Синева

Наталья Резник,
кандидат биологических наук
«Химия и жизнь» №6, 2021

Синий цвет красив и функционален. Он помогает отпугнуть хищника, привлечь к себе внимание или, напротив, затаиться. К сожалению, в синий сложно покраситься, но животные и растения нашли способы, как это сделать.

Синие зеркала

Окраска бывает двух типов: пигментная и структурная. Пигменты — вещества, которые избирательно поглощают световые волны определенной длины. В организме животных пигменты синтезируют особые клетки хроматофоры. Их разделяют по цветам: желтые — ксантофоры, красные — эритрофоры, черные или коричневые — меланофоры, синие — цианофоры. У стеклянной креветки Palaemonetes vulgaris одна и та же клетка синтезирует красные, желтые и синие пигменты одновременно, но такие полихроматические хроматофоры встречаются очень редко. Сама креветка, кстати, не поражает яркой окраской.

Синие пигменты синтезируют преимущественно растения. У животных они крайне редки, их синева структурная, то есть определяется структурой отражающей поверхности, элементы которой упорядочены и соизмеримы с длиной световой волны (см. «Химию и жизнь» № 11, 2010). Такая поверхность отражает волны определенной длины, и мы видим цвет.

Поперечный срез чешуйки крыла бабочки Morpho rhetenor

Чешуйки бабочек и перья птиц представляют собой природные многослойные отражатели. У знаменитых своей синевой бабочек рода Morpho очень сложная структура хитиновых чешуек, покрывающих крыло.

План строения птичьего пера напоминает дерево. От центрального стержня отходят «веточки» — бородки первого порядка, от которых, в свою очередь, ответвляются бородки второго порядка. Сердцевины бородок представляют собой чередующиеся слои белка кератина и воздуха с вкраплением меланиновых гранул. Цвет перьев зависит от толщины этих слоев, расстояния между ними, количества и расположения меланина. Поэтому синева грудки колибри и павлиньего хвоста разная.

Гуанин

Моллюски, а также рыбы, амфибии и рептилии используют другие светоотражающие структуры, иридофоры. Эти клетки, в отличие от перьев и чешуек, находятся не на поверхности кожи, а под эпидермисом, в верхнем слое дермы. Иридофоры относятся к хроматофорам, но синтезируют они не пигменты, а азотистое основание гуанин. Кристаллы гуанина образуют в иридофорах пластинки, размеры, форма и расстояние между которыми определяют цвет отраженных световых волн. По мере укрупнения пластинок цвет изменяется с темно-синего на голубой, затем на зеленый, желтый и оранжевый.

Молодой синехвостый сцинк Plestiodon elegans. Фото: Thomas Brown

Именно благодаря иридофорам сияют флуоресцентным синим многие коралловые рыбы. У рыб рода Chrysiptera они расположены в один слой, у рыбы-хирурга Paracanthurus hepatus — в два, отчего падающие на них лучи частично рассеиваются, поэтому окраска рыбки не такая чистая кобальтово-синяя, как у хризоптеры.

Синева рыбы-хирурга структурная. Темные полосы на ее теле показывают расположение меланина

Черный меланин

Синий цвет получается более насыщенным и чистым, когда отражающий слой лежит на темном фоне. Как правило, в роли подложки выступает меланин, который поглощает почти весь видимый свет, кроме коротких волн (синих и фиолетовых). У рыбы-хирурга места залегания меланина выделяются как темно-синие полосы на небесно-голубом поле.

Амфибии и рептилии тоже радуют глаз всеми оттенками голубого и синего. Синяя окраска хорошо заметна на фоне зелени, с ее помощью можно как привлечь внимание, так и отвлечь. У многих видов ящериц в молодости синие хвосты. Хищник видит этот хвост и норовит схватить именно его, а хвост у ящериц — возобновляемый ресурс, при малейшей опасности отламывается, а потом отрастает.

На синтез меланина, в том числе подстилающего иридофоры, влияют разные факторы, в частности уровень тестостерона, поэтому синева может зависеть от пола. Так, самцы безухой ящерицы Cophasaurus texanus очаровывают самок синим животом. У самок живот неяркий, но, если сделать им инъекцию тестостерона, живот поголубеет и у них.

Лягушка-древолаз Dendrobates tinctorius «azureus», названная так за чудесный лазурный цвет (azure), синтезирует алкалоиды, которые могут парализовать и даже убить хищника, о чем амфибии честно предупреждают ярко-синей расцветкой (фотография лягушки открывает статью). Правда, яд у древолазов заемный. Компоненты для его синтеза синяя лягушка извлекает из собственной добычи: муравьев, жуков, пауков и других тропических насекомых. В террариуме, где ее кормят плодовыми мухами и сверчками, токсичные алкалоиды синтезировать не из чего, и лягушка неопасна, хотя и остается синей.

Как ни прекрасны голубые амфибии и рептилии, их все-таки немного. Чаще всего они зеленые. Зеленый пигмент животные не синтезируют, нужный цвет получается смешением синего и желтого. Зеленая кожа представляет собой трехслойный сандвич. Сверху, сразу под эпидермисом, лежат ксантофоры, под ними иридофоры, а еще ниже слой меланофоров. Солнечный свет, падая на кожу, проходит через слой ксантофоров, поглощающих самые короткие волны, синие и фиолетовые. Волны средней длины, желто-зеленые, доходят до иридофоров, которые отражают синеву. Красно-оранжевый свет минует оба эти слоя, и его поглощает меланин. Синие волны, отраженные иридофорами, вновь проходят через желтый фильтр, который отсекает темно-синие волны, а голубые пропускает. Эта голубизна смешивается с желтизной пигмента, и животное выглядит зеленым.

Зеленая кожа амфибий и рептилий содержит три слоя хроматофоров: 1 — длинные волны (красно-оранжевые); 2 — средние волны (желто-зеленые); 3 — короткие волны (сине-фиолетовые); 4 — итоговый зеленый цвет

Лягушки, лишенные желтых пигментов, голубого или синего цвета. Иногда это приводит к курьезам. Давным-давно пойманную в австралийском лесу квакшу отправили в музей для описания и классификации. Амфибия была голубоватая и получила имя Hyla coerulea. Сейчас она называется Litoria coerulea, а по-русски — австралийская голубая квакша. Coerulea по латыни значит ‘голубая’, однако на самом деле эта квакша зеленая, просто спирт в музейном образце растворил желтый пигмент и амфибия поголубела.

У исходно зеленой толстой квакши Agalychnis dacnicolor часто встречаются мутанты, которые не образуют желтых пигментов или синтезируют их слишком мало; такие мутанты голубого цвета.

Итальянские руинные ящерицы Podarcis sicula зеленоватые, но некоторые популяции, живущие на скале Фаральони на Капри и на острове Ликоза, все поголовно и круглый год ярко-синие. И почему так, пока неясно.

У птиц зеленая окраска также может зависеть от взаимодействия синей отражающей поверхности и желтого пигмента, однако у многих видов зеленые и желтые цвета структурные.

Меланин и коллаген

Кожа птиц и млекопитающих тоже бывает синей, хотя иридофоров у них нет. Американский орнитолог Ричард Прам, в настоящее время профессор Йельского университета, и работающий в Канзасском университете аргентинский математик Родольфо Торрес исследовали более трех десятков видов птиц и несколько видов млекопитающих и выяснили, что у высших позвоночных функцию иридофоров выполняют упорядоченные наноструктуры коллагеновых волокон. В случае иридофоров свет отражается от пластинок внутри клетки, коллагеновые волокна — внеклеточные образования. Они рассеивают синий свет, а лежащие под ними гранулы меланина поглощают лишнее и регулируют степень синевы.

У молодых голубоногих олушей лапы серые, а синеют по мере взросления. Выбирая партнера, самки обращают внимание на окраску его лап — чем она темнее, тем лучше

По мнению исследователей, такой механизм окраски в ходе эволюции птиц неоднократно и независимо возникал у разных видов. Именно так окрашены шея казуара, клюв и лапы голубоногих олушей Sula nebouxii, клюв самца американской савки Oxyura jamaicensis.

Обычно у самцов американской савки клюв черный (сверху), а в брачный период становится голубым

У млекопитающих структурная синева возникала как минимум дважды. Коллагеновые структуры с меланином окрашивают круп самца мандрила Mandrillus sphinx и мошонку верветки Cercopithecus aethiops pygerythrus. Однако в синей коже мошонки опоссума Caluromys scrotum меланина очень мало, а на лице мандрила его нет совсем. Очевидно, мандрилу для посинения достаточно упорядоченной коллагеновой наноструктуры (см. «Химию и жизнь» № 5, 2013).

Голубая морда мандрила — его визитная карточка. Фото: Josh More / flickr.com

До сих пор, говоря о рассеянии света, мы имели в виду когерентное рассеяние, то есть отражение волн определенной длины от структурированной поверхности. Но есть и некогерентное рассеяние, при котором поверхность регулярной наноструктуры не имеет — ее частицы отделены друг от друга расстоянием, большим, чем длина волны. В таком случае неокрашенный светорассеивающий объект практически не изменяет проходящий через него свет.

Почти полвека назад американский зоолог Джозеф Багнара исследовал окраску глазчатого электрического ската Torpedo torpedo. Его коричневая спина покрыта круглыми ярко-синими пятнами около сантиметра в диаметре. Электронная микроскопия показала, что эти пятна двухслойные. Эпидермис в зоне пятна представляет собой чистую непигментированную область, ограниченную двумя кольцами: внутренним темным и внешним бледным. Темное кольцо окрашено меланином. В нижнем слое, в дерме, под центральным пятном и под темным кольцом лежат меланофоры. Под светлым кольцом их нет. Иридофоров в зоне пятна тоже нет. Откуда же взялась синяя окраска?

Синие пятна глазчатого электрического ската окрашены меланином

Меланин — черный пигмент, он поглощает почти все световые волны, от зеленого до красного, но некоторую часть коротких синих волн все-таки рассеивает. Багнара предположил, что синий цвет возникает из-за некогерентного рассеяния света, отраженного от меланина. Чтобы проверить свою гипотезу, ученый соорудил модель, в которой роль эпидермиса выполнял небольшой лист прессованной древесины примерно такого же цвета, как кожа ската. В нем просверлили отверстия диаметром около 1 см, имитирующие чистую область над пятнами. Края отверстий обвели черными чернилами. Лист положили в белый лоток, и под каждым отверстием на дне лотка поставили точки несмываемым черным маркером. Они имитировали меланофоры дермы. В коже ската над меланофорами лежат коллагеновые волокна, рассеивающие свет. В модели коллаген заменило обезжиренное молоко, которое рассеивает свет примерно так же, как коллаген. Отверстия, расположенные над черными отметками и залитые молоком, действительно казались синими. Гипотеза Джозефа Багнара подтвердилась.

Некогерентное рассеяние синих волн окрашивает и язык синеязыкого сцинка Tiliqua scincoides. Специалисты Мессинского университета обнаружили в толще языка этой ящерицы скопления меланина, а коллагеновых наноструктур не увидели.

Высунутый язык сцинка — демонстрация угрозы

Да что там сцинк и скат! Синие пятна (невусы) на теле человека тоже образованы скоплениями дермального меланина под массивом коллагена. Чем глубже залегают меланоциты, тем синее невус, хотя восприятие его голубизны может зависеть от цвета окружающей кожи. Меланоциты, расположенные в эпидермисе, образуют коричневые пятна.

Калина вызрела

Антоцианы — общая формула

В отличие от животных, растения отлично синтезируют синие пигменты, самые распространенные из которых — водорастворимые флавоноиды антоцианы. В зависимости от типа и химического окружения они могут быть черными, красными, фиолетовыми и синими. Именно синие антоцианы окрашивают фиалки и незабудки, чернику и сливы. На антоциановую окраску влияют кислотность среды, температура, освещенность и доступность питательных веществ. Тем не менее окончательный цвет связан со степенью пигментации, то есть насыщенная синева плода — показатель его питательности.

Увы, пигменты не могут придать поверхности зеркальный блеск и яркую, незамутненную синеву — все синие плоды имеют лиловый оттенок. Чтобы просиять на фоне зелени, растения прибегают к структурной окраске, которую исследуют ботаники и физики Кембриджского университета Беверли Гловер, Сильвия Виньолини, Ульрих Штайнер и их коллеги.

Начали они с мраморной ягоды Pollia condensata. У этого африканского лесного травянистого многолетника очень яркие и блестящие синие ягоды. Клеточные стенки оболочки плода содержат целлюлозу, которая уложена в спиралевидные микрофибриллы. Эти многослойные спирали и окрашивают ягоды отраженным синим светом, причем поляризованным. Стопки микрофибрилл имеют разную толщину, поэтому плоды окрашены неравномерно.

Окраска синих с металлическим отливом плодов мексиканского дерева Margaritaria nobilis — тоже результат когерентного рассеяния света от целлюлозных структур. Плоды созревают в зеленой оболочке, а поспев, падают на землю. Тогда оболочка раскрывается, и яркие плоды сверкают на зеленом фоне, привлекая птиц.

Но больше всего исследователей удивила лавролистная калина Viburnum tinus, вечнозеленый кустарник Средиземноморья. Калина — род широко распространенный, цвет ее плодов варьирует от красного до черного, и считалось, что он зависит от антоцианов. Но у лавролистной калины синяя окраска возникает из-за послойного расположения полисахаридов и липидных глобул в клеточных стенках, создающих многослойный отражатель. Падающий синий свет он рассеивает, а оставшиеся волны поглощает нижележащий слой антоциана, усиливая яркость отраженного света. Это первое сообщение о том, что липиды могут участвовать в создании структурной окраски. Чем больше липидных слоев в кожице плода, тем ярче синева. Таким образом, яркость окраски может быть показателем питательной ценности ягод.

Плоды калины лавролистной и поверхность ягоды под микроскопом в отраженном свете. Интенсивность цвета зависит от кривизны каждой клетки

Синяя окраска делает плоды более заметными. Это выгодно, поскольку поедание плодов способствует распространению семян. Но бывает и так, что синий цвет возникает не для чего-то, а как побочное явление.

У бегонии Begonia pavonina, которая растет под пологом тропического леса, в густой тени, листья ярко-синие. Но причиной тому не пигменты, а хлоропласты, которые приспособились к острой нехватке света.

Свет нужен для того, чтобы расщепить молекулу воды с образованием протонов, электронов и атома кислорода. Эти реакции проходят в мембранных структурах хлоропластов — тилакоидах. Тилакоиды уложены в стопки (граны). Адаптируясь к нехватке света, хлоропласты синей бегонии упорядочили внутреннюю структуру. Их граны имеют одинаковую толщину и отстоят друг от друга на одинаковое расстояние.

Обычно хлоропласты поглощают преимущественно красные волны, но в густой тени доступны в основном зеленые, красные туда не доходят. Регулярная структура теневых хлоропластов позволяет им эффективнее улавливать зеленый свет и даже увеличить выход энергии на 5–10%. Но благодаря этой же структуре хлоропласт превращается в иридопласт: он отражает синие волны и придает листу ярко-голубую окраску. Изменения эти не наследственные. Если выращивать голубую бегонию на ярком свету, ее хлоропласты будут иметь традиционное строение, а листья — привычный зеленый цвет.

Синяя краска

Биливердин IXα

А синие пигменты у животных все-таки встречаются, хотя и крайне редко. Толстая квакша, например, синей краской красит икринки. Эта мексиканская лягушка откладывает икру в листве над лужами. Чтобы не привлекать внимание хищников, икринки должны быть зелеными. Для этого толстая квакша синтезирует синий пигмент биливердин IXα (производное гемоглобина) и смешивает его с желтым каротиноидом лютеином. Во время образования икринок пигменты поступают из печени в яичники и откладываются в желтке.

Лютеин

Животные не могут сами синтезировать каротиноиды, они получают их с пищей. Много лет назад Джозеф Багнара посадил самок толстой квакши на диету с низким содержанием каротинов. Недополучив лютеина, они откладывали синюю икру. Мутанты, испытывающие дефицит гемоглобина, почти не синтезируют биливердин IXα, и у них икра желтая. А если таким мутантам не давать каротинов, икра будет белой.

Настоящий синий пигмент есть у двух видов коралловых рыб-мандаринок Synchiropus splendidus и S. picturatus. Более двадцати лет назад японские исследователи Рёдзо Фудзи и Макото Года обнаружили в коже этих рыб синие пигментные клетки, которые назвали цианофорами. Позже, уже после смерти профессора Фудзи, Макото Года с коллегами нашел у мандаринок и двухцветные хроматофоры, синтезирующие голубой и красный пигменты. К сожалению, ученые не исследовали эти пигменты, только сами клетки описали, и у других видов рыб цианофоры до сих пор не обнаружили. Но где-то, у кого-то они наверняка должны быть.

У рыбы-мандаринки Synchiropus splendidus настоящие синие пигменты

Пигменты, внутриклеточные и наружные отражатели и обычное рассеяние света — вот средства, позволяющие получить синий цвет. И этого набора вполне достаточно, чтобы раскрасить во все оттенки синего и растения, и самых разных животных. Природа экономна в своем многообразии.