Стратегии паразитов: убить нельзя помиловать

Сосательный аппарат и присоски, с помощью которых рачок-карпоед Argulus foliaceus прикрепляется к телу рыб. Фото с сайта http://www.aquarienfotografie.net

Примитивные паразиты зачастую могут управлять поведением своих более высокоорганизованных хозяев. Манипуляции хозяином принимают различные формы в зависимости от нужд паразита. Паразиту, жизненный цикл которого проходит последовательно на нескольких видах животных, бывает выгодно в нужный момент «скормить» своего нынешнего хозяина – будущему. Напротив, паразиту, проживающему только на одном виде, на руку оберегать своих хозяев: например, согнать рыб в плотную стаю для их же безопасности, получив с этого дополнительную выгоду – близость брачного партнера, путешествующего на соседней особи-хозяине.

Паразитизм повсеместно распространен в природе. Каждое животное или растение, как правило, населено несколькими видами паразитов. Так называемые гетероксенные паразиты в течение своей жизни меняют хозяев: в одних видах организмов, промежуточных хозяевах, они обитают на стадии личинок или размножаются бесполым путем, затем эти паразиты взрослеют и перебираются в окончательного хозяина, где занимаются половым размножением. Переход по цепочке хозяев зачастую происходит при поедании последующим хозяином предыдущего (вместе с паразитом, естественно). Другим паразитам, именуемым моноксенными, на всю жизнь достаточно одного хозяина, но даже моноксенные паразиты в процессе размножения могут покидать владельца и переходить в другую особь того же вида или – временно – в окружающую среду. Поиск нового хозяина – насущная необходимость для любого паразита, так как абсолютно «свободной» жизни для него не существует. Чтобы обеспечить себе эти сложные перемещения, паразиты зачастую осуществляют весьма изощренные манипуляции поведением своих обладателей.

В книге Карла Циммера «Паразиты. Тайный мир», приведено множество поразительных примеров контроля паразитами поведения хозяев. Под воздействием паразита и ему во благо, но вопреки собственной безопасности животные-хозяева выбираются из своих укрытий, стремятся к свету или к воде – куда им самим вовсе не надо, но куда нужно попасть их жильцу для продолжения жизненного цикла. Мухи забираются на высокие поверхности, с которых паразиту-грибу выгодно катапультировать свои споры. Поденки и крабы меняют половое поведение, становясь квазисамками, и откладывают воображаемые яйца, место которых уже давно занял паразит, в том биотопе, который необходим паразиту. Даже невинное на первый взгляд приплясывание, к которому принуждает рыбку-фундулюс поселившийся в ней паразитический червь трематода, - на глазах у хищника, своего следующего хозяина, в тридцать раз увеличивает шансы рыбы быть пойманной и съеденной, а паразиту быть перемещенным в этого нового хозяина! В процессе эволюции паразит (как правило, сравнительно просто устроенный) научился столь ловко модифицировать поведение своего более высокоорганизованного обладателя, что тот буквально становятся «марионеткой – куклой, которой изнутри управляет рука фокусника». (Видео о паразитах-манипуляторах можно посмотреть здесь)

В.Н. Михеев из Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН на основе уже известного материала и собственных новых данных наглядно демонстрирует различие между стратегиями гетероксенных и моноксенных паразитов в манипулировании поведением своих хозяев – рыб. Автор напоминает, что манипулирующий хозяином паразит, по определению Ричарда Докинза, расширяет границы своего фенотипа, т.е. воздействие генов паразита не ограничивается организмом собственно паразитической особи, но и простирается на организм его хозяина.

Одно из первых предположений о манипулировании паразитами поведением зараженных рыб относится к 1952 году, когда было замечено, что доля рыб, инфицированных ленточными червями цестодами, в рационе бакланов значительно превышала таковую в уловах рыбаков. Дальнейшие наблюдения показали, что многие паразиты изменяют поведение рыб, буквально подставляя их хищникам. Особенно удачно это получается у паразитов, локализованных в мозге, нервах, глазах, боковой линии и других «чувствительных точках» рыб. Так, личинки трематод Ornithoiplostomum ptychocheilus, поселяющиеся в мозгу карповых, влияют на подвижность и стайное поведение этих рыб, заставляют их подниматься ближе к поверхности воды – навстречу хищным птицам. Другие трематоды, Psilostomum ondatrae, проникают в каналы боковой линии, затрудняя ориентацию рыб, и тоже мешают образованию стай. Простейшие Myxosoma cerebralis, разрушая хрящи внутреннего уха лососевых рыб, вызывают у них хаотичную подвижность и «вертячку».

Большинство известных фактов относится к нарушению поведения стайных рыб гетероксенными паразитами. В толще воды, вне укрытий, жизнь в стае более безопасна и успешна, чем жизнь одиночная. Так, стая множеством глаз эффективнее может отыскать корм и быстрее заметить хищника по сравнению с одиночными особями (см.: Рыбы помогают друг другу выбрать правильное решение. «Элементы», 11.02.11). Скопление рыб более безопасно и благодаря эффекту «разбавления» угрозы – для каждого члена стаи вероятность стать жертвой нападающего хищника уменьшается пропорционально численности стаи (см.: Общественный образ жизни повышает стабильность системы «хищник–жертва». «Элементы», 29.10.07). Да и сам хищник впадает в замешательство из-за обилия одинаковых движущихся целей. Отбившаяся от косяка или выделяющаяся на его фоне рыба теряет эти преимущества и попадает в пасть хищнику, чего и добивается паразит.

Однако манипуляции могут принимать различные формы в зависимости от конкретных нужд паразита и образа жизни хозяина. В.Н. Михеев приводит результаты трех собственных экспериментов с молодью микижи Oncorhynchus mykiss (камчатской сёмги). Молодые лососевые рыбы способны переключаться со стайного поведения (в толще воды) на территориальное (на мелководье). Стайное поведение более слажено и кооперативно, а территориальное – конкурентно и агрессивно.

Жизненный цикл Diplostomum spathaceum. Рисунок с сайта http://people.emich.edu

В первом эксперименте молодь стайной микижи заражали личинками трематод Diplostomum spathaceum (см. А.А. Добровольский. Диплостомозы рыб). Личинкам необходимо 1-2 месяца, чтобы приобрести способность к переходу в окончательного хозяина, хищную рыбоядную птицу. Инфицированные рыбки поначалу становились менее подвижными и агрессивными по сравнению со своими здоровыми (контрольными) сверстницами и успешнее формировала стаи, что, по идее, делало их лучше защищенными. Однако по мере созревания паразита, к полутора месяцам, агрессивность рыб сильно возрастала, они становились гораздо менее скооперированными, более заметными и привлекательными для хищников. В данном случае хорошо прослеживается «подгонка» поведения хозяина к фазам развития паразита (см. также: Молодые паразиты берегут хозяина, зрелые загоняют его хищнику в пасть. «Элементы, 6.06.11).

В следующем сценарии участвовали те же герои: O. Mykiss и D. Spathaceum, но молодь микижи могла вести территориальный образ жизни. В аквариуме с темными и светлыми участками дна и зараженные, и здоровые рыбы стремились занять темные участки, на фоне которых они менее были бы заметны для хищных птиц. Зараженные рыбы, как и в первом случае, сначала имели низкую подвижность и держались более компактно, чем контрольные. Далее стаи распадались, а агрессивность усиливалась и к моменту полной зрелости паразита более чем в два раза превышала агрессивность здоровых особей. Казалось бы, инфицированные рыбы с таким поведением должны успешно отвоевывать безопасные участки дна, но при ссаживании со здоровыми собратьями они показали почти полную неконкурентоспособность. Таким образом, из-за некооперативного и неадаптивного поведения территориальные рыбы лишаются своих убежищ и, аналогично стайным, становятся более доступными для хищных птиц.

Карпоед Argulus foliaceus. Фото с сайта http://www.aquarienfotografie.net.

Третий эксперимент проводили с O. Mykiss и эктопаразитическими рачками Argulus foliaceus. Рачки A. Foliaceus широко распространены в пресных водах. Они паразитируют на кожном покрове рыб. Несмотря на то, что рачок теоретически может всю жизнь провести на одной и той же рыбе, в природе все же ему порой приходится покидать хозяина: вследствие смерти последнего или по собственной инициативе, например, самцам – в поисках самок, а самкам – для откладки яиц. Поэтому периодически перед рачком встает задача поиска нового хозяина. Сразу после прикрепления паразита к рыбе отмечался короткий всплеск ее двигательной активности. Однако вскоре движения резко замедлялись, агрессивность на порядок падала, расстояние между особями сокращалось – рыбы сбивались в стаи. Более того, оказалось, что рыбы с резкими всплесками и замиранием активности, т.е. именно зараженные, были наиболее привлекательны для остальных паразитов. Следовательно, рачки не только агрегировали рыб в стаи, но и сами агрегировались по большей части на «избранных» особях. Безопасное стайное поведение не только может сберечь хозяев для паразитов, помогает временно бесхозным рачкам найти владельца, но и помогает A. Foliaceus в поисках половых партнеров – на соседней или даже на своей собственной рыбе.

Если короткие всплески активности рыб, наблюдавшиеся непосредственно после прикрепления паразитов, могут объясняться обычным болевым раздражением, то следующее за ними изменение социальных отношений – формирование стаи, по мнению автора, связано именно с эффектом манипулирования поведением хозяев. Возможно, как один из вариантов, прикрепившийся паразит быстро воздействует на центральную нервную систему рыбы, либо поврежденные рачками клетки кожи высвобождают «вещество тревоги», вызывающее реакцию испуга у других рыб и заставляющее их группироваться. Ранее уже отмечалось изменение социального поведения незараженных особей микижи под влиянием «вещества тревоги», которое выделяется нарушенными кожными покровами рыб, пораженных трематодами.

В каждом из описанных случаев наблюдалась согласованность модифицированного поведения хозяина с потребностями паразита. Гетероксенный паразит делал промежуточного хозяина доступным для хищника – в нужное для паразита время и адекватным экологической ситуации способом; моноксенный – уплотнял стаи рыб, что облегчало ему поиск как нового хозяина, так и брачных партнеров. Эти факты свидетельствуют о том, что мы имеем дело с адаптивными манипуляциями поведением рыб, возникшими в результате совместной эволюции паразита и хозяина.