Химия светляков

На фото — последствия внезапно возникшей «химии» между двумя светляками: самка рода фотурис (Photuris) поедает самца рода фотинус (Photinus), предварительно обманом заманив его к себе. У представителей рода фотинус существует особая система обмена световыми сигналами: например, самцы вида P. ignitus, к которому принадлежит съедаемая на фото особь, посылают самке длинный сигнал и ждут от нее ответа через несколько секунд, затем снова посылают сигнал и приближаются к ней для спаривания. Самки рода фотурис могут перенимать эти паттерны свечения, таким образом «притворяясь» представительницами рода фотинус и заманивая к себе самцов — из-за этого ученые называют их светляками “femmes fatales” (‘роковые женщины’).

Такое коварное хищничество помогает самкам фотурисов самим не стать жертвами хищников. Дело в том, что светляки рода фотинус вырабатывают люцибуфагины (см. Lucibufagin) — вещества, которые делают их неприятными на вкус, отпугивая тем самым птиц (например, лесных дроздов) и пауков (скакунчиков рода Phidippus). “Femmes fatales” не умеют сами синтезировать эти вещества, зато насыщаются ими после поедания фотинусов.

При этом самцы фотурисов, не использующие такой метод добычи люцибуфагинов, по-видимому, более уязвимы перед хищниками. Однако и у них есть определенная химическая защита — речь о веществе под названием N-метилхинолиний 2-карбоксилат, который можно рассматривать как производное бетаина. Это соединение было обнаружено и у самок, и у самцов, и у личинок фотурисов. Наряду с люцибуфагинами, оно защищает яйца фотурисов от жуков (божьих коровок Harmonia axyridis), муравьев (например, Leptothorax longispinosus) и уховерток (Forficula auricularia) — при этом не вполне понятно, распространяется ли их действие на хищников, способных атаковать взрослую особь.

С химической точки зрения люцибуфагины представляют собой стероиды — молекулы, в основе которых находится система из четырех конденсированных циклов, так называемый стерановый каркас. К числу стероидов относится множество биологически активных веществ, в частности такие гормоны человека, как прогестогены, эстрогены, андрогены и кортикостероиды. Химическим предшественником стероидных гормонов является холестерин, который может синтезироваться в организме или поступать с пищей. В отличие от млекопитающих, насекомые не могут вырабатывать это вещество, но получают его с пищей: в частности, в рацион личинок светляков вида Pyractomena borealis входят улитки, способные синтезировать холестерин. В рамках недавнего исследования в рацион этих личинок добавляли меченый холестерин, в молекуле которого два атома углерода (в положениях C-3 и C-4) были заменены на изотопы ¹³C. Впоследствии из взрослых насекомых выделили люцибуфагины, которые также содержали изотопы ¹³C в положениях C-3 и C-4. Таким образом, на примере P. borealis было показано, что светляки могут получать люцибуфагины из холестерина. Предполагается, что этот процесс может катализироваться ферментами из семейства цитохром P450, которые контролируют синтез экдизонов — гормонов насекомых, также относящихся к стероидам.

Структурные формулы защитных веществ светляков: N-метилхинолиний 2-карбоксилата и одного из люцибуфагинов и схема превращения холестерина в люцибуфагин. Изображение на основе статей A. Gonzáles et al., 1999. N-Methylquinolinium 2-carboxylate, a Defensive Betaine from Photuris versicolor Fireflies и S. R. Smedley et al., 2025. The Source of Firefly Chemical Defenses: Endogenous Biosynthesis of Lucibufagins from Cholesterol

Чем люцибуфагины отличаются от других стероидов? Они содержат характерный заместитель в положении C-17 стерановой системы. Этот заместитель называется пирон и представляет собой шестичленный O-гетероцикл (то есть такой цикл, в котором помимо атомов углерода есть еще и атом кислорода), содержащий кетогруппу (C=O).

Между собой люцибуфагины различаются заместителями в положениях C-2, C-3, C-4 и C-5: там могут быть водород (–H), гидроксил (–OH) или ацетил, остаток уксусной кислоты (–C(=O)–CH₃). Известно, что у светляков, принадлежащих к разным родам, преобладают разные люцибуфагины. Например, для фотинуса (которого съели на главном фото) характерны производные с гидроксилом (–OH) в положении C-5, а для Pyractomena (которого кормили меченым холестерином) — в положении C-4.

Схожее с люцибуфагинами строение имеют другие биологически активные вещества — буфадиенолиды (см. Bufadienolide), в частности буфалин (см. Bufalin), выделенные из серых жаб (Bufo) и применяемые в китайской традиционной медицине. Этим жабам люцибуфагины обязаны своим названием: первая часть термина происходит от латинского lux (‘свет’), а вторая — от, собственно, Bufo. Буфадиенолиды, которые отличаются от люцибуфагинов отсутствием кетогруппы (C=O) в положении C-12, являются кардиотоксинами (см. Cardiotoxicity): например, достаточно хорошо изучена токсичность буфалина. Люцибуфагины часто тоже называют «токсинами», однако сведений об их воздействии на клетки или более сложные биологические системы в литературе пока нет.

Структурные формулы люцибуфагинов, характерных для видов P. borealis и P. ignitus (фото из статей S.R. Smedley et al., 2025. The Source of Firefly Chemical Defenses: Endogenous Biosynthesis of Lucibufagins from Cholesterol и T. Eisner et al., 1997. Firefly "’femmes fatales” acquire defensive steroids (lucibufagins) from their firefly prey), в сравнении с формулой буфалина. Фото дальневосточной жабы (Bufo gargarizans) с сайта en.wikipedia.org

Люцибуфагины могут вырабатывать только светляки, относящиеся к подсемейству Lampyrinae (к которому и относятся фотинусы и Pyractomena), а особи из подсемейств Photurinae (к которому принадлежат коварные фотурисы), Lamprohizinae, Luciolinae и других не способны к синтезу этих веществ. Это объясняется эволюционными причинами: биолюминесценция жуков возникла около 180 млн лет назад, еще до появления ближайшего общего предка светляков, произошедшего примерно на 40 млн лет позднее, поэтому светиться могут не только жуки семейства Lampyridae (собственно, светляки), но и представители семейств Rhagophthalmidae, фенгодиды и щелкуны (см. картинку дня Светящийся термитник). Люцибуфагины стали синтезироваться лишь около 60 млн лет назад, когда значительная часть светляков успела пойти по другому эволюционному пути. Так сформировались роды светляков, не способные к выработке этих веществ.

Схема эволюционного развития светляков (MRCA — ближайший общий предок светляков). Рисунок из статьи C. Zhu et al., 2024. Firefly toxin lucibufagins evolved after the origin of bioluminescence, с изменениями

К счастью для них, люцибуфагины — не единственный способ защиты от хищников. Фотурисы, как уже было сказано, вырабатывают другое защитное вещество — N-метилхинолиний 2-карбоксилат. Японские светлячки (Luciola) и представители рода Lamprohiza используют танатоз (симуляцию смерти). А для светляков рода Stenocladius характерна отпугивающая яркая окраска (см. Апосематизм). Существуют и специфические защитные механизмы личинок: например, личинки японских светлячков при нападении выделяют пахучие вещества — терпинолен и γ-терпинен. Кроме того, многие светляки имеют специфическую реакцию на стресс — рефлекторное кровотечение, которое также отпугивает хищников (см. картинку дня Кузнечик, брызгающий «кровью»).

Фото из статьи T. Eisner et al., 1997. Firefly “femmes fatales” acquire defensive steroids (lucibufagins) from their firefly prey.

Вера Мусияк