Родственник эвглен ориентируется в магнитном поле с помощью бактерий-симбионтов

Рис. 1. Схема симбиоза анаэробного одноклеточного эукариота (большой серый овал справа) и магниточувствительных сульфатредуцирующих бактерий (белые полосы на поверхности эукариота). Магнитосомы бактерий-симбионтов показаны в виде цепочек черных гранул. Зеленые стрелки показывают преобладающее направление движения протиста и свободноживущих бактерий (одна из них нарисована слева), способных к магнитотаксису. Сиреневые стрелки показывают границы преимущественной зоны обитания показанных организмов в толще донного осадка. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Microbiology

Французские ученые, изучив образцы ила со дна Средиземного моря и Тихого океана, обнаружили там анаэробных одноклеточных существ, родственников эвглен, которые умеют ориентироваться по линиям магнитного поля. Оказалось, что они это делают не сами: для ориентации им нужны бактерии-симбионты, тоже анаэробы, которые содержат магнитосомы — окруженные мембраной кристаллы магнетита. В отличие от других своих магниточувствительных родственников, эти бактерии (их назвали Desulfarcum epimagneticum) не умеют самостоятельно двигаться и путешествуют, прикрепившись к поверхности клетки-хозяина и подпитываясь от нее молекулярным водородом. Впрочем, хозяин, по-видимому, не гнушается время от времени перекусить своими симбионтами.

Известно, что многие обитающие в водоемах анаэробные протеобактерии обладают магнитотаксисом: они способны координировать свои движения в соответствии с направлением линий магнитного поля. Предполагается, что это позволяет им эффективнее достигать слоев ила с оптимальным уровнем кислорода. Метаболизм этих бактерий предполагает низкокислородные условия, а это означает, что верным направлением для бактерии будет движение вниз. Такие легкие существа, как бактерии, при обитании в воде, не могут использовать гравитацию как ориентир для определения верха и низа. Но им помогает магнитное чувство: магнитные линии в удалении от экватора направлены под большим углом к линии горизонта, так что, выбирая направление движения вдоль них, можно перемещаться по вертикальной оси. Если нужно опуститься поглубже, то в северном полушарии надо двигаться в северном направлении, а находясь в южном полушарии — в южном. Если нужно подняться, то все наоборот.

В экспериментальных условиях магниточувствительные бактерии можно заставить плясать под свою дудку (а вернее — под свои магниты), что и сделали ученые из Германии и Нидерландов на этом веселом видео.

В цитоплазме прямо под внутренней мембраной у магниточувствительных бактерий формируются цепочки магнитосом — мембранных пузырьков, заполненных кристаллами магнетита (Fe₃O₄). Цепочка магнитосом действует как магнитная стрелка, ориентируя длинную ось бактериальной клетки вдоль линий магнитного поля. Было установлено, что так происходит даже с убитыми бактериями, — то есть здесь имеет место чисто физический механизм. А живые бактерии могут при необходимости активно отклонять траекторию движения, чтобы обходить физические препятствия в толще донных осадков морских или пресных водоемов, — для этого у них имеются жгутики. У одних видов преобладающее направление движения задано генетически, у других оно выбирается на основе систем хемотаксиса или фототаксиса, то есть реакциями на градиенты химических веществ или освещенности.

Большой международный коллектив ученых, чью недавнюю работу, опубликованную в журнале Nature Microbiology, мы сейчас обсудим, искал ответ на следующий вопрос: а нет ли подобных механизмов ориентации у одноклеточных эукариот (протистов), обитающих в аналогичной экологической нише.

Рис. 2. Один из авторов обсуждаемой статьи Кристофер Лефевр (Christopher T. Lefevre) в процессе сбора проб донных осадков. Фото с сайта researchgate.net

Пробы были взяты с морского дна в четырех участках Средиземного моря у берегов Франции и в двух участках Тихого океана: близ Новой Зеландии и у берегов США (в заливе Сан-Франциско).

Способ отбора проб и выделения потенциальных кандидатов в магниточувствительные протисты из них вполне незамысловатый и ничем не отличался от того, как работают с реагирующими на магнитное поле бактериями: ученые зачерпывали ил в специальную емкость, а затем в лаборатории ставили рядом с ней магнит (в качестве «приманки»), чтобы чувствительные к магнитному полю организмы скопились у одной из стенок (подробно весь процесс показан на этом видео). Полезный улов нашелся во всех отобранных пробах.

На видео хорошо видно, что протисты организованно меняют направление своего движения при изменении полярности магнитного поля (в данном случае на видео попали организмы из Средиземного моря, которые демонстрируют положительный таксис к южному полюсу).

На следующем этапе ученым нужно было установить, кто же им попался. Для этого они выделили ДНК и провели анализ по генам 18S рРНК (см. 18S ribosomal RNA). Оказалось, это представители типа эвгленозои (Euglenozoa), и не каких-нибудь, а подтипа Symbiontida.

Подтип Symbiontida был выделен в 2009 году. Первоначально — на основании общих черт экологии и морфологии (детально были описаны 3 вида), а затем — и на основании сравнительной геномики (метагеномные данные показывают большое число линий в этой кладе). Все представители являются гетеротрофами, обитают в обедненных кислородом данных осадках, у всех имеются гидрогеносомы (об их назначении будет сказано ниже), и, наконец, все они находятся в облигатном симбиозе с бактериями, что, собственно и определило название группы. Симбионты плотно покрывают поверхность клетки хозяина, удерживаясь благодаря развитому слою внеклеточного матрикса у протиста. Представители клады Symbiontida обнаруживаются во всех морях и океанах Земного шара (N. Yubuki, B. S. Leander, 2018. Diversity and Evolutionary History of the Symbiontida (Euglenozoa)), из чего следует, что симбиоз этих эвглен с бактериями сложился очень давно и оказался эволюционно стабильным Это подтверждается и тем, что бактерии-симбионты этих одноклеточных также тесно группируются на филогенетическом дереве: все идентифицированные до последнего времени партнеры размещались в кладе эпсилон-протеобактерий. Эти бактерии являются хемоавтотрофами по типу метаболизма, и также привязаны к низкокислородным условиям обитания.

Что же выяснилось в рамках обсуждаемого исследования? Протисты из всех проб оказались с молекулярной точки зрения наиболее похожи на Calkinsia aureus (идентичность последовательностей 79–84%). Их группировка в кладе Symbiontida показана на рис. 3. Неразрывно с ними присутствовали и бактерии-симбионты (как и следовало ожидать, учитывая особенности этой группы). Молекулярный анализ отнес их к представителям порядка Desulfobacterales из группы дельта-протеобактерий (они очень близки филогенетически с упомянутыми выше эпсилон-протеобактериями). Ученые назвали новооткрытый вид Desulfarcum epimagneticum. Кладограммы хозяев и их симбионтов по всем исследованным регионам оказались строго зеркальными (рис. 3, c), что говорит о давней совместной коэволюции этих организмов.

Рис. 3. А — кладограмма протистов типа Эвгленозои. Синяя ветка соответствует подтипу Symbiontida. Числа в скобках указывают количество проб, взятых авторами в соответствующем регионе. B — кладограмма порядка бактерий Desulfobacteraceae. Три верхних веточки соответствуют бактериям, обнаруженным на протистах Symbiontida. С — зеркальные деревья представителей протистов и их симбионтов из разных регионов. D — кластер генов, ответственных за формирование магнитосом у Desulfarcum epimagneticum. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Microbiology

Чтобы рассмотреть протиста и его симбионтов поближе, авторы использовали современные методы микроскопии высокого разрешения: сканирующую электронную микроскопию (SEM) и трансмиссионную электронную микроскопию (TEM). Полученные фотографии (показаны образцы из Средиземного моря) можно видеть на рис. 4.

Рис. 4. Изображения протиста и симбиотических бактерий, полученные при помощи электронной микроскопии (изображение А получено при помощи SEM, остальные — при помощи TEM). А — протист с двумя толстыми жгутиками; в кадр попало и несколько свободноживущих подвижных бактерий, чьи жгутики несравненно изящнее. В — «шерстяной» покров из палочковидных бактерий, внутри которых можно разглядеть цепочки магнитосом. С — фото в продольном разрезе (обозначения: VF и DF — основания переднего и заднего жгутиков; H — гидрогеносомы; Nu — ядро; Vac — вакуоль; Cyt –цитоплазма; MEB — магниточувствительные эктосимбиотические бактерии; V — «рот»; E — экструсомы). D — поперечный срез, на котором видно, что бактерии контактируют друг с другом боковыми выростами наподобие крылышек (хорошо заметными на увеличенных изображениях справа). E — отдельная бактерия крупным планом с хорошо различимыми магнитосомами. Каждая магнитосома имеет диаметр около 30–50 нм. Длины масштабных отрезков: А, B, C, E — 0,5 мкм, D — 2 мкм (слева) и 0,2 мкм (справа) Изображения из обсуждаемой статьи в Nature Microbiology и из дополнительных материалов к ней

Бактерия получила свое название неспроста — именно она, а не клетка протиста оказалась наделена способностью к магниторецепции, имея в своей структуре все те же цепочки магнитосом. Но, в отличие от всех других ранее известных магниточувствительных бактерий, у нее нет никаких структур, которые позволяли бы ей самостоятельно перемещаться. Отделенные от хозяина Desulfarcum epimagneticum в магнитном поле только вращаются по направлению линий, но никуда не плывут. Стало быть, бактерии воспринимают поле, а хозяин плывет в нужном направлении. Как же протист воспринимает информацию от бактерий? Это вопрос для будущих исследований, но, вероятнее всего, дело в механических воздействиях на поверхность клеточной мембраны. Ведь бактерии вытянуты вдоль тела протиста, и их повороты в измененном магнитном поле клетка-хозяин может как бы ощущать «кожей» (подобно тому, как мы чувствуем, когда начинаются мурашки).

Ну и конечно, наиболее любопытный вопрос в этой истории: что же получает каждый из партнеров от этого симбиоза? Модель отношений между протистом и бактериями изображена на рис. 1. Но, к сожалению, изучить все как следует в экспериментальных условиях пока не удается — слишком уж капризны объекты исследования к специфике своего местообитания. Но порассуждать можно.

Что касается магниторецепции, то в этом отношении выигрывают, по-видимому, оба партнера. Как мы помним, оба имеют одинаковые экологические требования: им требуется среда с пониженным содержанием кислорода. Вместе с тем, важно и достаточное количество питательных веществ. Протист тянется к южному полюсу магнитного поля, в отличие от бактерий с магнитотаксисом — это соответствует движению вверх (речь об образцах из северного полушария). Удержание в пределах нужного горизонта обеспечивается одновременно и хемотаксисом. В результате организм может оставаться в зоне, где оптимально количество как кислорода, так и доступных питательных субстратов. Бактерия при этом как бы путешествует на личном транспорте и ей не нужно тратить энергию на строительство жгутика и плавание. Действительно, ученые показали, что все гены для формирования жгутика и большая часть генов для управления его движениями у Desulfarcum epimagneticum отсутствуют (хотя имеются у других ее родственников с магнитотаксисом), а вот весь комплект генов, ответственных за формирование магнитосом — на месте.

Другой аспект связан, по-видимому, непосредственно с трофическими взаимоотношениями. Выше упоминались гидрогеносомы, которые имеются у наших протистов. Гидрогеносомы — это митохондрии, видоизменившиеся в процессе адаптации к анаэробному типу метаболизма. Продуктами метаболический реакций, осуществляемых гидрогеносомами являются углекислый газ, ацетат и молекулярный водород H₂ (вместо углекислого газа и воды, как при дыхании с участием митохондрий), которые выводятся во внешнюю среду. Образование молекулярного водорода сопровождается синтезом АТФ — энергетической валюты жизни. В свою очередь, бактерии-симбионты используют молекулы H₂ для реакции восстановления сульфат-ионов, которая также сопровождается синтезом АТФ для жизнеобеспечения клеток бактерии. Активный отток молекулярного водорода в бактерию повышает эффективность реакции его синтеза в гидрогеносомах протиста. Все это показано на рис. 1. Таким образом, образуется сопряженная система химических реакций, увеличивающая полезный выход АТФ для обоих партнеров. Но протист может иметь и еще один бонус в виде «сада» выращиваемых прямо на себе бактерий: при случае ими можно и перекусить. На то, что это действительно происходит, намекают присутствующие в некоторых клетках протистов ошметки полуразрушенных магнитосом.

Источник: Caroline L. Monteil, David Vallenet, Nicolas Menguy, Karim Benzerara, Valérie Barbe, Stéphanie Fouteau, Corinne Cruaud, Magali Floriani, Eric Viollier, Géraldine Adryanczyk, Nathalie Leonhardt, Damien Faivre, David Pignol, Purificación López-García, Richard J. Weld & Christopher T. Lefevre. Ectosymbiotic bacteria at the origin of magnetoreception in a marine protist // Nature Microbiology. 2019. DOI: 10.1038/s41564-019-0432-7.

О магниторецепции см. также:
1) Тройничный нерв играет определяющую роль в магнитной навигации птиц, «Элементы», 13.08.2018.
2) Магниторецепция у человека и других животных: новые данные, новые сомнения, «Элементы», 05.04.2019.
3) Н. С. Чернецов, А. Ю. Ротов. Связь магнитного компаса и зрения у птиц: гипотезы и нерешенные вопросы.
4) К. Перфильева. У птичьего компаса обе стрелки синие.

Татьяна Романовская