом 600 млн лет (за 60 млн лет до кембрийского взрыва), предположительно являющееся древнейшей известной губкой. A — общий вид ископаемого, B1–B3 — отверстия для входа и выхода воды крупным планом. Иллюстрация из статьи: Z. Yin et al., 2015. Sponge grade body fossil with cellular resolution dating 60 Myr before the Cambrian

Продолжаются дискуссии вокруг вопроса о том, какая ветвь многоклеточных животных является самой древней: губки или гребневики? На данный момент похоже, что губки «побеждают». Но это, в свою очередь, порождает новые не решенные пока вопросы, важнейший из которых касается происхождения нервной системы.

В поисках предка

Человек вышел из животного царства. В ходе своей истории он постоянно так или иначе имел дело с другими животными: собаки, лошади, киты, акулы, жирафы, страусы, жуки, дождевые черви, скорпионы, морские звезды — все они были частью мира, знакомого людям с глубокой древности. Животными при этом считали всех, кто не растения. Правда, натуралистов издавна озадачивали живые существа, сочетавшие (на первый взгляд) признаки животных и растений и относившиеся невесть куда — например, актинии или губки. Но таких существ было относительно немного — во всяком случае, заметных невооруженным глазом. На протяжении тысячелетий, от Аристотеля до Декарта, общая картина виделась более-менее стабильной и ясной.

Настоящий переворот в представлениях о структуре живой природы произошел после великой научной революции XVII века. В 1677 году в лондонском журнале Philosophical Transactions of the Royal Society (который продолжает выходить по сей день) была опубликована знаменитая работа Антони ван Левенгука «О мельчайших животных». Перед людьми начал приоткрываться огромный, разнообразный, ни на что не похожий мир микроскопических организмов. Сначала этот мир казался исследователям совершенно беспорядочным. Кое-какую ясность внесла провозглашенная в 1839 году Теодором Шванном клеточная теория, согласно которой и животные, и растения состоят из того или иного числа клеток, в целом подобных одна другой. Отсюда логически следовало, что некоторые организмы могут состоять и из одной клетки. И действительно, вышедшее в 1848 году «Руководство по сравнительной анатомии» Карла фон Зибольда и Германа Станниуса открывается утверждением, что все животные делятся на одноклеточных и многоклеточных (автором этого важнейшего обобщения был Зибольд, который написал том, посвященный беспозвоночным). Теперь стало понятно, что микроскопические живые существа — во всяком случае, подавляющее большинство их — это просто-напросто одноклеточные.

Только после работ Левенгука, Шванна и Зибольда стала возможной (а потом и необходимой) постановка проблемы происхождения многоклеточных животных. Надо заметить, что в современной биологии «животными» вообще принято называть только многоклеточных существ (Metazoa), никакие одноклеточные в эту группу не входят, так что словосочетание «многоклеточные животные» — теперь лишь дань традиции. Но в любом случае ясно, что у многоклеточных животных должны были быть одноклеточные предки. Что это за предки? Как произошел переход между уровнями организации — с одноклеточного на многоклеточный? Как выглядели переходные формы? Эти вопросы, впервые осознанные в середине XIX века, занимают биологов до сих пор.

Проще всего ответить на первый вопрос — о том, кем были предки. Ближайшие родственники животных известны: это воротничковые жгутиконосцы (рис. 2). В терминах современной эволюционной биологии многоклеточные животные и воротничковые жгутиконосцы — сестринские группы. Близкое родство воротничковых жгутиконосцев с животными предположили еще в XIX веке, сразу после открытия этих микроскопических организмов, а сейчас оно надежно подтверждается молекулярной генетикой (см. Расшифрован геном хоанофлагеллят — ближайших одноклеточных родичей всех многоклеточных животных, «Элементы», 18.02.2008). Эти группы имеют огромное количество общих генов, включая такие, которые раньше считались уникальным для многоклеточных животных «ноу-хау» (например, у воротничковых жгутиконосцев нашлись гены, кодирующие кадгерины и интегрины — белки, обычно участвующие во взаимодействии животных клеток между собой). Насчет их родства сомнений нет.

Рис. 2. Воротничковые жгутиконосцы. А — одиночный Monosiga, Б — схема токов жидкости, возникающих при пищевом биении жгутика, В — древовидная колония Codonosiga, Г — плавающая колония Sphaeroeca. Масштаб не соблюден! Использованы иллюстрации из книги: Протисты. Ч. 1. Руководство по зоологии. СПб., 2001

Многоклеточные животные, воротничковые жгутиконосцы и еще несколько групп одноклеточных или колониальных организмов образуют большую группу, которая называется Holozoa. В свою очередь, группа Holozoa входит в супергруппу Opisthokonta (кроме голозой, то есть животных и их родственников, к опистоконтам относятся грибы и их родственники). Опистоконты, или заднежгутиковые, — это одна из примерно десятка крупнейших эволюционных ветвей эукариот, организмов со сложной ядросодержащей клеткой (см. Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.2019). Таково место животных на общем эволюционном древе.

Итак, воротничковые жгутиконосцы — ближайшие современные родственники многоклеточных животных. Значит ли это, что они и есть их предки? Нет, не обязательно. Во-первых, надо помнить, что сколь угодно близкое родство между двумя живыми существами само по себе еще не означает, что одно из них произошло от другого (например, человек не является ни предком, ни потомком своих ближайших современных родственников — шимпанзе и бонобо). Во-вторых, у современных воротничковых жгутиконосцев есть признаки, противоречащие гипотезе, что многоклеточные животные произошли непосредственно от них. Например, сравнительная генетика совершенно однозначно показывает, что у общего предка всей супергруппы Opisthokonta был ген, который называется Brachyury (см. У одноклеточных организмов есть ген, способный управлять развитием хорды, «Элементы», 25.10.2013). Для многоклеточных животных этот ген очень важен: он регулирует ранние стадии их эмбрионального развития и, в частности, закладку хорды у позвоночных. Есть он и у многих неживотных опистоконт, причем не только среди голозой, но и в другой эволюционной ветви, ведущей к грибам. Более того, ген Brachyury широко распространен не только у колониальных, но и у одноклеточных опистоконт (вероятно, его продукт как-то регулирует взаимное расположение клеток при делении). Но вот у воротничковых жгутиконосцев его нет. Они его утратили. Между тем многоклеточные животные, конечно, могли произойти только от таких предков, у которых ген Brachyury еще был — иначе как бы они его унаследовали? Значит, если и они и произошли от воротничковых, то не от современных.

Еще один повод для размышления дает физиологически обусловленная синхронность делений клеток (в этом случае общее число клеточных ядер в организме какое-то время остается степенью двойки: 2, 4, 8, 16...). Такая синхронность наблюдается при дроблении оплодотворенного яйца большинства многоклеточных животных и — с другой стороны — при образовании колонии у некоторых голозой, не относящихся к воротничковым жгутиконосцам (см. Ядра мезомицетозоев делятся синхронно, как у зародышей животных, «Элементы», 05.06.2013). У самих воротничковых ее нет. Все это, вероятно, означает, что жизненный цикл общего предка воротничковых жгутиконосцев и многоклеточных животных был гораздо более сложным, чем жизненный цикл современных воротничковых (который вторично упрощен). Непосредственный предок многоклеточных животных до нашего времени не дожил. Что и неудивительно: ведь с тех пор прошло, вероятно, около 600 миллионов лет.

Гастрея vs фагоцителла

Проблема происхождения многоклеточных животных — одна из самых старых проблем эволюционной биологии. За полтора века на эту тему были высказаны десятки гипотез, в том числе детально разработанных, которые принято повышать в статусе и называть теориями (см. А. В. Иванов, 1968. Происхождение многоклеточных животных). Многие из них сейчас устарели настолько, что представляют интерес только с точки зрения истории науки. Другие, может быть, частично и верны, но по разным причинам непопулярны. Главными соперниками с 1880-х годов и до сих пор выступают две теории (именно их в первую очередь вспомнит любой зоолог). Это теория гастреи Эрнста Геккеля и теория фагоцителлы Ильи Ильича Мечникова.

Теория Геккеля основана на том, что многоклеточным животным свойственны эмбриональные стадии бластулы и гаструлы. В варианте, который принято считать наиболее типичным, бластула представляет собой однослойный шар из жгутиковых клеток. Потом одно полушарие втягивается внутрь, и однослойный шар трансформируется в двуслойный мешок — гаструлу. Возникающая при этом внутренняя полость гаструлы (архентерон) становится кишечной полостью взрослого животного. Геккель предположил, что эти эмбриональные стадии повторяют (рекапитулируют) ход эволюционных событий. Вначале была шарообразная колония жгутиконосцев, похожая на бластулу, но представляющая собой взрослый организм — Геккель назвал ее бластеей. Переднее полушарие бластеи (преимущественно двигательное) так и осталось снаружи, а заднее (преимущественно пищеварительное) втянулось внутрь, образовав камеру со входом. Эта камера и стала первичной кишкой, или архентероном. Получившийся двуслойный организм Геккель назвал гастреей. Предполагается, что гастрея была подобна гаструле, но являлась не промежуточной стадией развития, а конечной (взрослой).

Геккелевская гаструла, устроенная поразительно единообразно, образует своего рода «узел сходства» в индивидуальном развитии великого множества многоклеточных животных, от коралловых полипов до ланцетника включительно. Неудивительно, что Геккель посчитал широкую распространенность этой эмбриональной стадии следом общего для всех животных эволюционного прошлого. Образование гаструлы путем упорядоченного впячивания целого клеточного слоя называется инвагинацией. Типичную инвагинационную гаструлу можно увидеть у представителей самых разных типов животных, как бы сильно ни отличались между собой их взрослые формы (рис. 3).

Рис. 3. Гаструлы разных животных: 1 — известковая губка, 2 — актиния, 3 — ресничный червь, 4 — асцидия, 5 — улитка прудовик, 6 — морская звезда, 7 — ракообразное, 8 — ланцетник. a — первичная кишка (архентерон), o — первичный рот (бластопор), e — внешний слой клеток (эктодерма), i — внутренний слой клеток (энтодерма). У губок нет рта, и соответствие их бластопора таковому других животных спорно. В остальном представленное здесь сравнение выдерживает критику по сей день: у актинии, плоского червя, улитки, ракообразного, морской звезды и двух хордовых (асцидии и ланцетника) гаструла однотипная. По Эрнсту Геккелю из статьи: L. Salvini-Plawen, 1998. Morphologie: Haeckels gastraea-theorie und ihre folgen

Для Геккеля было важно, что инвагинационная гаструла преобладает у таких примитивных животных, как коралловые полипы (к которым относятся актинии). С другой стороны, этот способ развития не является всеобщим. Например, у гидроидных полипов (к которым относится пресноводная гидра) гаструляция чаще всего идет не путем инвагинации, а путем иммиграции: клетки будущей кишки по одной уходят в глубину зародыша. Нет инвагинационной гаструлы и у бескишечных ресничных червей, очень простых и примитивных представителей гигантской ветви двусторонне-симметричных животных (билатерий). Эти факты и привели Мечникова к мысли, что у потомков бластеи клетки первым делом начали уползать внутрь поодиночке, чтобы заниматься внутриклеточным пищеварением. В результате возникла фагоцителла — организм, состоящий из слоя движущих жгутиковых клеток снаружи и рыхлой массы переваривающих клеток (фагоцитов) внутри. Инвагинационная гаструла, по Мечникову, появилась гораздо позже — после того, как масса фагоцитов превратилась в кишечник, имеющий собственную полость (рис. 4).

Рис. 4. Основные теории происхождения многоклеточных животных, совмещенные на одном рисунке. В тексте обсуждаются только теории гастреи и фагоцителлы. Стрелки обозначают гипотетические эволюционные переходы. Кишечнополостные — устаревшее общее название гребневиков и стрекающих. По Адольфу Ремане, с изменениями, из книги: А. В. Иванов, 1968. Происхождение многоклеточных животных

Веским доводом за теорию фагоцителлы и против теории гастреи было убеждение многих зоологов, что гидроидные полипы древнее и примитивнее коралловых. Однако это убеждение никогда не было всеобщим, а появившаяся в 1990-х годах молекулярная систематика животных сразу показала, что оно неверно (D. Bridge et al., 1992. Class-level relationships in the phylum Cnidaria: evidence from mitochondrial genome structure). Именно кораллы — самые древние и примитивные из современных стрекающих, а гидроиды — группа относительно молодая (см. Двусторонняя симметрия кораллов древнее радиальной, «Элементы», 26.10.2016). В этом отношении Геккель был прав.

Сколько бы ни спорили между собой сторонники теорий гастреи и фагоцителлы, общего между этими теориями в любом случае гораздо больше, чем различий. Обе теории (по крайней мере в их классических версиях) предполагают, что исходной формой многоклеточных животных была шарообразная жгутиковая бластея, весь жизненный цикл которой проходил в толще морской воды. Такой жизненный цикл называется голопелагическим.

Плавающие шарообразные колонии, похожие на геккелевскую бластею, действительно существуют. Они независимо возникли у далеких друг от друга эукариот, относящихся к разным супергруппам: у золотистых водорослей (см. Synura), у зеленых водорослей (см. Volvox) и у воротничковых жгутиконосцев (см. Sphaeroeca). Последние, как мы знаем, и есть ближайшие родственники животных. Причем сфероэка, бластееподобный представитель воротничковых, была открыта немецким биологом Робертом Лаутерборном больше чем через двадцать лет после того, как Геккель описал гипотетическую бластею. Казалось бы, вот пример удачного предсказания! Но тут есть оговорки. Дело в том, что подавляющее большинство воротничковых жгутиконосцев питается не в плавающем, а в сидячем состоянии: к этому способу жизни они приспособлены гораздо лучше. Для них наиболее типичны прикрепленные колонии, имеющие форму лент, пластинок, звездочек или ветвящихся деревьев. Активно плавающая колония у них редкое исключение.

Кроме того, с теорией гастреи Геккеля плохо согласуются губки — прикрепленные существа, которых многие исследователи считали (и считают до сих пор) самыми примитивными из всех многоклеточных животных. Геккель несколько преувеличил сходство ранних стадий развития губок, с одной стороны, и остальных многоклеточных животных, с другой (всех животных, кроме губок, иногда называют настоящими многоклеточными животными, Eumetazoa). У губок безусловно есть истинная бластула, причем у многих видов свободно плавающая — иными словами, бластула у них может быть личинкой. Но вот наличие у них истинной гаструлы спорно. Встречается обоснованное мнение, что ее просто нет (см., например: L. Salvini-Plawen, 1998. Morphologie: Haeckels gastraea-theorie und ihre folgen). А отсюда следует, что губки, вероятнее всего, отделились от других животных на эволюционной стадии бластеи (L. Salvini-Plawen, 1978. On the origin and evolution of the lower Metazoa). Стадию гастреи они не проходили.

Могли ли настоящие многоклеточные животные, снабженные мускулатурой и нервной системой, произойти от неподвижных губок? И если могли, то как?

Вершки и корешки

Мы знаем, что многоклеточные животные и воротничковые жгутиконосцы относятся к эволюционной ветви Holozoa, входящей, в свою очередь, в состав супергруппы Opisthokonta. Название Opisthokonta — заднежгутиковые — связано с уникальным признаком этой группы: жгутиковые клетки опистоконт, в отличие от всех остальных эукариот, всегда движутся жгутиком назад. Откуда этот признак взялся? Скорее всего, дело в том, что одноклеточные предки заднежгутиковых питались в сидячем состоянии, и жгутик у них бился таким образом, чтобы создавать ток воды, поднимающий пищевые частицы с поверхности дна (В. В. Малахов, 2011. Современные представления о происхождении многоклеточных животных). При переходе к плаванию такой способ работы жгутика как раз и означает, что клетка будет двигаться жгутиком назад. Именно так плавают сперматозоиды животных и жгутиковые споры хитридиевых грибов (напомним, что грибы тоже опистоконты, они гораздо ближе к животным, чем, скажем, растения или инфузории). Древние опистоконты легко прикреплялись к грунту, потому что были в основном обитателями твердых поверхностей — дна или почвы, а не открытого водного пространства, как многие эукариоты из других супергрупп (например, одноклеточные зеленые водоросли, см. Хламидомонада).

Со жгутиком опистоконт связана еще одна проблема. Дело в том, что любой эукариотный жгутик закреплен в теле клетки с помощью так называемого корешкового аппарата, который устроен у разных эукариот совершенно по-разному (см. С. А. Карпов, 2001. Строение клетки протистов). Есть два главных типа корешковых аппаратов: ленты микротрубочек и исчерченные корешки, состоящие из микрофиламентов (микрофиламенты тоньше микротрубочек, но зато их пучки, в отличие от пучков микротрубочек, могут сокращаться). Электронно-микроскопические исследования, в ходе которых были открыты эти структуры, сразу показали, что тип корешкового аппарата часто служит важным систематическим признаком (см., например: С. А. Карпов, 1990. Система протистов).

Проблема же заключается вот в чем. У воротничковых жгутиконосцев корешковый аппарат состоит из лент микротрубочек, радиально расходящихся от основания единственного жгутика (поскольку клетка у воротничковых радиально-симметричная). У жгутиковых клеток губок — хоаноцитов, которые во всех отношениях очень похожи на воротничковых жгутиконосцев, корешковый аппарат тоже состоит из лент микротрубочек. А вот у всех остальных многоклеточных животных, от кораллов и плоских червей до человека, корешковые аппараты жгутиков и ресничек — это исчерченные корешки.

Кроме того, и у воротничковых жгутиконосцев, и у хоаноцитов губок жгутик несет многочисленные тонкие придатки — мастигонемы (особенность, для нефотосинтезирующих эукариот очень редкая). У настоящих многоклеточных животных мастигонем не бывает никогда.

Тонкие особенности устройства живых клеток, для изучения которых нужен электронный микроскоп, в биологии принято называть ультраструктурой. Итак, между воротничковыми жгутиконосцами и хоаноцитами губок есть ультраструктурное сходство, которое свидетельствует о родстве воротничковых жгутиконосцев и губок друг с другом, но отличает и тех и других от настоящих многоклеточных животных. В 1980-х годах это послужило основанием для гипотезы, что от воротничковых жгутиконосцев произошли только губки, в то время как происхождение всех остальных многоклеточных животных — совершенно иное (Л. Н. Серавин, 1986. Природа и происхождение губок). Губок с воротничковыми выделяли в особое царство Parazoa (см. О. Г. Кусакин, А. Л. Дроздов, 1994. Филема органического мира. Ч. 1). От кого в таком случае произошли настоящие многоклеточные животные, оставалось загадкой. На роль их вероятных предков предлагались то хитридиевые грибы, то жгутиковые зеленые водоросли. На самом деле, как мы сейчас понимаем, хитридиевые грибы относятся к другой ветви опистоконт, а зеленые водоросли — вообще к другой супергруппе эукариот.

Рис. 5. Жгутиковая клетка личинки морской звезды. Тут прекрасно видно микроворсинки воротничка и исчерченный корешок. F — жгутик, C — воротничок, EB — внешняя ветвь микроворсинки, DP — электронноплотная зона, B — центриоли, CR — исчерченный корешок, PV — пищеварительная вакуоль, MC — мелкие включения в цитоплазме, G — аппарат Гольджи, M — митохондрия. Иллюстрация из статьи: A. Norrevang, K. G. Wingstrand, 1970. On the occurrence and structure of choanocyte-like cells in some echinoderms

У настоящих многоклеточных животных тоже встречаются воротничковые клетки, напоминающие о воротничковых жгутиконосцах. Воротничок, которому воротничковые жгутиконосцы обязаны своим названием — это прозрачная воронка, окружающая жгутик и состоящая из множества отдельных микроворсинок, длинных тонких выростов с микрофиламентами внутри (см. рис. 1, А). У хоаноцитов губок он устроен очень похоже. Но эта структура не уникальна. Жгутиковые клетки с настоящим воротничком из микроворсинок описаны, например, у личинок некоторых полипов, причем как коралловых, так и гидроидных (K. M. Lyons, 1973. Evolutionary implications of collar cell ectoderm in a coral planula). Специальные исследования показали, что воротничковые клетки широко распространены у иглокожих (не только в покровах, но и в выстилке воднососудистой системы; см. рис. 5 и статью: A. Norrevang, K. G. Wingstrand, 1970. On the occurrence and structure of choanocyte-like cells in some echinoderms). Типичные воротничковые клетки найдены и в покровах полухордовых (A. Norrevang, 1964. Choanocytes in the skin of Harrimania kupfferi (Enteropneusta)), и в предротовой воронке ланцетника (T. Stach, 1996. On the preoral pit of the larval amphioxus (Branchiostoma lanceolatum)).

Более того, преемственность воротничковых клеток дотянулась и до позвоночных. Именно от воротничковых клеток, судя по всему, произошли сенсорные клетки внутреннего уха, каждая из которых несет жгутик и группу микроворсинок (правда, жгутик там расположен не посреди микроворсинок, а эксцентрично). Недавно было показано, что существует большая группа общих генов, которые активны в сенсорных клетках внутреннего уха позвоночных и в хоаноцитах губок (J. F. Pena et al., 2016. Conserved expression of vertebrate microvillar gene homologs in choanocytes of freshwater sponges). Функции белков, кодируемых этими генами, связаны или со сборкой микрофиламентов, или с контактами микроворсинок между собой. Пример такого белка — виллин, который назван в честь микроворсинок (по-латыни microvilli) и регулирует сборку пучков микрофиламентов, дающих микроворсинкам опору. Виллин есть у настоящих многоклеточных животных, у губок, у воротничковых жгутиконосцев и у амебоидных Holozoa (см. Capsaspora), но не найден ни у каких других эукариот.

Однако во всех жгутиковых клетках настоящих многоклеточных животных корешковый аппарат жгутика представлен исчерченным корешком, а не лентами микротрубочек. В этом отношении жгутиковые клетки настоящих многоклеточных животных (неважно, воротничковые или нет) резко отличаются и от воротничковых жгутиконосцев, и от хоаноцитов губок. Не разобравшись в причинах этих отличий, делать выводы о происхождении всех многоклеточных животных было нельзя.

Неотенические личинки губок?

К началу XXI века тщательные электронно-микроскопические исследования прояснили ситуацию. Оказалось, что у бластулообразных личинок губок жгутиковые клетки как раз могут обладать типичными исчерченными корешками, которые исчезают и сменяются лентами микротрубочек только при метаморфозе (см. M. Maldonado, 2004. Choanoflagellates, choanocytes, and animal multicellularity). Это установлено как минимум для нескольких видов губок, относящихся к разным классам. У жгутиков личинок губок есть и другие черты сходства со жгутиками настоящих многоклеточных животных: кое-какие детали расположения микротрубочек внутри жгутика, отсутствие воротничка и мастигонем (рис. 6).

Рис. 6. Жгутиковые клетки воротничкового жгутиконосца (слева), типичной взрослой губки (в центре) и личинки известковой губки (справа). v — мастигонемы, mi — микроворсинки, m — микротрубочки, bb — центриоль, bf — базальная подошва, ac — добавочная центриоль, r — дополнительный корешок, mt — митохондрии, g — аппарат Гольджи, sr — исчерченный корешок. Иллюстрации из статьи: M. Maldonado, 2004. Choanoflagellates, choanocytes, and animal multicellularity

Кроме того, жгутиковые клетки личинок губок нередко бывают подостланы базальной мембраной, которая характерна для эпителиев настоящих многоклеточных животных, а среди взрослых губок встречается только у представителей небольшого класса гомосклерид. У личинок тех же гомосклеридных губок описаны и десмосомы — межклеточные контакты весьма продвинутого типа, которые обычно обеспечивают в эпителиях настоящих многоклеточных животных механическое сцепление клеток друг с другом.

Строго говоря, эти факты — не такая уж и новость. Часть их была известна уже в шестидесятых-семидесятых годах XX века. Австрийский зоолог Луитфрид Сальвини-Плавен считал, что смена корешкового аппарата у губок связана с характером нагрузки: жгутикам плавающей личинки, в отличие от жгутиков неподвижной взрослой губки, надо обеспечивать поступательное движение животного в толще воды, потому они и снабжены корешками из микрофиламентов, способными активно сокращаться (см. L. Salvini-Plawen, 1978. On the origin and evolution of the lower Metazoa).

Получается, что никакой пропасти между губками и настоящими многоклеточными животными на самом деле нет.

Теперь подведем некоторый итог. У жгутиковых клеток настоящих многоклеточных животных для «заякоривания» жгутика в теле клетки служит исчерченный корешок, воротничка из микроворсинок вокруг жгутика чаще все же нет (несмотря на вышеперечисленные примеры, обязательным приложением к жгутику он тут не является), мастигонем не бывает, а поверхностный слой клеток почти всегда представляет собой полноценный эпителий с десмосомами и базальной мембраной. И мы видим, что по сумме структурных признаков настоящие многоклеточные животные гораздо более похожи на личинок губок, чем на взрослых губок.

Вряд ли это случайность. В роли предка настоящих многоклеточных животных трудно представить взрослую губку, но достаточно легко — бластулообразную личинку губки. Напрашивается идея, что именно личинка губки и была этим предком. Конечно, речь идет о личинке, отказавшейся от метаморфоза и научившейся самостоятельно размножаться — явление, хорошо знакомое зоологам еще с XIX века и называемое неотенией (см., например: B. A. Pierce, H. M. Smith, 1979. Neoteny or paedogenesis?). Датский зоолог Клаус Нильсен так и назвал одну свою обзорную статью: «Шесть главных шагов в эволюции животных: являемся ли мы производными личинок губок?» (C. Nielsen, 2008. Six major steps in animal evolution: are we derived sponge larvae?) — и ответ он дает положительный: да, являемся.

Неотеническая личинка губки и есть геккелевская бластея. Во всяком случае, это возможно. Что касается дальнейшей эволюции Eumetazoa, то она вполне могла идти примерно так, как описывает геккелевская теория гастреи — но только с дополнением, касающимся происхождения исходной формы, бластеи. Если эта гипотеза верна, значит, мы все — прямые потомки неотенических личинок губок (рис. 7).

Рис. 7. Элементы происхождения многоклеточных животных по Нильсену. А — гипотетический предок губок, Б — типичная губка, В — гомосклеридная губка, личинка которой наиболее похожа на геккелевскую бластею, Г — гипотетическая губка с гаструлоподобной личинкой, уже освоившей самостоятельное размножение (показаны половые клетки). Когда неотеническая личинка окончательно прекратит оседать на дно и проходить метаморфоз, губка перестанет быть губкой (это могло произойти и на стадии бластулы, а не гаструлы). Красная линия обозначает базальную мембрану. Иллюстрация из статьи: C. Nielsen, 2008. Six major steps in animal evolution: are we derived sponge larvae?

К сожалению, надежно определимые элементы минерального скелета губок (они называются спикулами) появляются в палеонтологической летописи только в кембрийском периоде, то есть примерно тогда же, когда и все основные группы настоящих многоклеточных животных (см. А. Ю. Журавлев, 2014. Ранняя эволюция Metazoa — взгляд палеонтолога). Поэтому происхождение Eumetazoa от кого-то из современных классов губок маловероятно. Доводы в пользу того, что губки появились намного раньше, остаются большей частью косвенными (например, химические биомаркеры, которые, по некоторым предположениям, могут принадлежать и водорослям). Правда, надо учитывать, что у некоторых губок твердого скелета вообще нет (см. Oscarellidae). А если древнейшие губки были бесскелетными, то шансов сохраниться они имели немного.

В 2015 году международная группа палеонтологов описала открытые в известном китайском местонахождения Доушаньтуо остатки древнего организма, который получил название Eocyathispongia qiania (Z. Yin et al., 2015. Sponge grade body fossil with cellular resolution dating 60 Myr before the Cambrian). Это было сидячее существо очень небольшого размера — около 2 миллиметров, и оно сохранилось достаточно хорошо, чтобы под электронным микроскопом можно было рассмотреть минерализованные остатки отдельных клеток. Общая форма тела, множество дырочек (видимо, служивших для входа воды), внутренние камеры, трубчатое устье, характерные очертания покровных клеток-пинакоцитов — все эти детали позволили палеонтологам предположить, что эоциатиспонгия была самой настоящей губкой. Правда, маленькой и бесскелетной. А жила она 600 миллионов лет назад, почти за 60 миллионов лет до начала кембрийского периода и до знаменитого кембрийского взрыва (см. С. А. Ястребов, 2016. Кембрийский взрыв). Первые бесспорные остатки настоящих многоклеточных животных появляются в летописи не более чем за 13–15 миллионов лет до начала кембрия (см. Кимберелла). Так что если эоциатиспонгия интерпретирована верно — значит, губки все-таки опередили настоящих многоклеточных животных примерно на 45 миллионов лет.

Проблема гребневиков

Ситуация едва успела проясниться, как появилась новая гипотеза, основательно спутавшая карты классическим зоологам: самая древняя эволюционная ветвь многоклеточных животных — не губки, а гребневики. Эта проблема обсуждалась на страницах «Элементов» уже несколько раз, поэтому сейчас будет достаточно напомнить основные моменты. Гребневики — это полупрозрачные морские хищники, очень отдаленно похожие на медуз; подавляющее большинство их проводит всю свою жизнь, активно плавая в толще воды, но несколько представителей перешли к ползанию по дну (скорее всего, эволюционно недавно). Гипотеза «первичности гребневиков» впервые была высказана молекулярными биологами в 2013 году (см. Геном гребневиков говорит в пользу двукратного возникновения нервной системы у животных, «Элементы», 19.12.2013). Отсюда сразу же вытекала серьезная проблема, связанная с происхождением нервной системы. Дело в том, что у губок нервной системы нет и, судя по всему, никогда не было. Она есть, с одной стороны, у гребневиков, а с другой — у стрекающих и у двусторонне-симметричных, или билатерий (эти две группы образуют единую ветвь). Если верна гипотеза «первичности гребневиков», значит, ветви гребневиков и стрекающих с билатериями находятся на эволюционном древе слишком далеко друг от друга, чтобы их общий предок мог иметь нервную систему. Она должна была появиться независимо.

Вскоре гипотеза «первичности гребневиков» получила новые подтверждения, причем как со стороны исследования родственных связей, так и со стороны генов, функции которых связаны с работой нервной системы и мышц (см. Гипотеза о двукратном появлении нервной системы получила новые подтверждения, «Элементы», 26.05.2014). По сравнению со стрекающими и билатериями гребневики имеют совершенно иной набор нейромедиаторов, рецепторов, синаптических белков и некоторых других молекул, обладающих сигнальными функциями. Гены семейства Hox, играющие огромную роль в дифференцировке отделов тела (включая нервную систему) и у билатерий, и у стрекающих, у гребневиков отсутствуют вообще. Архитектура нервной системы — причем на всех возможных уровнях — у них альтернативная. В этом отношении гребневики еще больше похожи на инопланетян, чем иглокожие, облик которых дал инопланетным разумным существам Питер Уоттс в знаменитом романе «Ложная слепота».

Все это выглядит достаточно убедительно. Однако еще одна серьезная проблема заключается вот в чем: после принятия гипотезы «первичности гребневиков» становится очень трудно представить, как мог бы выглядеть общий предок всех животных (если, конечно, не считать его одноклеточным). Стройный сценарий происхождения всех настоящих многоклеточных животных от губок разрушается — ведь губки теперь оказываются более молодой группой, чем подвижные, хищные, имеющие нервную систему гребневики, — а взамен ничего толком не предлагается.

В 2015 году группа известных зоологов, в которую входил тот же Клаус Нильсен, опубликовала большую статью с анализом этой проблемы (см. Дискуссия о роли гребневиков в эволюции продолжается, «Элементы», 18.09.2015). Эти авторы подчеркнули, что вопрос о положении гребневиков на эволюционном древе и вопрос о происхождении нервной системы суть в общем случае разные вопросы, которые лучше бы разделять, чтобы не получилась путаница. Что касается положения гребневиков на древе, то тут есть многочисленные техническое сложности, связанные с анализом генных последовательностей этой группы животных — а она в любом случае очень древняя, и в ее истории были бурные эпизоды вроде почти полного вымирания в момент мел-палеогенового кризиса, после которого, однако, разнообразие гребневиков быстро восстановилось; неудивительно, что запутаннные генетические следы таких эволюционных событий сбивают биоинформатиков с толку. Самостоятельно решать вопрос о родственных связях гребневиков Нильсен и его коллеги не пытаются. Происхождение нервной системы — другое дело. Нейробиологические данные (сами по себе не связанные с темой родства) убедительно показывают, что нервная система гребневиков устроена крайне своеобразно, если сопоставлять ее с нервной системой стрекающих и билатерий. Вопрос в том, с какого уровня они все стартовали.

Между тем молекулярные филогенетики, занимающиеся именно проблемой родственных связей между разными группами животных, продолжали свои исследования. В том же 2015 году появилась скрупулезно выполненная работа, в которой сравнивалась надежность гипотез «первичности гребневиков» и «первичности губок» с точки зрения топологии эволюционного древа (Сравнительная геномика вынуждает пересмотреть место гребневиков на эволюционном древе животных, «Элементы», 18.12.2015). Было показано, что решение этой задачи неустойчиво: оно зависит от выбранной вычислительной методики и от того, какие группы организмов, помимо животных, включены в анализ (например, в одном случае для сравнения используются данные по грибам, в другом по воротничковым жгутиконосцам — и выводы получаются разными). В общем, результат здесь в любом случае на грани достоверности. Если же аккуратно сопоставить все возможные методики и сочетания выбранных групп, то чаша весов, похоже, склоняется всё-таки в сторону «первичности губок».

Мнение Нильсена

Несколько недель назад вышел очередной обзор всего этого комплекса проблем, на сей раз подписанный Клаусом Нильсеном как единственным автором. Знаменитый датский зоолог суммирует накопившиеся факты и предлагает эволюционный сценарий, который кажется ему самым вероятным.

Прежде всего, за последние годы вышло еще несколько молекулярно-филогенетических работ, где на основе постоянно растущих наборов данных вновь и вновь отстаивается гипотеза «первичности губок» (см., например, рис. 8 и статью: P. Simion et al., 2017. A large and consistent phylogenomic dataset supports sponges as the sister group to all other animals). Гипотеза «первичности гребневиков» там объявляется вычислительным артефактом, научной ошибкой, и делается вывод, что гребневики — только вторая по порядку отхождения ветвь эволюционного древа животных (после губок).

Рис. 8. Эволюционное древо многоклеточных животных, соответствующее гипотезе «первичности губок». Иллюстрация из статьи: P. Simion et al., 2017. A large and consistent phylogenomic dataset supports sponges as the sister group to all other animals

Конечно, это не означает немедленного прекращения дискуссий по данному вопросу. Не исключено, что окончательное «укоренение» ветвей губок и гребневиков вообще находится за пределом разрешающей способности молекулярной филогенетики как метода (W. Pett et al., 2019. The role of homology and orthology in the phylogenomic analysis of metazoan gene content). Такое мнение тоже надо принять во внимание. Похожую проблему можно наблюдать, например, в лингвистике (см. Лингвистическая эволюция сходна с биологической, «Элементы», 18.10.2007). Языковеды прекрасно справляются с установлением родственных связей языков внутри семей (скажем, индоевропейских языков друг с другом), а вот поиск родственных связей между разными языковыми семьями — так называемая макрокомпаративистика — остается хотя и интересной, но крайне дискуссионной темой (см. Г. С. Старостин, 2016. К истокам языкового разнообразия). Наряду с энтузиастами макрокомпаративистики есть исследователи, считающие, что сколько-нибудь надежные результаты в этой области невозможны принципиально, потому что для языков, разошедшихся более 8–10 тысяч лет назад, следы родства становятся неотличимы от случайных совпадений. Анализ генетических текстов, конечно, позволяет проникать на несравненно большую глубину (вплоть до миллиардов лет), но его разрешающая способность тоже не бесконечна: рано или поздно следы родства забиваются «шумом», и с этим ничего сделать уже нельзя.

В любом случае гипотезу «первичности гребневиков» сейчас никак нельзя признать победившей, и к гипотезе «первичности губок» приходится относиться серьезно. Как рабочая версия она до сих пор пригодна.

Что же теперь можно сказать о происхождении нервной системы? Характерно, что авторы вышеупомянутых статей о «первичности губок» — молекулярные филогенетики, занимающиеся проблемами родства — решать этот вопрос не берутся (во всяком случае, пока), а оставляют открытыми несколько возможностей.

Всего есть пять эволюционных ветвей многоклеточных животных: губки, гребневики, пластинчатые, стрекающие и билатерии. Самая маленькая ветвь — пластинчатые: всего два известных представителя, трихоплакс и описанная в 2018 году хойлунгия, отличающаяся от трихоплакса исключительно генетически. Самая огромная ветвь — билатерии: около полутора миллионов описанных видов (две трети из которых — насекомые). У гребневиков, стрекающих и билатерий нервная система есть, у губок и у пластинчатых ее нет. Это сухие факты, а вот дальше начинаются интерпретации.

Существует гипотеза, что нервная система когда-то была у всех животных, но губки и пластинчатые ее по каким-то причинам утратили (см., например: J. F. Ryan, M. Chiodin, 2015. Where is my mind? How sponges and placozoans may have lost neural cell types). Нильсен прямо называет эту гипотезу плодом воображения. Нервная система — штука весьма универсальная («адаптация общего значения» в терминах Ивана Ивановича Шмальгаузена), она может пригодиться почти что при любом образе жизни; несколько случаев ее потери у животных действительно известно, но все они связаны с переходом к паразитизму, а ни для губок, ни для пластинчатых нет оснований такое предполагать. Сильным аргументом в пользу большой древности нервной системы часто считают наличие у губок и у пластинчатых ряда генов, которые ассоциированы с нервной системой у ее обладателей (продукты этих генов обеспечивают срабатывание ионных каналов, выброс из клетки нейромедиатора и тому подобное). Однако сами по себе эти генетические факты мало что доказывают. Ген всего лишь определяет структуру белка, а физиологические эффекты этого белка в ходе эволюции могут меняться, и иногда очень сильно.

Например, есть такое понятие, как протосинаптические белки (P. Burkhardt, S. G. Sprecher, 2017. Evolutionary origin of synapses and neurons — bridging the gap). Синапс — это специфический контакт между нервными клетками, через который передается сигнал (химический или электрический). Клетки, образующие синапс, оснащены в зоне контакта сложными молекулярными конструкциями, в создании которых участвуют десятки белков, кодируемых соответствующими генами. Многие из этих синаптических белков есть не только у животных с нервной системой, но и у губок. На первый взгляд это хорошее основание для гипотезы, что у губок раньше были нервные клетки. Но значительная доля синаптических белков обнаружена (благодаря исследованиям геномов и транскриптомов) не только у губок, но и у воротничковых жгутиконосцев. И у еще более далеких от животных амебоидных Holozoa они тоже встречаются. Нельзя же предполагать, что вообще у всех Holozoa когда-то была нервная система (то есть предположить-то можно, но это будет очевидный пример сведения к абсурду). Вот и пришлось переименовать синаптические белки в протосинаптические: ясно ведь, что у одноклеточных организмов их функции — иные, чем у обладателей нервных систем. Хотя сами белки — те же самые, многие из них сохраняются на всем протяжении эволюционного древа от одноклеточных амеб до позвоночных.

Что могут делать протосинаптические белки у одноклеточных организмов? Например, помогать концентрировать ионные каналы в определенных областях клеточной мембраны (белки GKAP), регулировать сборку микрофиламентов в клеточных выростах (белки Shank) или обеспечивать слияние движущихся внутри клетки мембранных пузырьков (белки SNARE). А уже после возникновения многоклеточности все эти функции белков пригодились для создания архитектуры синапсов. Следует добавить, что для многих протосинаптических белков (которые точно есть и у животных с нервной системой, и у одноклеточных Holozoa) исходные функции просто еще неизвестны — возможно, эти детали прояснятся в ближайшее время.

Таким образом, наличие нервной системы у предков губок и пластинчатых ничем серьезно не подтверждается. Что касается гребневиков, то они отличаются от стрекающих с билатериями и по набору нейромедиаторных систем, и по молекулярной архитектуре синапсов (она «собрана» на основе отличающегося набора белков), поэтому гипотеза о самостоятельном возникновении их нервной системы выглядит хорошо обоснованной независимо от положения гребневиков на филогенетическом древе. Смена гипотезы «первичности гребневиков» на гипотезу «первичности губок» в этом отношении ничего принципиально не меняет. Разбираться нужно именно с молекулярными компонентами нервных клеток, во всех деталях, чтобы в качестве промежуточного итога можно было реконструировать состояние, свойственное общему предку гребневиков, стрекающих и билатерий, и посмотреть — насколько сильно оно отличается от состояния губок. Тогда и можно будет попытаться окончательно выяснить, сколько раз происходил эволюционный прорыв на уровень «настоящих многоклеточных животных» (с нервной системой). На данный момент гипотеза, что он произошел дважды, остается достаточно вероятной.

Общим предком гребневиков, пластинчатых, стрекающих и билатерий (то есть всех животных, кроме губок) Нильсен считает уже знакомую нам геккелевскую гастрею — голопелагический организм, потомки которого довольно быстро в эволюционном масштабе времени (но независимо в двух разных линиях) приобрели нервную систему и мышцы. Гребневики так до сих пор и остались голопелагическими: у подавляющего большинства из них весь жизненный цикл проходит в плавающем состоянии. А вот предки стрекающих и билатерий в некоторый момент опустились на дно, сохранив, однако, плавающую личинку. Свойственная многим стрекающим жизненная форма медузы, а также многочисленные активно плавающие билатерии вплоть до морских стрелок, рыб и китов — это уже результаты вторичного возвращения в толщу воды.

Совершенно особый статус имеет ветвь пластинчатых. Ее положение на эволюционном древе до сих пор окончательно не установлено: на большинстве полученных деревьев пластинчатые выглядят сестринской группой по отношению к ветви, объединяющий стрекающих и билатерий, но есть и такие реконструкции, где пластинчатые находятся ближе к стрекающим, чем к билатериям (C. E. Laumer et al., 2018. Support for a clade of Placozoa and Cnidaria in genes with minimal compositional bias). Насколько велико значение этих «разночтений» — пока неясно. У пластинчатых нет ни рта, ни мышц, ни нервных клеток, но есть уникальная система межклеточной сигнализации, основанная на использовании разнообразных пептидов, то есть коротких цепочек аминокислот (F. Varoqueaux et al., 2018. High cell diversity and complex peptidergic signaling underlie placozoan behavior). Не исключено, что родственниками пластинчатых — только гораздо более крупными — были некоторые представители загадочной вендской фауны, родство которых с многоклеточными животными сейчас считается доказанным (см. Подтверждена принадлежность дикинсонии к животному царству, «Элементы», 24.09.2018). Нильсен считает пластинчатых потомками гастреи, которая легла на дно и распласталась по нему. При этом слой клеток, выстилавший первичный кишечник (архентерон), обратился в подошву, на которой животное теперь ползает. Тут можно только добавить, что очень похожие взгляды на природу пластинчатых высказывались и раньше (см. В. В. Алешин, Н. Б. Петров, 2001. Регресс в эволюции многоклеточных животных).

В последней части своей статьи Нильсен касается проблемы соотношения результатов молекулярной филогенетики (основанных исключительно на чтении нуклеотидных текстов) с данными обычной морфологии, изучающей структуру организмов. Из двух обсуждаемых конкурирующих гипотез одна, а именно гипотеза «первичности гребневиков», не имеет морфологической поддержки: у гипотетической эволюционной ветви, включающей всех многоклеточных животных, кроме гребневиков, нет ни одного общего уникального (синапоморфного) структурного признака. Напротив, у гипотезы «первичности губок» морфологическая поддержка есть: тут можно без труда назвать уникальные признаки для каждой из ветвей, возникающих на эволюционном древе. Нильсен — ученый, глубоко преданный классической морфологии, и его явно радует тот факт, что гипотеза «первичности губок» сейчас побеждает.

Источник: Claus Nielsen. Early animal evolution: a morphologist’s view // Royal Society open science. 2019. V. 6. № 7. 190638.

Сергей Ястребов