Гибко меняющееся дрожжевое сообщество - залог успеха адаптации дрозофил к повышению солености

Поверхность тела и кишечник дрозофилы населяет разнообразное дрожжевое сообщество. (Изображение с сайта aggietranscript.wordpress.com/ 2014/03/12/drosophila-are-cute/)

Согласно активно развивающейся в настоящее время хологеномной теории эволюции в качестве единицы отбора стоит рассматривать не отдельный макроорганизм, а холобионт, т.е. организм и ассоциированную с ним микробиоту. Жизнь дрозофил на всех стадиях развития тесно связана с дрожжами, их основным источником пищи. Уже известно, что разные виды дрожжей по-разному влияют на выживаемость и рост личинок, а личинки формируют на корме определенное дрожжевое сообщество. В данной работе исследованы изменения дрожжевого сообщества лабораторных линий Drosophila melanogaster и обжитых ими кормов в процессе адаптации к повышению концентрации соли в корме. Авторы показали, что по мере увеличения солености корма дрожжевой микробиом претерпевает существенную перестройку ‒ изменяются его численность и состав, сменяются как доминанты, так и минорные компоненты, а при 7% в кишечнике мух и на корме обнаруживаются новые виды дрожжей. Последние, по-видимому, особенно на начальных этапах, играют важную роль в более успешной адаптации мух к неблагоприятному корму.

Мух дрозофил часто используют в качестве модельных объектов для изучения взаимоотношений макроорганизма и его микробиоты. Дрозофил удобно содержать в лаборатории, про их микробиом уже немало известно, а, главное, их микробиом относительно прост по составу, но по структуре схож с микробиомом млекопитающих, поэтому закономерности, выявленные на мухах, можно распространять и на другие организмы. Ключевые компоненты микробиома дрозофил – дрожжи и бактерии – населяют поверхность тела и кишечник мухи, и передаются вертикально от имаго к личинкам через корм.

Жизнь дрозофил невозможна без дрожжей, которые являются основным источником пищи для личинок. Разные виды дрожжей по-разному влияют на выживаемость и скорость развития личинок, а личинки предпочитают питаться теми дрожжами, которые положительно влияют на их рост. Личинки и имаго дрозофил, в свою очередь, влияют на видовой состав дрожжевых сообществ, развивающихся на кормах (заглавная иллюстрация).

Такой симбиотический мутуализм побуждает рассматривать дрозофил и их микробов как холобионт, который эволюционирует неразрывно. В настоящем исследовании авторы внимательно изучили, как меняется численность и состав дрожжей в кишечнике мух и на корме, пока холобионт, макроорганизм вместе с его микробами, адаптируется к субстратам различной солености.

В ходе данной работы выяснилось, что во всех лабораторных линиях дрозофил концентрация дрожжей в кишечнике мух значительно выше, чем в корме. Это может объясняться преимущественным питанием мух дрожжами, и еще, вероятно, пищеварительная система мух предоставляет более благоприятные условия для некоторых видов дрожжей, чем корм.

По мере возрастания концентрации соли в корме от 0 до 7% дрожжевой микробиом лабораторных линий мух претерпевает существенные изменения.

Общая численность дрожжей нелинейно меняется по мере увеличения концентрации соли – она минимальна, если корм дрозофил не содержит соли, затем постепенно возрастает, достигая максимума при концентрации соли 4%, после чего снижается до значений больших, чем в отсутствии соли, но меньших, чем при ее 2 и 4% содержании.

Видовое разнообразие дрожжевых сообществ заметно варьирует в зависимости от концентрации соли. В корме, не содержащем соли, и в мушках из этих линий обнаружен только один вид дрожжей – Pichia occidentalis. По мере роста концентрации соли в корме возрастает видовое разнообразие дрожжей, и хотя доминирует все тот же P. occidentalis, появляются минорные компоненты – Pichia membranifaciens, Candida californica и Zigowilliopsis bailii. При увеличении концентрации соли до 7% дрожжевое разнообразие как на корме, так и в кишечнике мух становится более высоким. Доля дрожжей P. occidentalis резко снижается, появляется новый вид дрожжей Starmerella bacillaris, который и становится доминантом.

Ранее авторы показали, что дрожжи S. bacillaris помогают дрозофилам адаптироваться к неблагоприятным условиям, повышая эффективность размножения мух на корме с солью. В данном исследовании этот вид дрожжей был обнаружен только в линиях, живущих на корме с самой высокой концентрацией соли, поэтому авторы предполагают, что дрожжи S. bacillaris маркируют начальный этап адаптации мушек к стрессовым условиям, а по мере формирования адаптаций уходят с главных ролей.

Рис. 1. Самка дрозофилы ест дрожжи. (Изображение с ресурса twitter.com/RibeiroCarlitos/status/ 1229517161250611202/photo/1

При 7%-ой солености минорные компоненты дрожжевого микробиома тоже меняются: C. californica и Z. bailii, отмеченные в линиях с невысокими концентрациями соли, исчезли, а вместо них появились ранее не встречавшиеся виды Starmerella etchellsii и Geotrichum candidum. Последний из перечисленных видов, по-видимому, указывает, что мухи переживают не лучшие времена, т. к. ранее этот вид всегда встречался именно у дрозофил, испытывающих серьезный стресс из-за высокой температуры, неблагоприятного корма или недостатка влаги.

Авторы предполагают, что дрожжевой микробиом может не только быть источником азота и биологически активных веществ для мух, но также может служить «тест-системой» для оценки их состояния и маркировкой разных этапов адаптации к новым условиям среды.

Настоящее исследование позволяет наглядно продемонстрировать, что к внешним условиям адаптируется не отдельный изолированный организм, а холобионт. Жизнь мухи неразрывно связана с ассоциированным с ней дрожжевым сообществом, которое гибко реагирует изменением структуры, состава и численности на изменения окружающей среды (рис. 1).

О других результатах долгосрочного эксперимента на кафедре биологической эволюции МГУ имени М.В. Ломоносова читайте на страницах «Элементов большой науки»:
«Симбиотические дрожжи помогают дрозофилам адаптироваться к соленому корму»;
«Мухи, приспособленные к неоднородной среде, получают эволюционное преимущество»;
«В меню плодовой мушки может появиться... соленый огурец!»;
«Неадаптивная фенотипическая пластичность затрудняет видообразование» ;
«Успех адаптации мух Drosophila melanogaster к избытку соли в корме зависит от дрожжей определенного вида»