Haplorchis pumilio — пример экстремальной эусоциализации среди паразитических червей

У трематоды Haplorchis pumilio в колониях присутствуют как неразмножающиеся солдаты (слева), так и размножающиеся «нормальные» особи (в центре). Задача солдат — как и у солдат эусоциальных насекомых — защита колонии от врагов. Они прогрызают покровы своих жертв и всасывают внутренности (справа). Длина масштабных отрезков — 50 мкм. Рисунок из обсуждаемой статьи

При словах «эусоциальные животные» чаще всего на ум приходят пчелы, термиты, муравьи или, на худой конец, голые землекопы, — но никак не крошечные паразитические черви. Однако за последние годы было выявлено немало примеров разделения труда в колониях различных видов трематод, а недавно американские исследователи обнаружили, пожалуй, наиболее экстремальный пример такого разделения у пресноводной трематоды Haplorchis pumilio. Впервые доказано, что солдаты — «профессиональные» защитники колонии, жертвующие собой ради успешного размножения сородичей, — у H. pumilio полностью стерильны и являются результатом особой линии развития, отличной от развития «нормальных» особей. Присутствие такой специализированной касты в колониях червей может обусловливать их исключительную экологическую успешность и доминирование в сообществах пресноводных трематод.

Трематоды (Trematoda) — многочисленный класс паразитических плоских червей со сложным жизненным циклом, обычно включающим двух-трех хозяев. Взрослые черви (мариты), выступают паразитами позвоночных животных, в том числе млекопитающих и человека, тогда как промежуточные хозяева трематод многочисленны и разнообразны: первым промежуточным хозяином чаще всего является моллюск (брюхоногий или двустворчатый), изредка — другой червь, а вот в роли второго промежуточного хозяина может выступить кто угодно — от рыб и лягушек до членистоногих и пиявок. Попав в тело окончательного хозяина, трематоды чаще всего заселяют пищеварительный тракт и связанные с ним железы, но могут попадаться и в других органах, включая легкие, почки и половые протоки. Около 12 видов трематод — паразиты человека, из них наиболее распространены шистосомы, от которых в тропических странах Земли страдают миллионы человек.

От яйца до мариты трематоды проходят несколько стадий развития, при этом личинка следующего поколения не похожа на предыдущую. Например, вылупившийся из яйца мирацидий скорее напоминает свободноживущего ресничного червя и даже может какое-то время плавать в воде в поисках промежуточного хозяина (все это время он не питается и выживает за счет запасов гликогена). В теле хозяина мирацидий превращается в спороцисту, из которой развивается либо дочерняя спороциста, либо редия — уже вполне паразитическая личинка с развитым ротовым аппаратом и вместительным кишечником. В центральной полости тела редии или дочерней спороцисты, так называемой выводковой камере, плавают многочисленные эмбрионы, из которых разовьются церкарии — личинки следующего поколения, уже размножающиеся половым путем. Покинув тело моллюска, церкария отправится на поиски следующего хозяина (либо второго промежуточного, либо окончательного), чтобы в конечном итоге превратиться в мариту и начать весь цикл заново.

Жизненный цикл трематоды Diplostomum: в данном случае промежуточных хозяев у паразита два, брюхоногий моллюск и рыба. Обратите внимание на рисунок e — это метацеркария, покоящаяся стадия паразита, в которую церкария превращается после проникновения в тело второго промежуточного хозяина. Когда рыбу проглотит птица, из метацеркарии разовьется взрослая марита. Рисунок с сайта rscf.ru

На первый взгляд все эти мирацидии, редии и церкарии кажутся существами чрезвычайно простыми, созданными лишь для заражения своих несчастных хозяев... однако за последние годы ученые пришли к выводу, что как минимум у части видов трематод для личинок одной из промежуточных стадий — редий — характерна сложная социальная структура и даже эусоциальность, при которой часть особей отказывается от собственного размножения ради помощи своим размножающимся сородичам (см. У плоских червей обнаружена эусоциальность, «Элементы», 29.09.2010). В таких колониях можно четко выделить крупных размножающихся особей и значительно более мелких солдат, обладающих крупным ротовым аппаратом — этаким «мечом», с помощью которого они нападают на врагов колонии. Например, у трематод Himasthla rhigedana, поражающих морских улиток, солдаты в 21 раз мельче размножающихся особей, но относительно размеров тела ротовой аппарат у них в 12 раз больше!

Чтобы объяснить, зачем плоским червям в принципе могло потребоваться разделение труда между особями, стоит обратиться к «теории защиты крепости» (fortress-defense theory; B. Crespi, 1994. Three conditions for the evolution of eusociality: Are they sufficient?), изначально предложенной для общественных насекомых вроде пчел и муравьев. Согласно ей, сильный отбор на способность защищать колонию от врагов может способствовать появлению касты солдат — «профессиональных» защитников, жертвующих собой ради своих сородичей. Хотя сами солдаты не размножаются, их присутствие в колонии увеличивает шансы на успешное продолжение рода у их прямых родственников: такой отбор называется родственным, и оперирует он не индивидуальной, а совокупной приспособленностью особей, разделяющих общие гены (см. Родственный отбор способствует кооперации между полами, «Элементы», 20.03.2017). По-видимому, именно таким образом появились солдаты у паразитических галловых трипсов (Kladothrips) и наездников-энциртид (Encyrtidae), а также ряда видов трематод.

Солдаты трематод защищают свою колонию не менее яростно, чем солдаты муравьев или термитов: на этих фотографиях солдаты Stictodora hancocki атакуют как размножающихся особей Euhaplorchis californiensis (А; обратите внимание на «шарики» внутри крупных личинок — это развивающиеся эмбрионы), так и солдат (B). Атакующие особи отмечены черными стрелками. Рисунок из статьи A. Garcia-Vedrenne et al., 2017. Trematodes with a reproductive division of labour: heterophyids also have a soldier caste and early infections reveal how colonies become structured

До сих пор эусоциальность в основном обнаруживали у морских трематод (У плоских червей обнаружена эусоциальность, «Элементы», 29.09.2010), тогда как у пресноводных видов, куда более опасных для человека, феномена разделения труда между особями зафиксировано не было (A. Neal et al., 2024. Freshwater trematodes differ from marine trematodes in patterns connected with division of labor). Изучение ряда видов пресноводных трематод результатов не дало — у мелких редий, похожих на солдат, в телах нашли развивающиеся эмбрионы, да и по поведению они не особенно отличались от крупных сородичей. Возможно, у таких видов каста солдат непостоянная, возникающая из размножающихся особей при высокой конкурентной нагрузке и угрозе уничтожения колонии.

И вот исследователи из Института океанографии Скриппса при Калифорнийском университете в Сан-Диего обнаружили экстремальную специализацию у Haplorchis pumilio, небольшой пресноводной трематоды родом из Африки и южной Азии, заражающей улиток и рыб на пути к окончательным хозяевам — птицам и млекопитающим (человека эти трематоды тоже могут заражать).

Первый промежуточный хозяин H. pumilio — улитки песчаные мелании (Melanoides tuberculata), часто встречающиеся в любительских аквариумах. Заразив улитку, мирацидий производит редию, которая создает целую колонию из тысяч собственных клонов, использующих тело моллюска для обеспечения своих нужд. Однако даже успешное заражение промежуточного хозяина у трематод еще не означает успешного размножения в целом, то есть продвижения дальше по жизненному циклу: нередко одни колонии оказываются конкурентно вытеснены другими трематодами (как конспецификами, так и представителями других видов; K. Lie, 1973. Larval trematode antagonism: Principles and possible application as a control method). Такая угроза привела к развитию различных защитных адаптаций, начиная от косвенного химического ингибирования конкурентов и заканчивая появлением специализированной касты солдат.

Три солдата H. pumilio (отмечены стрелками) атакуют конкурирующую трематоду Philophthalmus gralli. Рисунок из обсуждаемой статьи

Согласно выводам исследователей, у H. pumilio солдаты — результат особой линии развития, не связанной с размножающимися особями. Во-первых, солдаты, чья доля в колонии составляла около 12%, заметно отличались от размножающихся особей морфологически. В отличие от ранее изученных видов, у солдат H. pumilio не было обнаружено следов зародышевой массы (germinal mass), из которой в дальнейшем формируются эмбрионы, хотя она присутствовала в телах даже самых незрелых размножающихся особей. Зато у солдат относительно размеров их тела и в сравнении с размножающимися особями был чрезвычайно длинный кишечник и огромная глотка, которая составляла почти четверть от общего размера их тела: хотя сами солдаты были примерно в 22 раза мельче размножающихся особей, их глотки относительно размеров тела были в 124 раза больше! Сравнивая сопоставимых по размерам солдат и «нормальных» трематод, ученые выявили четкие морфологические различия между ними (не было обнаружено особей с промежуточными характеристиками), что как минимум ставит под сомнение возможность перехода представителей одной касты в другую.

Во-вторых, солдаты отличались от размножающихся трематод поведением. Чтобы выявить это, ученые провели эксперимент: в лунки специального планшета, заполненные физиологическим раствором, были высажены трематоды H. pumilio (как размножающиеся, так и солдаты), к которым подсаживали либо соседей по колонии (контроль), либо паразитических трематод других видов. Планшет на два часа помещали в темное место, после чего доставали и подсчитывали количество атакующих червей, присосавшихся к телам других особей. Результаты оказались показательны: в то время как размножающиеся особи любого возраста практически не проявляли агрессии по отношению к другим трематодам, солдаты игнорировали лишь соседей по колонии, но регулярно атаковали представителей других видов с помощью своей огромной глотки, разрывая внешние покровы и высасывая внутренности. Развитие у H. pumilio специализированной касты солдат, вероятно, было вызвано высокой конкурентной нагрузкой (по меньшей мере еще семь видов трематод паразитируют на том же виде улиток) и обусловливает доминирование этого паразита в телах песчаной мелании как минимум в Южной Калифорнии. Колонии H. pumilio успешно вытесняют других трематод и занимают тела более крупных и старых моллюсков, обеспечивающих наибольшее количество ресурсов.

Обнаружение касты солдат у H. pumilio важно не только с точки зрения получения новых знаний. Во-первых, благодаря крошечным размерам и общей неприхотливости в содержании H. pumilio намного проще разводить в лабораторных условиях, так что эти плоские черви могут стать бесценными инструментами для исследования фундаментальных вопросов социобиологии. Во-вторых, понимание биологии этого вида, опасного для человека и домашних животных, может быть важно для здравоохранения и поисков путей сдерживания распространения экзотической нематоды в новых местах обитания. Хотя солдаты, видимо, не представляют опасности для человека — они были обнаружены только в телах улиток и не выявлены в телах окончательных хозяев, — их присутствие увеличивает шансы на успешное размножение их собратьев и дальнейшее продвижение паразитов по их сложному жизненному циклу.

Источник: D. C. G. Metz, R. F. Hechinger. The physical soldier caste of an invasive, human-infecting flatworm is morphologically extreme and obligately sterile // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2024. DOI: 10.1073/pnas.2400953121.

Анна Новиковская