Новооткрытый жгутиконосец проливает свет на раннюю эволюцию эукариот

Рис. 1. Новооткрытый жгутиконосец Ancoracysta twista. A, B — общий вид клеток в световой микроскоп (af, pf — передний и задний жгутики, n — ядро, fv — пищеварительная вакуоль, cs — клеточный рот — цитостом); C, D — клетка в продольном разрезе (en — оболочка, cp — «глотка» или цитофаринкс, ex — экструсома — органелла, выбрасывающая свое содержимое наружу в ответ на раздражение, pl — клеточная мембрана, rs — запасные вещества, gr — борозда); E, F — тонкое строение клеточных покровов (vs — пузырьки); G — задний жгутик в поперечном разрезе (fd — боковая складка); H — митохондрия с пластинчатыми кристами; I — «заряженная» экструсома в продольном разрезе (ab — основание экструсомы, напоминающее амфору, ev — окружающий экструсому пузырек, ac — якоревидная крышечка экструсомы, sn — полосатая шейка экструсомы; J, K — поперечные разрезы экструсомы на уровне амфоровидного основания (J) и якоревидного колпачка (K); L — разряженная (выстрелившая) экструсома. Длины масштабных отрезков: 10 мкм (A, B), 1 мкм (C, D), 0,5 мкм (E), 0,1 мкм (F, G, K), 0,2 мкм (H–J, L). Изображение из обсуждаемой статьи в Current Biology

В ходе изучения простейших, обитающих на тропических кораллах, международный коллектив биологов обнаружил необычного жгутиконосца, получившего название Ancoracysta twista. Генетический анализ показал, что анкорациста представляет собой отдельную, рано ответвившуюся группу эукариот, заслуживающую ранга царства. Особенностью анкорацисты является большое число белок-кодирующих генов в митохондриальном геноме. Сравнительный анализ митохондриальных геномов анкорацисты и других эукариот привел авторов к выводу, что быстрая редукция митохондриального генома и перенос генов из митохондрий в ядро происходили не только на самых ранних этапах эволюции эукариот — до разделения основных эволюционных линий, но и после, причем процесс этот шел параллельно и независимо в разных группах.

Денис Тихоненков и Александр Мыльников из Института биологии внутренних вод Российской академии наук совместно с коллегами из Канады, США, Великобритании и Швеции описали необычного хищного жгутиконосца, обнаруженного ими в ходе изучения простейших, обитающих на тропических кораллах. Существо получило название Ancoracysta twista. Передвигается анкорациста при помощи двух жгутиков разного строения: переднего с тонкими ворсинками у основания и заднего с боковой лопастью (рис. 1, G), помещающегося в продольной борозде на вентральной стороне жгутиконосца. Самой примечательной морфологической особенностью анкорацисты являются своеобразные экструсомы (так называют стрекательные органеллы, выбрасывающие свое содержимое наружу в ответ на раздражение), в поперечном разрезе напоминающие барабан семизарядного револьвера, а в продольном — странный гибрид амфоры и якоря (рис. 1, I–L). Скорее всего, анкорациста использует свои экструсомы, чтобы обездвиживать добычу — других одноклеточных эукариот.

Строение клетки A. twista, с одной стороны, уникально, с другой — отдельными чертами напоминает некоторых редких и слабо изученных одноклеточных эукариот, таких как Colponemida, Jakobida и Cryomonadida.

Давно прошли те времена, когда биологам приходилось в подобных случаях долго ковыряться в морфологии и биохимии новооткрытого существа, чтобы выяснить хотя бы приблизительно его родственные связи. Сейчас все решается быстро при помощи секвенатора.

Впрочем, последовательности генов рибосомной РНК, наиболее широко применяемые в систематике, не дали внятного ответа на вопрос о систематическом положении анкорацисты. Получилось, что она будто бы вообще никому из известных эукариот не родня. Тогда авторы пошли более долгим путем: выделили из клеток РНК, отсеквенировали транскриптом и получили последовательности 201 консервативного белок-кодирующего гена, по которым ранее были установлены родственные связи крупных таксонов («супергрупп») эукариот. Но даже это не помогло отнести анкорацисту к какой-либо известной группе. Пришлось признать, что анкорациста представляет собой отдельную, рано обособившуюся ветвь эукариот — самостоятельную супергруппу или царство. Возможно, она является дальним родственником гаптофитов (Haptophyte) и центрохелид (Centrohelid), но в этом нет полной уверенности. Ясно лишь, что ни к одной из описанных ранее ветвей эволюционного дерева эукариот она не принадлежит.

Важной особенностью анкорацисты является крупный (52,7 тысяч пар оснований) митохондриальный геном с внушительным репертуаром генов: 47 консервативных белок-кодирующих, 3 гена рибосомных РНК и 25 генов транспортных РНК, способных декодировать все кодоны митохондриального генома. Лишь у очень немногих эукариот в митохондриальном геноме еще больше генов, чем у анкорацисты (а именно, у якобид и Diphylleia, см.: R. Kamikawa et al., 2016. Group II Intron-Mediated Trans-Splicing in the Gene-Rich Mitochondrial Genome of an Enigmatic Eukaryote, Diphylleia rotans), причем эти организмы вовсе не родственны анкорацисте.

Еще один необычный факт состоит в том, что в митохондриальном геноме анкорацисты закодировано четыре белка, входящие в состав древней бактериальной системы созревания цитохрома С (J. M. Stevens et al., 2011. Cytochrome c biogenesis System I), в то время как в ее ядерном геноме закодирована холоцитохром-С-синтаза (holocytochrome-c synthase), выполняющая ту же функцию у большинства эукариот. Считается, что изначально у эукариот была бактериальная система производства цитохрома C (сохранившаяся у некоторых архаичных форм), которая потом была заменена новой, эукариотической. Анкорациста — единственный известный организм, у которого обе системы присутствуют одновременно. По-видимому, это некое промежуточное, «избыточное» состояние, когда новая система уже приобретена, а старая еще не утрачена. Сравнение генов холоцитохром-C-синтазы анкорацисты и других эукариот показало, что эти гены, по-видимому, передавались от одних групп другим путем горизонтального переноса.

Наличие у анкорацисты крупного митохондриального генома с большим числом генов побудило авторов провести дополнительные исследования, чтобы получше разобраться в том, как на ранних этапах дивергенции эукариот шел процесс редукции митохондриального генома и переноса генов в ядро. Для этого авторы получили митохондриальные геномы двух других «рано ответвившихся» (deep-branching) групп, Picozoa и Colponemida, а также заново проанализировали уже известные геномы, воспользовавшись новыми методами поиска генов в нуклеотидных последовательностях. До сих пор специалисты надеялись, что по размеру митохондриального генома можно хотя бы приблизительно судить о порядке ветвления главных эволюционных стволов — супергрупп эукариот. Так могло бы быть, если бы редукция митохондриального генома происходила в основном на ранних этапах эволюции эукариот и в этом процессе было мало параллелизмов. Тогда можно было бы ожидать, что чем раньше отделилась супергруппа от общего ствола, тем крупнее ее митохондриальный геном. Однако проведенный авторами анализ не подтвердил этих ожиданий. В частности, выяснилось, что предковые митохондриальные геномы по крайней мере девяти супергрупп были больше, чем считалось до сих пор. Распределение многих редких (то есть утраченных большинством групп) митохондриальных генов по супергруппам оказалось весьма мозаичным. При этом филогенетические деревья, построенные для этих генов, противоречат идее о частых горизонтальных переносах. Все это вместе говорит о том, что быстрая редукция митохондриальных геномов, начавшаяся на самых ранних этапах эволюции эукариот, продолжалась и после разделения предков современных супергрупп. Иными словами, значительная часть митохондриальных генов переселилась в ядро параллельно и независимо в разных супергруппах. Процесс этот был, по-видимому, во многом случайным: авторам не удалось обнаружить четкой связи между функцией генов и тем, как быстро и в какой последовательности они перемещались из митохондриального генома в ядерный.

Исследование показало, что науке, скорее всего, до сих пор не известны все дожившие до наших дней супергруппы эукариот. Найти новую «рано ответвившуюся» линию, радикально отличающуюся от всех известных, можно даже в таких доступных и, казалось бы, хорошо изученных системах, как микробные сообщества, ассоциированные с тропическими кораллами. Поиск и изучение подобных организмов сможет пролить новый свет на такие запутанные вопросы, как ранняя эволюция эукариот в целом и их митохондрий в частности. Например, изучение анкорацисты показало, что нельзя судить о порядке ветвления древнейшей (базальной) части эволюционного дерева эукариот по таким «многообещающим», как считалось, признакам, как наличие той или иной системы созревания цитохрома C и размер митохондриального генома.

Источник: Jan Janouškovec, Denis V. Tikhonenkov, Fabien Burki, Alexis T. Howe, Forest L. Rohwer, Alexander P. Mylnikov, Patrick J. Keeling. A New Lineage of Eukaryotes Illuminates Early Mitochondrial Genome Reduction // Current Biology. 2017. V. 27. P. 3717–3724. DOI: 10.1016/j.cub.2017.10.051.

Александр Марков