Открыт хищный родственник красных водорослей

Рис. 1. Наш главный герой — жгутиконосец Rodelphis. а–в — живые клетки R. limneticus под световым микроскопом. Хорошо видны два жгутика, ядро (n) и сократительная вакуоль (cv). г — покоящаяся стадия (циста). д — срез клетки родельфиса под трансмиссионным электронным микроскопом. Тут можно видеть крупную пищеварительную вакуоль (fv), передний жгутик (af), основание заднего жгутика (pf) и скопление запасного вещества (rs). e — схема клетки родельфиса, на которую наложены некоторые физиологические функции. Передний жгутик (flagella) плавательный (swimming), задний — рулевой, на нем сидят волоски-мастигонемы (mastigonemes). В основаниях обоих жгутиков находятся центриоли (basal bodies). Это как раз те органеллы, которые у красных водорослей полностью исчезли. Ядро (nucleus) содержит генетический материал, богатый отсутствующими у красных водорослей генами и интронами (gene-rich, intron-rich). В митохондрии (mitochondrion) находится собственная ДНК (mtDNA) и трубчатые кристы (tubular cristae). Хлоропласт (plastid) не фотосинтезирует (non-photosyntetic), хотя кое-какие биохимические реакции в нем все же идут. В клетке есть приспособления для фагоцитоза (phagocytosis), позволяющие питаться другими эукариотами (eukaryotic prey); остальные указанные на рисунке детали в тексте обзора не обсуждаются. ж — положение двух видов родельфисов на эволюционном древе. Следует заметить, что группа глаукофитов, которая сейчас обычно считается самой древней ветвью архепластид, на данном древе оказалась ближе к зеленым растениям. Кроме того, интересно, что самым примитивным из всех эукариот вообще тут выглядит жгутиконосец Malawimonas (см. Выделена новая супергруппа эукариот, «Элементы», 18.04.2018). Иллюстрации из обсуждаемой статьи в Nature

Описан новый род одноклеточных организмов, которые являются ближайшими родственниками красных водорослей, но совершенно не похожи на них по образу жизни: это хищные жгутиконосцы, успевшие вторично утратить способность к фотосинтезу. По всей вероятности, это означает, что общие предки красных водорослей и зеленых растений были одноклеточными хищниками, которые даже после приобретения хлоропластов долго сохраняли смешанный тип питания (хищничество + фотосинтез). Жгутиконосец Rhodelphis — это дожившее до наших дней одноклеточное хищное растение.

30 мая 2019 года безвременно, в возрасте всего лишь 66 лет, умер известный российский биолог Александр Петрович Мыльников. Доктор наук, сотрудник Института биологии внутренних вод имени И. Д. Папанина (ИБВВ РАН), он был одним из крупнейших современных протистологов. Мыльников прославился как мастер электронной микроскопии и сделал много открытий, серьезно прояснивших наши представления об эволюции одноклеточных организмов. Установленные им факты уже давно вошли в университетские курсы. Мыльников был очень активным исследователем, признанным во всем мире (см. его страницу на Researchgate). Последняя работа с его участием вышла в журнале Nature уже посмертно. В числе ее авторов есть и другие известные протистологи, например сотрудник ИБВВ Денис Викторович Тихоненков и канадский профессор Патрик Килинг (Patrick Jonhn Keeling). Эта работа посвящена описанию удивительного одноклеточного организма, устройство которого позволяет нам узнать кое-что новое об истоках эволюции растений (рис. 1).

Клетки в клетках

В последние два с лишним миллиарда лет облик жизни на Земле определяют в основном эукариоты, обладатели сложных клеток с ядрами. К ним относятся животные, растения, грибы и многочисленные одноклеточные существа, которых собирательно называют протистами. Отличие сложной эукариотной клетки от простой прокариотной огромно: не вдаваясь сейчас в детали, вполне можно сказать, что это принципиально разные уровни организации живой материи. Понятно, что проблема становления эукариот очень важна для эволюционной биологии.

Основой для ответа на вопрос «откуда взялись эукариоты?» является симбиогенетическая теория, согласно которой эукариотная клетка возникла в результате взаимовыгодного объединения (симбиоза) двух или нескольких прокариот. Принципиально важно, что при этом происходило вселение одних клеток в другие (эндосимбиоз). Эту теорию нельзя назвать новой: она сформировалась на рубеже XIX–XX веков, после долгого периода забвения возродилась в 1960-х благодаря Линн Маргулис (Lynn Margulis), а на русском языке её современную версию впервые изложил еще в 1973 году Армен Леонович Тахтаджян (А. Л. Тахтаджян, 1973. Четыре царства органического мира (DjVu, 6 Мб)). Молекулярная биология подтверждает симбиогенетическую теорию настолько однозначно, что споры о её верности или неверности давно прекратились. Иное дело — как конкретно всё это происходило. Поток данных, добываемых современными биологами, порождает множество вопросов на эту тему, и исследователи планомерно ищут ответы на них.

У эукариот есть два типа внутриклеточных структур (органелл), которые точно имеют симбиотическое происхождение, то есть являются бывшими бактериями. Это митохондрии, обеспечивающие дыхание, и хлоропласты, обеспечивающие фотосинтез. В наши дни никто из серьезных биологов не сомневается, что эти органеллы возникли эндосимбиотически. Симбиоз с предками митохондрий начался очень давно, на заре становления эукариот. Есть все основания считать, что у общего предка всех современных эукариот митохондрии уже были (см. Теория симбиогенеза 50 лет спустя: параллельной эукариотизации, скорее всего, не было, «Элементы», 22.11.2017). Сейчас на наших глазах идут оживленные дискуссии о том, в какой именно момент и по какому сценарию предок эукариот, который сам был не бактерией, а археей, вступил в симбиоз с предком митохондрий (см. Генеалогия белков свидетельствует о позднем приобретении митохондрий предками эукариот, «Элементы», 08.02.2016). Но в любом случае это было до того, как сложились «нормальные» эукариотные клетки, знакомые нам из современной живой природы. В общем, союз с митохондриями по большому счету относится скорее к предыстории эукариот.

С хлоропластами дело обстоит совсем иначе. Во-первых, они есть далеко не у всех эукариот: многие современные группы (в том числе и та, к которой относится человек) не имели их никогда. Во-вторых, в отличие от приобретения митохондрий, которое, по-видимому, было уникальным и неповторимым событием, приобретение хлоропластов совершенно точно происходило много раз. Хлоропласты имеют богатейшую историю, насыщенную неожиданными явлениями (см., например: P. J. Keeling, 2013. The number, speed, and impact of plastid endosymbioses in eukaryotic evolution; рис. 2). Тому, кто захочет разобраться в ней детально, можно посоветовать сначала взглянуть на современную версию эволюционного древа эукариот (её беглое описание можно найти, например, в статье: Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.2019). Здесь же достаточно сказать, что это древо включает в себя от 6 до 10 (в зависимости от способа подсчета) крупных ветвей, ни одна из которых — увы — не соответствует традиционным царствам животных, растений или грибов. Хорошо это или плохо, но система живой природы, знакомая нам из учебников XX века, ушла в прошлое безвозвратно. Крупные эволюционные ветви эукариот, приблизительно соответствующие по значению классическим царствам, сейчас принято называть супергруппами (supergroup).

Краткая история хлоропластов

Итак, предками всех хлоропластов в конечном счете являются цианобактерии, прокариотные организмы, более известные как синезеленые водоросли. Наша история началась с того, что некий жгутиконосец поглотил цианобактерию, которая превратилась в хлоропласт. Потомки этого жгутиконосца разделились на три эволюционные ветви: микроскопические глаукофитовые водоросли, красные водоросли и зеленые растения (см. рис. 3). Все вместе они образуют супергруппу Archaeplastida. Именно с возникновения эволюционного ствола архепластид началась история фотосинтезирующих эукариот. Другое название этой супергруппы — Plantae, что значит попросту «растения». Здесь и далее мы будем использовать названия «архепластиды» и «растения» как синонимы.

Цианобактерии относятся к грамотрицательным бактериям, главная особенность которых состоит в уникальном строении клеточной оболочки. Любая грамотрицательная бактерия имеет две настоящие клеточные мембраны — внутреннюю и наружную. Между ними находится тонкая клеточная стенка, состоящая, как и у всех бактерий, из пептидогликана. Получается эдакий сэндвич. Когда цианобактерия становится хлоропластом, обе ее мембраны остаются на своем месте. Поэтому хлоропласты глаукофитовых водорослей, красных водорослей и зеленых растений всегда имеют две мембраны (у глаукофит между ними сохраняются и остатки пептидогликановой клеточной стенки). Такие хлоропласты называются первичными. Самые заметные их обладатели — зеленые водоросли и особенно высшие растения, создавшие растительный покров земной суши.

Но это — только часть разнообразия хлоропластов. Другая часть, причем с некоторой точки зрения гораздо более значительная, образуется вот как: хищный эукариот поглощает другого эукариота, внутри которого уже есть первичный хлоропласт, и заставляет этого эукариота в свою очередь работать хлоропластом. Такие хлоропласты называются вторичными. В одних случаях они возникли из зеленых водорослей, в других — из красных. Типичный вторичный хлоропласт имеет четыре мембраны: к двум мембранам цианобактерии добавляется внешняя мембрана первого хозяина (зеленой или красной водоросли) и мембрана пищеварительной вакуоли второго хозяина (хищника, захватившего эту водоросль). Как правило, обладатели вторичных хлоропластов рано или поздно теряют хищничество и обращаются сами в истинные водоросли, то есть в организмы, питающиеся только путем фотосинтеза.

Зеленые водоросли стали вторичными хлоропластами у эвгленовых жгутиконосцев (супергруппа Discoba) и у микроскопических морских хлорарахниофитовых водорослей, которые часто имеют своеобразный облик фотосинтезирующих амеб (супергруппа Rhizaria). Во времена, когда это не было известно, такой характер эволюции изрядно мешал исследователям разобраться в родственных связях эукариот. Например, ботаников постоянно сбивал с толку тот факт, что эвглена зелёная по структуре хлоропластов очень близка к зеленым водорослям, но при этом ни по каким другим признакам ничего общего с зелеными водорослями у нее нет! Разгадка состоит в том, что зеленые водоросли родственны не эвглене — она относится к совершенно другой супергруппе, — а ее хлоропластам.

Судьба тех вторичных хлоропластов, которые образовались из красных водорослей, была еще сложнее. В числе их обладателей — бурые, золотистые, желтозеленые и диатомовые водоросли, входящие в супергруппу Stramenopiles, а также еще три группы преимущественно одноклеточных водорослей: динофлагелляты (супергруппа Alveolata), криптофиты (супергруппа Cryptista) и гаптофиты (супергруппа Haptista; тут надо отметить, что родственные связи криптофит и гаптофит до сих пор неясны, и их отнесение к самостоятельным супергруппам может оказаться временным). Ситуация дополнительно усложняется тем, что многие обладатели вторичных хлоропластов потом их потеряли. Например, в супергруппе Alveolata есть две большие группы, потеря хлоропластов у которых подтверждена электронной микроскопией и молекулярной генетикой, причем обе они фигурируют в школьных учебниках зоологии. Это паразитические споровики, к которым относится малярийный плазмодий, и инфузории, к которым относится всем известная туфелька. Строго говоря, как минимум у споровиков вторичный хлоропласт, происходящий из красной водоросли, даже и не исчез: он сохранился в виде бесцветной структуры, называемой апикопластом, которая утратила способность к фотосинтезу, но продолжает выполнять кое-какие другие биохимические функции.

В ходе эволюции устройство вторичных хлоропластов может упрощаться. Например, у эвглен и у панцирных водорослей динофлагеллят они имеют уже не четыре мембраны, а три (исчезает, скорее всего, та мембрана, которая соответствует внешней мембране зеленой или красной водоросли — она наименее физиологически необходима). У криптомонад и у хлорарахниофит между второй и третьей мембранами хлоропласта сохраняется нуклеоморф — маленькое, но функционирующее ядро красной (у криптомонад) или зеленой (у хлорарахниофит) поглощенной водоросли. В других группах оно успело исчезнуть.

У некоторых эукариот приобретение хлоропластов происходило неоднократно: они теряли их, а потом опять приобретали. Особенно это свойственно почему-то динофлагеллятам. Такого бешеного разнообразия хлоропластов, как у динофлагеллят, нет ни в одной другой группе эукариот. Представим себе одноклеточную динофлагелляту, которая потеряла хлоропласт, вернулась к хищничеству, а потом «приняла решение» завести хлоропласт заново. Как она может это сделать? Очевидный и давно опробованный способ — поглотить другого эукариота, у которого хлоропласт уже есть. В роли этого эукариота может оказаться зеленая, криптофитовая, гаптофитовая или диатомовая водоросль (все эти варианты реально известны). Если поглощена будет зеленая водоросль, то она просто-напросто превратится в новый вторичный хлоропласт. Поглощение криптофитовой, гаптофитовой или диатомовой водоросли по результату ничем не отличается... кроме того, что их собственные хлоропласты — вторичные, образовавшиеся из красных водорослей. Поэтому, если такая водоросль, в свою очередь, становится хлоропластом, то возникает конструкция из четырех последовательно вставленных друг в друга клеток — трех эукариотных и одной прокариотной: динофлагеллята заключает в себе криптофитовую, гаптофитовую либо диатомовую водоросль, внутри которой находится некогда поглощенная красная водоросль, а уж внутри той — бывшая цианобактерия. Такие хлоропласты называются третичными.

Рис. 2. Эволюция хлоропластов. Здесь представлена так называемая гипотеза Chromalveolata, согласно которой хлоропласты страменопилов и альвеолят имеют общее происхождение. Ветви, ведущие к криптофитам и гаптофитам, даны пунктиром: их положение на древе неясно. Также отметим, что на этой схеме при желании можно разглядеть много интересных деталей: например, у глаукофит, и только у них, показаны остатки клеточной стенки между двумя мембранами хлоропласта. Все остальные пояснения — в тексте. Иллюстрация из статьи: P. J. Keeling, 2013. The number, speed, and impact of plastid endosymbioses in eukaryotic evolution)

Как мы видим, большинство случаев приобретения эукариотами хлоропластов связано с поглощением не цианобактерий (как можно было бы ожидать), а других эукариот, внутри которых поглощенные цианобактерии уже есть. Таким образом, в конечном счете все эукариоты обязаны своими хлоропластами общему предку супергруппы Archaeplastida, который некогда «приручил» захваченную цианобактерию и тем самым сделал возможными все описанные эволюционные авантюры. Известно одно-единственное исключение: пресноводная раковинная амеба Paulinella chromatophora, относящаяся к супергруппе Rhizaria, использует в качестве хлоропластов именно захваченных цианобактерий, причем таких же, какими хищные виды тех же паулинелл обычно питаются. Это уникальный пример независимого приобретения первичных хлоропластов. Но это случилось по меркам истории эукариот совсем недавно — от 90 до 140 миллионов лет назад — и никаких масштабных эволюционных последствий пока не имело (L. Delaye et al., 2016. How really ancient is Paulinella chromatophora?).

За этим исключением, вся живая природа Земли обязана своими хлоропластами архепластидам, то есть растениям в эволюционном, а не экологическом смысле этого слова. Вот почему так важно понять, как именно они их приобрели.

Родельфис и эволюция

О том, как появились самые первые хлоропласты, существуют разные мнения. Например, знаменитый биоинформатик Евгений Викторович Кунин с коллегами в свое время отважились допустить, что в эволюционной линии растений вообще никогда не существовало фагоцитоза, то есть свойственного хищным эукариотам механизма активного поглощения пищевых объектов (N. Yutin et al., 2009. The origins of phagocytosis and eukaryogenesis (PDF, 1 Мб)). Тогда способ приобретения первичных хлоропластов архепластид должен быть принципиально иным, чем способ приобретения всех вторичных хлоропластов (и первичных хлоропластов паулинеллы тоже), поскольку уж в этих-то случаях фагоцитоз определенно был задействован. Действительно, предполагать тут можно всякое: ранние этапы эволюции растений, прямо скажем, очень темны.

Новое исследование российских, канадских и немецких протистологов бросает луч света на эти таинственные события. Героем статьи стал хищный жгутиконосец Rhodelphis, один вид которого открыли в небольшом пресном озере в бассейне реки Десна, а другой — в морском песке у берега Южно-Китайского моря. По внешнему облику родельфисы — довольно заурядные бесцветные жгутиконосцы с двумя жгутиками. Однако анализ транскриптомов показал, что на эволюционном древе эукариот родельфисы занимают довольно неожиданное положение, а именно — являются сестринской группой по отношению ко всем красным водорослям. Это означает, что они входят в супергруппу Archaeplastida, и не просто входят, а располагаются на древе этой группы довольно близко к ее общему предку, хотя и не у самого корня.

Между тем родельфис вовсе не похож ни на какое растение. Он — настоящий хищник. С помощью ложноножек, образующихся в задней части клетки, он запросто поглощает не только бактерий, но и других эукариот. Надо сказать, что для примитивных эукариот такое хищничество в целом довольно обычно — ни по общему облику, ни по образу жизни, ни по способу питания родельфис среди них особо не выделяется (см., например: Выделена новая супергруппа эукариот, «Элементы», 18.04.2018). Нет оснований сомневаться, что хищничество родельфиса — примитивная черта. А это, в свою очередь, означает, что предки растений все-таки были хищниками, владевшими фагоцитозом. И более того, даже внутри эволюционного ствола Archaeplastida хищничество продержалось еще довольно долго.

Интересной особенностью родельфисов, которую отметили исследователи, оказались трубчатые кристы митохондрий. Что это значит? Митохондрии образовались из альфа-протеобактерий, которые, как и цианобактерии, являются грамотрицательными. Поэтому митохондрия, точно так же как и первичный хлоропласт, имеет две мембраны — наружную и внутреннюю. Кристами называются складки внутренней мембраны, предназначенные для увеличения ее поверхности (этого требует физиологическая функция митохондрии). Самые распространенные варианты формы крист — пластинчатые и трубчатые, причем еще в 1970-х было замечено, что в крупных эволюционных ветвях этот признак очень стабилен. Предлагалось даже разделить большинство эукариот на группы Lamellicristata (с пластинчатыми кристами) и Tubulicristata (с трубчатыми кристами; см. Я. И. Старобогатов, 1986. К вопросу о числе царств эукариотных организмов (DjVu, 1 Мб)). И хотя эта идея столкновения с фактами не выдержала, форма крист митохондрий осталась признаком, важным для крупномасштабной системы. Интересно то, что — как опять же давно известно — у представителей супергруппы Archaeplastida, то есть у растений, кристы, как правило, пластинчатые. Трубчатые кристы родельфиса — редкий для этой супергруппы признак, который может оказаться очень древним.

Ну а как же с хлоропластами? Они есть у глаукофитовых водорослей, которые, по общепринятой версии, являются древнейшей эволюционной ветвью растений (более древней, чем ветвь красных водорослей и родельфиса). У красных водорослей они тоже есть. Все это означает, что хлоропласты наверняка уже были у ближайшего общего предка всех современных архепластид. Но тогда родельфис тоже должен был бы их получить в наследство. Ну, и где они у него?

Электронная микроскопия не обнаружила у родельфиса хлоропластов (во всяком случае, пока). Но вот молекулярная биология, как оказалось, может к этому кое-что добавить. Хорошо известно, что белки, необходимые для работы хлоропластов, но кодируемые ядерными генами, всегда синтезируются за пределами хлоропласта и только потом транспортируются в него. При этом они обязательно распознаются специальными белковыми комплексами, которые встроены во внешнюю и внутреннюю мембраны хлоропласта (см. TIC/TOC complex). Так вот у родельфиса удалось обнаружить не менее четырех белков, входящих в эти комплексы. Нашлись у него и некоторые другие белки, связанные с хлоропластами — в их числе ферредоксин, обычно участвующий в фотосинтезе. В то же время большинство других белков фотосинтеза у родельфиса не найдено, и клетки его, как уже говорилось бесцветные, а не окрашенные, как у фотосинтезирующих растений. Вывод: у родельфиса, вероятно, всё-таки есть первичный хлоропласт, но только маленький, рудиментарный и бесцветный. От фотосинтеза эта эволюционная линия успела отказаться.

Подводя итог, родельфис вполне можно описать как одноклеточное хищное растение. Причем, что самое главное, его хищность — первичная, унаследованная прямо от общего предка всех современных эукариот, а не вторичная, как у растущей в наших болотах росянки или у триффидов из великого романа Уиндема.

Что касается общих предков родельфисов и красных водорослей, то они скорее всего были миксотрофами, то есть организмами со смешанным типом питания. Они совмещали фотосинтез и хищничество. Затем красные водоросли (как и зеленые растения) отказались от хищничества, а родельфис — от фотосинтеза. Ну а общий предок всех архепластид, вероятно, был обыкновенным хищным жгутиконосцем.

Таким образом, последовательность древнейшей эволюции хлоропластов теперь проясняется. Очевидно, все началось с хищного жгутиконосца, который просто захватывал цианобактерий как пищевые объекты. Потом цианобактерии были «приручены» и наступил этап миксотрофного питания, который, судя по положению родельфисов на эволюционном древе, был достаточно долгим: следуя этой логике, приходится сделать вывод, что даже общий предок красных и зеленых водорослей еще мог быть только миксотрофом. И наконец, в нескольких эволюционных ветвях миксотрофия исчезла. Так возникли растения в наиболее классическом смысле слова — организмы, относящиеся к эволюционной ветви Archaeplastida (= Plantae) и питающиеся только фотосинтезом.

Загадка красных водорослей

Уже упоминалось, что ближайшими современными родственниками родельфисов оказались красные водоросли. Эти организмы давно и хорошо знакомы человеку; многие из них удостоились народных названий, например ирландский мох (Irish moss, Chondrus crispus), в изобилии заселяющий литораль Атлантического океана. Красные водоросли живут почти исключительно в морях, хотя надо отметить, что пресноводные формы среди них все же попадаются: например, известный научно-популярный журнал «Батрахоспермум» получил свое название именно в честь пресноводной красной водоросли. Иногда красные водоросли бывают одноклеточными, но чаще они многоклеточные — нитчатые, пластинчатые или ветвящиеся. Благодаря особым фотосинтетическим пигментам они могут жить глубоко в море, там, где никаким другим водорослям света для фотосинтеза уже не хватает, уходя таким образом от конкуренции. Группа эта очень древняя: самые ранние красные водоросли, обнаруженные палеонтологами, имеют возраст 1,2 миллиарда лет (см. N. J. Butterfield, 2015. Proterozoic photosynthesis — a critical review). Причем они относятся к современному классу бангиевых водорослей, которые, таким образом, являют собой поразительный по глубине пример живых ископаемых (для сравнения — ближайшие ископаемые родичи прославленной латимерии имеют возраст всего-то 70 миллионов лет). По-видимому, это самые древние живые ископаемые среди всех многоклеточных организмов — во всяком случае, эукариотных (вездесущие колониальные цианобактерии не в счет).

Рис. 3. Представители супергруппы Archaeplastida = Plantae. а — четырехклеточная колония глаукофитовой водоросли Glaucocystis, б — многоклеточная красная водоросль Asparagopsis, в — одноклеточная сцеплянковая водоросль Micrasterias, г — высшее растение Ginkgo. Микрастериас и гинкго относятся к ветви зеленых растений (Viridiplantae). Фото с сайтов inaturalist.org, atlantisgozo.com, sciencephoto.com и из Википедии

У красных водорослей есть одна удивительная особенность, давно ставящая биологов в тупик. Это — полное отсутствие жгутиков. В этой статье уже не раз встречалось слово «жгутиконосцы», которое, собственно, и обозначает эукариот, имеющих жгутики. Когда-то такими были все эукариоты без исключения. Жгутики — это универсальные двигательные структуры, унаследованные современными эукариотами от их одноклеточного общего предка. Они часто сохраняются и после перехода к многоклеточности: например, у большинства многоклеточных животных, включая человека, с помощью жгутиков движутся сперматозоиды. Случаи отказа от жгутиков не очень многочисленны и связаны, как правило, с наземным образом жизни. Например, жгутики совершенно утрачены у высших грибов и у цветковых растений. Этим организмам они просто не нужны: жизненные циклы высших грибов и цветковых растений рассчитаны на полностью сухопутное существование, поэтому размножение у них давным-давно идет без участия активно плавающих половых клеток. Но вот многоклеточные животные такой высокой степени адаптации к наземности не достигли. А красные водоросли — это вообще чисто водные существа. Никаких видимых причин для отказа от жгутиков у них нет. Однако ни у одной известной красной водоросли жгутики не появляются ни на какой стадии жизненного цикла. Это очень странно, тем более что красные водоросли испытывают по этой причине явные трудности: например, из-за того, что мужские половые клетки у них неподвижны, им приходится «изобретать» специальные сложные структуры для оплодотворения, хотя со жгутиковыми половыми клетками всё было бы намного проще.

Лет тридцать назад было популярно мнение, что красные водоросли — это чрезвычайно примитивные эукариоты, у которых жгутики еще просто не успели появиться. Увы, современная филогенетика отвергает эту гипотезу напрочь. Здесь надо искать какое-то другое объяснение.

В 2015 году вышла очень интересная работа, указывающая путь к решению этой проблемы (H. Qiu et al., 2015. Evidence of ancient genome reduction in red algae (Rhodophyta)). Она посвящена геномам красных водорослей. Прежде всего, оказалось, что эти геномы по меркам эукариот маленькие — всего 5–10 тысяч генов. Причем это относится не только к одноклеточным, но и к достаточно крупным и сложным многоклеточным красным водорослям, включая тот же ирландский мох. Детальный анализ показал, что многие гены, свойственные почти всем эукариотам, у красных водорослей почему-то потеряны. В частности, у них отсутствует целый набор генов, обеспечивающих сборку жгутиков и работу центриолей (опорных структур, которые всегда располагаются в основаниях жгутиков). Красные водоросли не образуют жгутиков не потому, что им это не пригодилось бы, а потому, что они на это физически неспособны: у них нет генов, кодирующих необходимые белки. Ни жгутик, ни центриоль они сформировать не могут. Кроме того, они потеряли ряд генов, никак не связанных со жгутиками, но имеющих отношение к разным другим клеточным структурам и механизмам. Например, у красных водорослей не оказалось генов, обычно контролирующих синтез некоторых компонентов клеточных мембран (см. гликозилфосфатидилинозитол). Причем известно, что для многих самых разных эукариот — грибы, трипаносома, мышь — потеря этих генов вообще смертельна. За счет утраты множества генов у красных водорослей заметно обеднен метаболизм, то есть обмен веществ; некоторые биохимические пути у них целиком исчезли.

Авторы делают твердый вывод: все современные красные водоросли произошли от «генетически обнищавшего предка» (gene depauperate ancestor). И это «обнищание» в самом деле составляет для них проблему: показано, что для восполнения недостающих элементов метаболизма красные водоросли склонны «рекрутировать» бактериальные гены, проникающие в их клетки путем постоянно идущего в природе горизонтального переноса генов (ГПГ). А вот жгутики восстановить так легко не получается.

Возможно, что именно из-за сужения адаптивных возможностей, вызванного массовой потерей генов, красные водоросли не смогли завоевать сушу (J. Collen, 2015. Win some, lose some: genome evolution in red algae (PDF)). В конце концов, почему бы земным лесам и травам не быть красными? Однако зеленым растениям освоить сушу удалось, а красным водорослям нет. Зато красные водоросли внесли в эволюцию жизни на Земле другой важный вклад: как мы уже знаем, они «подарили» хлоропласты многим другим группам эукариот — бурым водорослям и иже с ними.

У современных морских или пресноводных красных водорослей нет ни малейших причин отказываться ни от жгутиков, ни от многих других полезных вещей. Это означает, что их эволюционный путь был на редкость непрямым. Судя по всему, в начале эволюционной ветви красных водорослей произошла какая-то генетическая катастрофа: за короткое (конечно, по эволюционным меркам) время они, по грубой оценке, потеряли около четверти генов, свойственных зеленым растениям и большинству других эукариот. Почему это произошло — пока никто не знает. Может быть, предки красных водорослей на каком-то эволюционном этапе были паразитами — ведь известно, что паразитизм часто приводит к редукции генома (см. Бубонная чума была уже 3800 лет назад, «Элементы», 15.08.2018). Но тогда совершенно непонятно, почему они сохранили фотосинтез. А может быть, потеря генов была связана с жизнью в каком-то экстремальном местообитания, но в каком — пока трудно даже представить. Интересующая нас «генная катастрофа» должна была произойти не менее полутора миллиардов лет назад (позже разные ветви красных водорослей уже разделились), так что реконструировать ее условия — дело не самое простое.

Открытие родельфиса добавляет к складывающемуся «пазлу» очень важный фрагмент. У родельфиса нет ни малейших признаков той массивной потери генов, которая произошла у красных водорослей. Все те гены, отсутствие которых специфично для красных водорослей, у него оказались на месте. Общий предок красных водорослей и родельфисов был в этом отношении совершенно «нормален». Особенно интересно, что геном родельфиса богат внутригенными некодирующими последовальностями — интронами, в то время как у красных водорослей число интронов резко уменьшено. Дело в том, что интроны сами по себе нефункциональны. Их массовая потеря обычно бывает связана просто с уменьшением общего размера генома, которое, в свою очередь, связано с уменьшением размера клеток (см. Геномы хвостатых амфибий с самого начала были большими, «Элементы», 24.06.2015). Итак, возможно, что одним из факторов постигшей красные водоросли «генной катастрофы» было предельное уменьшение абсолютного размера клеток, случившееся на стадии, когда эти водоросли еще были одноклеточными. Такие примеры в других эволюционных ветвях известны (H. Qiu, 2016. Travel light: reductive genome evolution in free-living eukaryotes (PDF, 1 Мб)). Полной разгадки тайны красных водорослей эти соображения не дают, но ключ к ней — быть может.

Источник: Ryan M. R. Gawryluk, Denis V. Tikhonenkov, Elisabeth Hehenberger, Filip Husnik, Alexander P. Mylnikov and Patrick J. Keeling. Non-photosynthetic predators are sister to red algae // Nature. 2019. Published 17 July 2019. DOI: 10.1038/s41586-019-1398-6

Сергей Ястребов