Паразитические манипуляции фенотипом хозяина: современное состояние вопроса

Рис. 1. Два примера паразитических манипуляций из мира муравьев. Слева: тропический муравей Cephalotes atratus, зараженный нематодой Myrmeconema neotropicum, окончательным хозяином которой служат птицы. Паразит стимулирует накопление в брюшке муравья пигмента, делающего его похожим на ягоды, которыми любят лакомиться птицы. От этих ягод муравья не так-то просто отличить. Для сравнения на врезке — незараженный муравей того же вида. В центре: муравей другого вида, вцепившийся в лепесток отнюдь не из любви к цветам. Трематода Dicrocoelium lanceatum в голове заставляет муравья влезать на верхушку травянистых растений и застывать там, вцепившись мертвой хваткой в цветок или кончик травинки. Следующими хозяевами паразита являются травоядные млекопитающие. На врезках: (вверху) фрагмент листа из отложений возрастом 50 млн лет. На нём хорошо заметны следы, напоминающие мертвую хватку челюстей давно сгинувшего муравья. Вероятно, перед нами след древней паразитической манипуляции. Внизу: муравей и вылезающий из него паразитический червь, навеки застывшие в янтаре возрастом 40 млн лет. Паразиты и их хозяева коэволюционируют долгое время, за которое паразитические манипуляции приобрели отточенность и изощренность. «Драконов древних злые войны» пасуют перед этим противостоянием. Источники фото: Wikimedia Commons (Eduardo Estrada); University of Calgary; George Poinar (1, 2); Hughes et al.

Рыбы, совершающие необычные движения, чтобы привлечь внимание хищника, бесстрашные мышки, не боящиеся кошек, муравьи, предпринимающие длинные прогулки, чтобы умереть в подходящем для заразившего их гриба месте, и божьи коровки, защищающие куколку истощившего их паразита-наездника, — всё это паразитические манипуляции. Под этим термином понимают ситуации, когда паразит меняет поведение хозяина к собственной выгоде. Возникнув как довольно маргинальная идея в 70-х годах прошлого столетия, концепция паразитических манипуляций получила широкое распространение благодаря трудам Ричарда Докинза и явилась одним из наиболее яростных бойцов на баррикадах великой геноцентрической революции (см. Gene-centered view of evolution), провозгласившей торжество гена над организмом и группой организмов в качестве единицы естественного отбора. Ныне, поднакопив жирка из математических моделей и эмпирических доказательств, паразитические манипуляции стали весьма респектабельной научной концепцией, обросшей эпигонами и сателлитами. Такое иногда случается с революционерами. Недавняя работа немецкой исследовательницы Нины Хафер-Хахманн, в которой подытожены имеющиеся свидетельства паразитических манипуляций, дает повод поговорить о современном состоянии концепции: какие ее части хорошо соответствуют эмпирическим данным, какие поставлены под сомнение, а какие требуют дополнительных исследований.

Как паразитические манипуляции вошли в моду

В реках и озерах средней полосы России часто доводится видеть рыб, обычно лещей, беспомощно плавающих у поверхности и лишь изредка ныряющих на глубину. В брюшной полости таких рыб находится плоский червь — солитёр, отчего в народе такую рыбу так и называют — «солитёрной». К слову, вопреки названию (от франц. solitaire — одинокий), которое будит во мне какое-то сочувствие к бедолаге-червю, таких паразитов в рыбе может быть несколько. Если, глядя на барахтающегося у поверхности леща, вспомнить про окончательного хозяина паразита — рыбоядную птицу, то мысль, что паразит может намеренно склонять хозяина к более рискованному поведению, чтобы он с большей вероятностью был съеден птицей, начинает закрадываться в голову.

Конечно, никаких осознанных намерений у паразита нет и быть не может. Просто если какая-то особь паразита оказывается способна менять поведение хозяина, увеличивая вероятность передачи инфекции, то велик шанс, что естественный отбор не останется к этому слеп. И в ряду поколений паразиты, которые будут менять поведение хозяина к собственный выгоде, будут более успешны, чем их простодушные сородичи. Однако в контексте паразитических манипуляций принято использовать такие телеологические и антропоцентрические формулировки, как «заставляет», «стремится», «меняет к своей выгоде». Не буду бояться таких формулировок и я в этой заметке.

Очевидная задним числом идея, что тело хозяина может действовать в интересах паразита, была сформулирована в явном виде лишь в начале 1970-х годов канадскими исследователями Беттлом и Холмсом, хотя кое-какие намеки на нее были и раньше. Появилась она очень вовремя, совпав по времени со сменой парадигм в биологии. С легкой руки Ричарда Докинза концепции «эгоистичного гена» и «расширенного фенотипа» начали свое триумфальное шествие по планете, а паразитические манипуляции им послужили замечательной иллюстрацией: гены паразитов влияют на фенотип хозяев, вопреки интересам генов самого хозяина. При этом поскольку паразит и хозяин делят на двоих одно тело, а их интересы различны, то поведение зараженного животного нередко весьма эксцентрично и при первом приближении загадочно. Паразитические манипуляции позволили объяснить многие такие поведенческие аномалии.

С того времени исследователями было накоплено немало свидетельств паразитических манипуляций, причем иногда паразитические манипуляции видят там, где их, вполне возможно, и нет, а их сложность сильно преувеличивают в интересах популяризации науки и привлечения широкой публики. Тема стала модной, причем среди научных журналистов и литераторов, пожалуй, даже более модной, чем среди исследователей, а это обычно не к добру. Я люблю свободный стиль изложения и метафоры в научно-популярных материалах, но, когда в очередной раз читаю про «паразитов-кукловодов» или «похитителей тел», мне вспоминается известное изречение, приписываемое Гейне: «Первый, кто сравнил женщину с цветком, был великим поэтом, но уже второй был олухом». Излишнее нагнетание лишь вредит, поскольку манипуляции паразитов — активно развивающаяся научная концепция, весьма богатая фактическим и интеллектуальным наполнением. За последние годы она дала немало ответвлений и интересных дополнительных гипотез, о части которых я расскажу ниже. Эти гипотезы тестировались в недавнем метаанализе, осуществленном немецким паразитологом Ниной Хафер-Хахманн. Прежде, чем рассказывать об этой работе, напомню, что ранее «Элементы» многократно публиковали материалы о паразитических манипуляциях (см. ссылки в конце этой заметки).

Метаанализ: попытка увидеть за деревьями — лес

Несколько слов о том, что такое метаанализ. Чтобы разобраться, в каком состоянии находится научная концепция, исследователи периодически проводят нечто вроде «смотра строя и песни» работ, опубликованных по той или иной теме. Такой «смотр» называется метаанализом и может преследовать несколько целей. Самая простая — определить, существует ли исследуемый феномен в принципе. Иногда в силу случайных или не совсем случайных причин отдельные исследования обнаруживают наличие достоверного статистического эффекта (например, разную продолжительность болезни у пациентов, получающих лекарство, по сравнению с контрольной группой), а другие нет. В таком случае метаанализ — попытка скомпилировать и усреднить множество работ по теме, чтобы выяснить, «а был ли мальчик?». Помогает ли лекарство в принципе? Составляют ли отдельные деревья/исследования цельный лес или хотя бы рощу/концепцию?

Еще одна возможная задача метаанализа определить, насколько ярко интересующий феномен проявляется. Скажем, ранние исследования могут показать, что препарат оказывает очень сильное положительное воздействие на пациентов. А при более тщательном изучении обнаружится, что его эффективность не столь велика по сравнению с уже существующими аналогами. Наконец, метаанализ позволяет выявить факторы, не учтенные, а зачастую в принципе не учитываемые, в единичных работах. Скажем, может оказаться, что в клинических испытаниях, выполненных фармкомпанией, производящей препарат, его эффект обычно проявляется куда заметнее, чем в независимых исследованиях (M. E. Flacco et al., 2015. Head-to-head randomized trials are mostly industry sponsored and almost always favor the industry sponsor).

Несмотря на всю его полезность, не стоит думать, что метаанализ — это «серебряная пуля», позволяющая однозначно определить, какие исследования пришли к правильным результатам, а какие к ложным. В сущности, это формальная статистическая процедура, очень зависящая от качества включенных в метаанализ исследований. Иногда один хорошо проведенный эксперимент дает больше информации о явлении, чем много сделанных плохо. Кроме того, за многими хорошими исследованиями, объединенными в одно, можно зачастую упустить эффект по той же причине, почему за деревьями порой не видно леса. Исследования могут иметь естественную внутреннюю гетерогенность. Лекарство может помогать пациентам среднего возраста, но быть бесполезным или даже вредным для стариков и детей. Экологическое взаимодействие может наблюдаться в одном семействе насекомых и отсутствовать в других. В таком случае смешивание нескольких работ может «размыть» истинный эффект, поставив под сомнение его наличие там, где он действительно существует.

Конечно, хороший метаанализ должен учитывать возможное различие между группами — полагаю, что разделение пациентов по возрастам — обычная процедура в медицинских исследованиях, — но не всегда факторы, влияющие на результат метаанализа, столь очевидны и предсказуемы. Часто они просто неизвестны или информация о них отсутствует. С другой стороны, неуниверсальность феномена, обнаруженная в метаанализе, тоже может быть важным результатом, стимулирующим дальнейшие исследования по поиску причин этой неоднородности.

Подробнее о возможных ограничениях метаанализа я рассказывал в другой заметке (см. Метаанализ показал, что многие оценки коэффициента смертности от COVID-19 сильно завышены, «Элементы», 13.11.2020). Не буду повторяться. Скажу только несколько слов о самой процедуре. Работы собирают из библиотечных баз данных, используя строгие и заранее определенные критерии поиска. Из этих работ извлекается информация о силе интересующего исследователей эффекта и надежности, с которой этот статистический эффект оценен. Скажем, в случае с паразитическими манипуляциями — давайте будем потихонечку к ним возвращаться — под силой эффекта понимают разницу в поведении между зараженными и контрольными (незараженными) животными. Разницу эту особым образом стандартизируют, чтобы исследования, где изучали разные поведенческие черты, можно было сравнивать между собой.

Надежность, с которой эффект определен, зависит от размера выборки и вариабельности поведения в зараженной и контрольных группах. Более крупные исследования и работы, где животные вели себя более однородно внутри исследуемых групп (например, хотя и необязательно, из-за более аккуратной организации эксперимента) получают больший вес в метаанализе. Собрав эти данные, вычисляют, говоря несколько упрощенно, средневзвешенный эффект для всех включенных в метаанализ исследований. Например, меняется ли, в целом, поведение зараженных хозяев в сторону большей или меньшей осторожности. Или не меняется вовсе. Еще раз подчеркну, если метаанализ не выявил эффекта, то это не значит, что каждая отдельная работа, где этот эффект обнаружили, не имеет смысла. Это, скорее, говорит о том, что изучаемый феномен не так уж типичен и распространен. Но это тоже, как вы понимаете, важный результат.

Конфликт поколений

Паразитические манипуляции особенно эффектны, когда речь идет о паразитах передающихся по трофической цепи. О них же собрано к настоящему моменту больше всего информации. Поэтому именно на такие манипуляции сделала упор в своем метаанализе автор обсуждаемого исследования. Кроме того, чтобы не «утонуть» в невероятном объеме данных, она ограничилась только манипуляциями паразитических червей (гельминтов).

Говоря попросту, передача по трофической цепи означает, что для продолжения жизненного цикла паразита его следующий хозяин должен съесть предыдущего. Следовательно, паразит заинтересован в том, чтобы сделать хозяина доступнее для хищника — потенциального следующего хозяина. Отсюда и зараженные трематодами муравьи, «мимикрирующие» под ягоды (см. рис. 1), которыми питаются птицы, и зараженные токсоплазмой мыши, которых не страшат кошки.

Здесь, правда, есть одна небольшая тонкость: обычно паразит не готов сразу отправить своего хозяина в пасть к хищнику. Попав в одного хозяина, паразит должен дозреть до состояния, когда он сможет заразить следующего, иначе манипуляция не будет иметь смысла. Незрелый паразит просто не сможет закрепиться в организме нового хозяина, и все его ухищрения пойдут эволюционным прахом. Не следует ли из этого, что до того, как достигнуть зрелости, паразит должен защищать своего хозяина, чтобы использовать этот ценный ресурс в будущем?

Чуть менее двух десятилетий тому назад этим вопросом задался крупный эволюционист-теоретик Джеффри Паркер (Geoff Parker). Вместе с коллегами он разработал теоретическую модель, описывающую эволюцию подобного рода манипуляций. Более того, он предположил, что манипуляции незрелых паразитов должны быть очень распространены, даже более распространены, чем манипуляции зрелых. Прежде чем читать дальше, можете подумать над вопросом: почему это так?

А ответ прост: как правило, далеко не все хищники в окружающей среде могут служить хозяевами зрелому паразиту-манипулятору, а вот для незрелого паразита все хищники одинаково опасны. Стало быть, манипуляции незрелых паразитов неспецифичны, а вот зрелые паразиты должны быть привередливы в выборе следующего хозяина. Другими словами, манипуляция незрелого паразита очень проста — для него главное просто усилить существующее защитное поведение хозяина, а вот зрелому нужно эти защитные механизмы хозяина ослабить, причем специфически. На бумаге кажется, что первое сделать гораздо проще.

Тут, однако, находится несколько возражений. Первое заключается в том, что паразитические манипуляции зрелых паразитов тоже могут быть неспецифическими. По крайней мере, в математических моделях (см. O. Seppälä, J. Jokela, 2008. Host manipulation as a parasite transmission strategy when manipulation is exploited by non-host predators). Если неподходящий хищник редок или вероятность быть проглоченным хоть каким-то хищником мала в принципе, то паразит может перестать привередничать и начать патетически понукать хозяина: «Бросайся в пасть любому, а там Естественный отбор разберется».

Второй контраргумент таков. Возможно, неспецифичекая манипуляция незрелого паразита и впрямь легко возникает в ходе отбора, но ведь не в ней вся соль. Важно не только защитить хозяина, пока паразит молод и юн, но потом еще и переключиться в режим «предателя», чтобы успешно саботировать те самые бастионы, которые были с таким тщанием возведены. То есть, помимо двух и без того весьма хитрых адаптаций, нужна еще и третья — механизм переключения с одной на другую.

Конечно, бывает всякое, но создавать систему, требующую такой тонкой настройки, просто для того, чтобы хозяин какое-то время сильнее избегал хищника, — и это при том, что он и так не стремится быть съеденным... Мне трудно поверить, что такая метода будет часто приносить эволюционные дивиденды. Хотя Естественный отбор — мастер создавать удивительные по своему устройству приспособления, он, в общем-то, не любит сложных схем. Этим от чем-то похож на сильных шахматистов, которые умеют считать длинные варианты, но всегда помнят, что чем длиннее рассчитанная комбинация, тем выше вероятность ошибки.

Так или иначе, в последние годы появилось довольно много работ, в которых была обнаружена способность незрелых паразитов усиливать защитное поведение хозяев. Тем не менее вопрос о том, насколько широко распространены подобные адаптации, остается открытым. Автор обсуждаемого исследования попыталась ответить на него, собрав все имеющиеся к настоящему моменту свидетельства.

Кроме того, раз уж «зрелые» и «незрелые» паразиты имеют противоположные интересы, то было бы неплохо понять, как ведет себя хозяин, зараженный паразитами разного возраста — ситуация весьма обычная в природных условиях, но относительно редко моделируемая в лабораторной практике. Мой собственный опыт работы с паразитами показывает, что «старшаки» (слово, заимствованное из лексикона школьников) побеждают (см. M. Gopko et al., 2017. Deterioration of basic components of the anti-predator behavior in fish harboring eye fluke larvae), но я изучал этот вопрос лишь на одной системе «паразит — хозяин», а в метаанализе учитываются сразу многие исследования.

Манипулируйте хозяевами по мере их поступления

Еще один интересный вопрос заключается в следующем. Любая паразитическая манипуляция по определению вызывает изменения фенотипа хозяина. Однако эволюционно фенотип живых существ сформировался не случайно, а потому, что его обладатели неплохо играли в опасную игру под названием Жизнь и отлично проявляли себя в совсем уж бесшабашной забаве под названием Размножение. Пускай размножение хозяина паразиту ни к чему, но вот его жизнь для него бесценна... Разумеется, до тех пор, пока не придет время встречи со следующим хозяином. Теперь представьте себе ситуацию, что хищника поблизости нет или он не может служить следующим хозяином. Не будет ли паразит заинтересован в том, чтобы в такой ситуации его хозяин вел себя, как обычно, или даже был более осторожен? Питался, боролся за территорию, избегал (простите за цинизм!) болезней. Не окажется ли паразиту выгоднее манипулировать поведением хозяина не так отчаянно или не манипулировать вовсе, когда подходящего следующего хозяина нет рядом? В конце концов, инициатива может быть и наказуема: подходящего хищника нет, а неподходящий вполне может оказаться поблизости, чтобы воспользоваться ситуацией и уничтожить паразита вместе с хозяином.

Да и помимо несколько лицемерной заботы о благополучии хозяина, у паразита может быть собственный, куда более шкурный интерес в том, чтобы не манипулировать без необходимости. В природе бесплатных адаптаций, как и обедов, не бывает, и паразитические манипуляции едва ли исключение. Хотя ученые досадно мало знают о механизмах, которые стоят за изменением фенотипа хозяина, наверняка эти механизмы требуют расходов вещества и энергии. И если можно перевести манипуляцию, когда от нее всё равно нет никакого проку, в «спящий режим», то высвободившиеся мощности паразитического организма можно потратить на что-нибудь более толковое, скажем на рост или производство яиц. Метаанализ не в состоянии выявить механизмы паразитических манипуляций, но вполне может ответить на вопрос: «Усиливается ли паразитическая манипуляция, когда в среде присутствует подходящий следующий хозяин, и ослабевает ли она, когда рядом есть хозяин неподходящий»? Можно переформулировать этот вопрос иначе, в духе предыдущего раздела: «Насколько специфичны паразитические манипуляции»?

Родственные отношения и прочее

Что еще важно учитывать при метаанализе? Если исследование подразумевает использование данных, полученных на разных видах, то необходимо принимать в расчет филогенетические отношения между организмами. Дело в том, что близкородственные виды могут обладать сходными адаптациями не потому, что они им всем нужны и у каждого вида сформировались независимо, а просто потому, что унаследовали их от общего предка. Примером может служить пятипалая конечность большинства позвоночных (см. Почему у человека пять пальцев, а не, скажем, четыре или шесть?). Едва ли она принципиально лучше или хуже, чем четырех- или шестипалая, но мы, видимо, унаследовали ее от общего предка всех наземных позвоночных, и теперь нам от нее почти никуда не деться. Впрочем, в тех редких случаях, когда пять пальцев оказываются совсем неудачным эволюционным решением, естественный отбор решает проблему, но для этого ему приходится попотеть. Конечно, для такой большой и разнообразной группы, как трематоды, предположении об общем едином предке-манипуляторе звучит довольно фантастично, но в менее крупных и специализированных группах такой сценарий вполне возможен.

Филогенетический анализ (на научном жаргоне — сигнал) позволяет судить, насколько «демократична» та или иная адаптация. Передается ли она по наследству от предков, как наша пятипалость, или же разные группы способны «разработать» ее независимо? Если сигнал силен, то уместно предположить, что эволюционное приспособление возникало редко и лишь в некоторых таксонах, если же он слаб, то есть основания думать, что оно возникало многократно и независимо в разных группах живых существ (см. рис. 2). С чисто технической точки зрения филогенетический анализ позволяет избежать нарушения важного условия корректной статистической обработки данных — независимости наблюдений.

Рис. 2. Пример искусственно сгенерированных филогенетических деревьев с соответственно сильным (слева) и слабым филогенетическим сигналом (справа). Выраженность фенотипического признака показана цветом. Сходные цвета обозначают сходный фенотип. Видно, что на левом дереве признак тесно связан с филогенетическим родством: веточки сходных цветов сгруппированы вместе. А на дереве справа кончики веточек окрашены в разные цвета, словно ногти кокетки. Создано с помощью Gemini

Когда речь идет о паразитах и их хозяевах, проведение филогенетического анализа осложнено, потому что нужно учитывать родственные связи не только между паразитами, но и между их хозяевами. Ситуация усугубляется тем, что в некоторых таксономических парах «паразит — хозяин» вероятность возникновения манипуляций может быть выше, чем в других. То есть какой-то таксон паразита и какой-то таксон хозяина может не отличаться особой склонностью/уязвимостью к манипуляциям, но вот когда они встречаются, возникает такая химия, такая химия... Автор обзора, к обсуждению результатов которого мы скоро перейдем, сделала тут всё, что могла, но мне трудно избавиться от ощущения, что методы филогенетического анализа паразито-хозяинных отношений еще будут совершенствоваться.

Помимо филогении, возраста паразитов и особенностей экспериментального дизайна, автор исследования учитывала ряд других факторов, способных повлиять на выраженность манипуляций: размер паразитов, орган, в котором они обитают, продолжительность жизни хозяина, его место в пищевой пирамиде и так далее. Не буду перечислять их все. Давайте лучше перейдем к результатам.

Нет, стойте. Еще одна вещь. Публикационная предвзятость. Подробно об этой проблеме современной науки я писал ранее (см. Метаанализ показал, что многие оценки коэффициента смертности от COVID-19 сильно завышены, «Элементы», 13.11.2020 ). Здесь скажу кратко. Самим ученым может оказаться невыгодным печатать даже качественные научные исследования, если в них не получен внятный положительный результат. Скажем, если лекарство не помогло или паразиты не повлияли на поведение своего хозяина. Такие результаты ничуть не менее ценны для науки, чем результаты положительные, но... в некотором смысле они скучны, и едва ли на них будут часто ссылаться. Они будут с большей вероятностью положены под сукно самими авторами — скажу по себе, что писать статью по отрицательным результатам психологически сложно. Но главное, что журналы берут такие работы с куда меньшей охотой. В условиях современной науки, существующей в соответствии с принципом «публикуйся или умри», это приводит к тому, что абсолютные значения статистических параметров, полученные в ходе метаанализа, имеют тенденцию быть завышенными. Существуют методы, позволяющие обнаружить эту проблему, но побороть ее можно, только изменив сам подход к научному процессу и публикационной политике. Надеюсь, мои будущие внуки до этого доживут...

Наличие публикационной предвзятости не означает, что изучаемый феномен не существует, но оно заставляет с осторожностью относиться к оценкам его биологической важности и масштаба. Вот теперь пора рассказать о результатах.

Старикам тут место

Сразу начну с хорошей новости: паразитическим манипуляциям — быть. Метаанализ показал, что зараженные паразитическими червями животные часто ведут себя иначе, чем контрольные, и эти различия едва ли случайны (рис. 3). При этом направление и масштаб манипуляции зависели от стадии развития паразита. Только в отношении зрелых паразитов о манипуляциях можно говорить с уверенностью. Видимо, и впрямь многие паразиты, достигнув инвазионной стадии, направляют своего хозяина в пасть к хищнику. А вот незрелые паразиты «подкачали». Метаанализ не обнаружил, что они вызывают у хозяев заметные поведенческие изменения. С одной стороны, для подтверждения концепции паразитических манипуляций это неплохо. Ведь если бы выяснилось, что зрелые и незрелые паразиты манипулируют хозяином схожим образом, это бы свидетельствовало в пользу того, что поведенческие изменения, скорее, побочный эффект инфекции, а не эволюционное приспособление. Впрочем, такой результат явился бы слишком большим сюрпризом. Сейчас мало кто верит в то, что наблюдаемые изменения хозяина — лишь побочный эффект заражения паразитами.

Рис. 3. Результаты исследования. Черная точка показывает, насколько в среднем поведение зараженных гельминтами животных отличалось от поведения незараженных. С вероятностью 95% это среднее лежит внутри интервала, обозначенного черной полоской. Если этот интервал не пересекает 0, то принято считать, что различия статистически значимы. Положительные значения отражают большую склонность хозяев к риску. (A) Для всех паразитов вместе. Хорошо видно, что хозяева вели себя менее осторожно, только если в их организме присутствовали паразиты, готовые заразить следующего хозяина (mature). Ни незрелые (immature), ни находящиеся в «переходном возрасте» (switching) паразиты таким свойством не обладали. (B) Только зрелые паразиты. Такие паразиты манипулировали своим хозяином в любых обстоятельствах, однако в присутствии следующего хозяина (present) эти манипуляции были выражены немного сильнее, чем когда его рядом не было или же был неподходящий (dead-end — тупиковый) хищник. (C) Только незрелые паразиты. Здесь достоверных свидетельств манипуляций не обнаружено. Есть некоторый намек на то, что они делают своего хозяина более осторожным, особенно в присутствии тупикового хищника, но распространенность таких поведенческих изменений остается под вопросом. Рисунок из обсуждаемой статьи

С другой стороны, немного обидно, что незрелые паразиты в массе своей оказались неспособны активно менять поведение хозяев в сторону большей осторожности. Схема «вначале защищаю, а потом убиваю» выглядит эволюционно убедительно, а кроме того, весьма современно. А так получается, что паразит сперва выжидает, а лишь потом манипулирует. Тоже цинично, но не столь изощренно. Однако полученные результаты не означают, что незрелые паразиты никогда не манипулируют хозяином. Существуют уж очень убедительные данные в пользу того, что некоторые из них способны так поступать (см., например, Молодые паразиты берегут хозяина, зрелые загоняют его хищнику в пасть, «Элементы». 06.06.2011). Скорее, результат намекает на то, что это явление не столь широко распространено и типично, как предполагают теоретические модели.

Метаанализ также говорит о том, что в споре «отцов и детей» при заражении хозяина паразитами разного возраста побеждают зрелые паразиты. Строго говоря, это прямо не следует из предыдущего результата. Незрелым паразитам не обязательно уметь самим менять поведение хозяина, чтобы нейтрализовать манипулятивные усилия своих конкурентов, действуя в соответствии с принципом «так не доставайся ж ты никому». Однако метаанализ не указывает ни на потуги молодых паразитов переупрямить своих старших товарищей, ни на попытки саботировать их манипуляции. Жаль только, что работ, посвященных манипулятивным конфликтам между паразитами разного возраста и вида, пока мало. Возможно, к следующему метаанализу появятся новые данные и говорить об общих закономерностях можно будет с большей уверенностью.

Инициатива наказуема... но не очень

В присутствии подходящего хищника (возможного следующего хозяина паразита) изменения в поведении зараженных животных были выражены сильнее, хотя манипуляции были заметны и в «чистой» экспериментальной среде, и даже в присутствии неподходящего хищника. Это намекает на то, что для паразита манипуляции сопряжены не только с пользой, но также с возможным риском и затратами. А менее активное манипулирование хозяином, когда в этом нет необходимости, может их снизить. С другой стороны, даже когда пользы от манипуляций не было (или же они были, скорее, вредны из-за угрозы быть съеденным не тем хищником), поведение зараженных животных заметно отличалось от поведения незараженных в сторону меньшей осторожности. Это одна из тех ситуаций, когда результаты оставляют возможность для интерпретаций. Если хотите знать мое мнение, то мне кажется, что паразитические манипуляции зрелых паразитов обычно неспецифичны. Делаем хозяина менее осторожным, а там — как повезет. Впрочем, и тут нужно больше данных.

Манипуляциям все паразиты покорны

Важно, что в исследовании не удалось обнаружить сильного филогенетического сигнала. Другими словами, паразитические манипуляции свойственны самым разным группам живых существ, паразитов и хозяев, причем, вероятнее всего, этот замечательный биологический феномен много раз независимо возникал в ходе эволюции. Плохая новость в том, что публикационная предвзятость в отрасли знания, посвященной изучению манипуляций, определенно существует. Подсластить пилюлю может тот факт, что выраженность манипуляций (то есть разница в поведении между зараженными и незараженными животными) в опубликованных статьях не уменьшается со временем.

Если бы в ранних работах описывались яркие и хорошо заметные манипуляции, а в поздних — исследователи еле-еле наскребали бы на статистически значимый эффект, то мог появиться резон предполагать, что после изначального ажиотажа и исчерпания очевидных примеров тема начинает истощаться, а феномен не так уж распространен и важен в природе. Просто так изначально показалось, поскольку первые исследователи сорвали с веток самые сочные яблоки. А так получается, что хотя кое-какие отрицательные результаты авторы прячут под сукно, ощущения, что в случае с положительными им приходится буквально выжимать воду из камня, не возникает. Так, где манипуляции есть, они вполне себе заметны и биологически значимы.

И небольшое разочарование напоследок...

Наверное, единственным (хотя и небольшим) разочарованием от обсуждаемого исследования явилось отсутствие каких-то по-настоящему неожиданных и непредвиденных для специалиста результатов. В глубине души очень хотелось, чтобы хоть один из дополнительных экологических факторов, включенных в исследование, заметно влиял на паразитические манипуляции. Это могло бы создать предпосылки для формирования новых гипотез и помочь наметить новые направления исследований, но ни размеры паразитов, ни трофический уровень хозяев (то есть их предрасположенность к тому, чтобы быть съеденными), ни их таксономическая принадлежность, ни другие факторы значимо выраженность паразитических манипуляций не меняли.

Впрочем, вины метаанализа тут, разумеется, нет. Он показывает то, что мы имеем на настоящий момент, а не то, чего хотим. Кроме того, чем экзотичнее гипотеза, которую проверяла автор исследования, тем меньше работ по теме удавалось найти и включить в анализ. Поэтому, возможно, отсутствие неожиданных результатов — всего лишь следствие недостаточности материала. Поэтому будем ждать новых работ, чтобы было, чем дополнить следующий метаанализ. А исследование Нины Хафер-Хахманн выполнило свою задачу, показав, что концепция паразитических манипуляций жива, здравствует, развивается, не выказывает следов выхолащивания и, как здоровый ребенок, жадно требует всё больше пищи для своего роста и развития.

Автор благодарит Антона Гопко за помощь в переводе отрывка из Ричарда Докинза и Катю Миронову за редактуру статьи.

Источник: Nina Hafer-Hahmann. The Evolution and Ecology of Host Manipulation in Helminth Parasites: A Phylogenetic Meta-Analysis // Ecology Letters. 2026. V. 29(2). P. e70340. doi.org/10.1111/ele.70340.

Другие публикации на «Элементах», посвященные паразитическим манипуляциям:
1) Как паразиты манипулируют своими хозяевами (Первоисточник: журнал «Природа» №6, 2014.)
2) Желание токсоплазмы — твое желание?, 06.06.2017.
3) Ухудшение зрения у зараженных трематодой рыб — манипуляция или побочный эффект?, 02.10.2023.
4) Мушиный гриб-паразит делает из самцов домашних мух некрофилов, 19.07.2022.
5) Саккулина, крабий паразит.
6) Гриб-паразит заставляет зараженных гусениц усиленно питаться, 21.07.2025.
7) Гриб-манипулятор строит внутри муравья-зомби трехмерную сеть, 14.11.2017.
8) Токсоплазма — паразит, манипулирующий человеческой культурой, 05.09.2006.

Михаил Гопко