Красные пигменты – помощники и защитники фотосистем высших растений

Оранжевые, желтые и красные фламинго, овощи, фрукты и прочие продукты с высоким содержанием каротиноидов: тыква, морковь, апельсины, хурма. Однако в зеленых частях растений, листьях, оранжевых каротиноидов тоже много и осенью мы это увидим. (Фото Luke SW, Shutterstock)

В статье собраны сведения об исследованиях некоторых функций каротиноидов высших растений. Приводятся результаты лабораторных экспериментов по изучению физических и химических свойств этих пигментов, связанных с фотосистемами хлоропластов высших растений. Рассмотрено участие каротиноидов в адаптации растений в естественных условиях произрастания.

Набрав в поисковике слово «каротиноиды», увидим наборы фруктов, овощей и прочей вкусной и яркой растительной продукции, желто-красную окраску которых обеспечивают определенные пигменты растений – каротиноиды (заглавная иллюстрация). Каковы функции этих пигментов в данных продуктах, из обсуждаемой статьи мы не узнаем*, поскольку она посвящена роли каротиноидов в зеленых листьях. Известно, что в энергетических станциях растений – хлоропластах – происходит преобразование энергии света в энергию химических связей, последняя используется организмами для построения своего тела и прочей жизнедеятельности. Зеленый цвет листьев обеспечивается основным пигментом фотосинтеза – хлорофиллом, однако в хлоропластах содержатся и другие пигменты – каротиноиды, присутствие которых мы можем наблюдать невооруженным глазом в листьях осенью, когда зеленый хлорофилл разрушается.

Каротиноиды – углеводородные соединения, содержащие углеродный «хвост» с чередующейся двойной связью (производный изопрена, т.н. хромофор) (рис. 1). Именно хромофор, оправдывая свое название, и определяет спектр поглощения, т.е. цвет пигмента – от желтого до красного. Чем больше в «хвосте» сопряженных двойных связей, тем интенсивнее окрашен пигмент. Авторы пишут, что к настоящему моменту известно «600 структурно различающихся каротиноидов, роль которых продолжает активно изучаться (Карнаухов, 1988)», хотя меня (КП) это несколько смутило, ведь в недавней работе Yabuzaki J. 2017 года говорится о 1117 природных каротиноидах. Тем не менее имеется два класса каротиноидов: каротины и их производные, содержащие в формуле кислород, – ксантофиллы (см. рис. 1). Энзиматическое (т.е. обеспечивающееся специальным ферментом) окисление атмосферным кислородом определенных каротинов приводит к образованию трех форм кислородосодержащих групп в соответствующих ксантофиллах: гидроксигрупп (–ОН), либо оксогрупп (=O), либо эпоксигрупп (–O–) между углеродными атомами иононовых колец.

Рис. 1. Пример структурных формул каротина и ксантофилла (зеаксантин). (Изображение с сайта studme.org/328680/geografiya/fotosinteticheskie_pigmenty)

В статье разобраны представления о роли каротиноидов в работе фотосинтетического аппарата хлоропластов: участие каротиноидов в организации структуры фотосистем; участие каротиноидов в поглощении световой энергии; фотозащитная функция; виолаксантиновый цикл превращения ксантофиллов.

Фотосистема высших растений представляет собой белково-пигментный комплекс, встроенный в мембрану тилакоида хлоропласта (рис. 2). Каротины принимают участие в функционировании реакционного центра (РЦ) фотосистемы, а ксантофиллы находятся в структурах светособирающих комплексов (СКК). Белки СКК, кодируемые ядерным геномом, имеют несколько определенных мест связывания с разными ксантофиллами (лютеином, виолаксантином и неоксантином). Наименее прочная связь белков СКК наблюдается с виолаксантином, что, по-видимому, определяется участием последнего в виолаксантиновом цикле (ВЦ) (см. ниже). Ксантофиллы оказывают влияние на физико-химические характеристики мембран тилакоидов: пронизывая мембранный бислой как жесткие стержнеподобные молекулы, они обеспечивают структурную стабильность мембраны, а также влияют на температурные фазовые переходы мембран, молекулярную динамику, проницаемость и градиент полярности. Ксантофиллы, встроенные в мембраны, являются дополнительными пигментами – они, как антенны, собирают и передают световую энергию «своего» диапазона на хлорофиллы РЦ фотосистемы. Интересно, что ксантофиллы могут также и принимать энергию от «энергетически возбужденного» хлорофилла в том случае, когда РЦ закрыт и не может задействовать эту энергию по назначению. Полученную «лишнюю» энергию ксантофиллы рассеивают в виде теплового излучения. Сходный механизм взаимодействия каротиноидов с активными формами кислорода «тушит» их «лишнюю» энергию. Таким образом ксантофиллы выполняют фотопротекторную и антиоксидантную функции.

Рис. 2. Схема расположения светокомплексов в тилакоиде хлоропласта. (Изображение с сайта biocpm.ru/fotosintez-svetovaya-faza)

Заметным механизмом защиты фотосистемы от разрушительного действия избыточной энергии и активных форм кислорода являются циклы взаимопревращения ксантофиллов. Один из таких циклов – виолаксантиновый – разобран в обсуждаемой статье. В общих чертах работа ВЦ представляет собой катализируемые разными ферментами (по сути антагонистами) реакции взаимопревращения виолаксантина и зеаксантина. При избытке энергии повышается кислотность среды люмена, что активизирует фермент (деэпоксидаза), находящийся в мембране со стороны люмена. В ходе реакции деэпоксидации виолаксантин лишается пары молекул кислорода и превращается в зеаксантин. Это превращение сопровождается выделением тепловой энергии, которая рассеивается. Обратная реакция запасания (сбора) энергии происходит при эпоксидации (присоединении молекул кислорода к зеаксантину) и обеспечивается эпоксидазой. Этот фермент локализуется на стромальной стороне мембраны тилакоида и активизируется при повышении pH (т.е. при слабой освещенности).

Интересные результаты получили отечественные ученые при исследовании экологических адаптаций растений. Авторы пишут, что «в работах, выполненных на видах флоры арктических территорий (о. Щпицберген, о. Врангель) и таежной зоны Респ. Коми, показано, что различия в содержании и соотношении хлорофиллов и каротиноидов определяются жизненной формой, широтным ареалом и эколого-ценотическими условиями (Dymova et al., 2014; Марковская, Шмакова, 2017)». Например, наиболее высокое содержание каротиноидов обнаружено у высокогорных растений Памира, у растений пустынь – Кара-Кум и Гоби, что связано с высокой степенью инсоляции. Растения-эфемероиды в условиях низкой температуры и высокой освещенности проявляют большую активность ВЦ, чем растения, вегетирующие в летний сезон. Показано также, что растения светолюбивые, отличаются большой (до 80%) активностью реакций деэпоксидации (т.е. фотосистема активно избавляется от излишней энергии), а тенелюбивые – низкой. Более того, есть данные, что состав каротиноидов растения может меняться в разные сезоны года. В зимний сезон, например, у хвойных повышается доля каротиноидов, устойчивых к низким температурам, что позволяет растению защищать фотосистемы в условиях низкой интенсивности фотосинтеза, но высокой освещенности.

* На данный момент можно выделить более 20 функций каротиноидов в живых организмах. Для общего представления о биологической роли каротиноидов можно ознакомиться с базой данных (http://carotenoiddb.jp carotenoiddb.jp) по биологическим функциям, структуре каротиноидов и соответствующим публикациям.

О роли и свойствах других пигментов растений читайте на страницах «Журнала общей биологии»:
Синопсис «Чувствительные растения тоже краснеют» к статье ЖОБ, т. 77, №6.
Синопсис «Тестирование флуоресцентного метода определения реактивности фотосинтетического аппарата» к статье ЖОБ, т. 80, №3.

Популярное резюме от авторов статьи

Маслова Т.Г., Марковская Е.Ф.

Жизнь на Земле зависит от фотосинтеза – превращения световой энергии в энергию химических связей, синтеза органического вещества и образования кислорода, в которых участвуют хлорофиллы и каротиноиды. Известно более 800 видов каротиноидов, роль которых продолжает активно изучаться. В совокупности все прокариотные и эукариотные организмы синтезируют ежегодно более 110 млн тонн желтых пигментов. Они имеют физиологически важное значение для структуры и функции клеток фотосинтезирующих организмов и являются биотехнологически ценным продуктом для человека. Каротиноиды – разнообразные 40-углеродные циклические изопреноидные пигменты оранжевого, жёлтого или красного цвета, которые в разных концентрациях присутствуют у всех фотосинтезирующих организмов. Проблема их функции в жизни фотосинтезирующих растений постоянно привлекала внимание исследователей. Русский профессор Д.И. Сапожников и американский ученый, лауреат Нобелевской премии М. Кальвин одновременно в 1951 г. опубликовали работы о возможной связи каротиноидов (как окислительно-восстановительной системы) с кислородным звеном фотосинтеза. Оказалось, что только у организмов, выделяющих кислород в процессе фотосинтеза, имеются каротиноиды в составе молекул которых есть эпоксидный кислород.

Если К.А. Тимирязев прославил на весь мир космическую роль растений при изучении хлорофилла, то повышенный интерес к роли каротиноидов в жизнедеятельности растений у многочисленных исследователей возник благодаря работам Д.И. Сапожникова с сотрудниками. В 1957 г. им был открыт «виолаксантиновый цикл» и высказана первая смелая гипотеза об участии этого циклического процесса в выделении кислорода, в фотолизе воды. Это открытие положило начало развитию нового направления в биологии растений – изучению роли эпоксиксантофиллов в фотосинтезе.

Цианобактерии, первые фотосинтетики, начали активно выделять молекулярный кислород при фотолизе воды, который оказался не только побочным продуктом этой реакции, но сильным окислителем и мощным средообразователем. Его накопление привело к гибели большинства анаэробов и формированию кислородной атмосферы. Выделяющийся кислород стал источником активных форм кислорода, которые могли окислять большинство органических молекул. Уже на ранних этапах эволюции для защиты от окисления появилась система антиоксидантов, среди которых ведущая роль отводится каротиноидам и, в большей степени, пигментам виолаксантинового цикла.

В настоящее время считается, что каротиноиды растений выполняют четыре основные функции, связанные с процессом фотосинтеза: фотохимическую, структурную, светособирающую и фотозащитную. В основе многофункциональной деятельности каротиноидов находятся особенности их строения. Каротиноиды входят в группу терпеноидов. По химическому строению их делят на каротины (углеводороды) и ксантофиллы (кислородсодержащие) каротиноиды. Центральным звеном каротиноидов является цепь конъюгированных двойных связей, образующих хромофор. Хромофорная группа с определенным числом сопряженных двойных связей в молекуле каротиноида обусловливает его спектр поглощения и окраску. Эти пигменты поглощают свет в области 280–550 нм, который слабо поглощают хлорофиллы и эта дополнительная энергия солнца вносит заметный вклад в космическую роль растений на планете Земля. Размеры полиевой цепи каротиноидов таковы, что они могут встраиваться в поперечную структуру мембраны и, меняя свою ориентацию, обеспечивать структурную целостность мембраны в разных условиях среды. Способность каротиноидов дезактивировать активные формы кислорода связаны с их фотозащитной функцией. Большую роль почти во всех функциях играют пигменты виолаксантинового цикла (виолаксантин, антераксантин и зеаксантин), а так же лютеин и неоксантин.

Многоплановые исследования по функциям каротиноидов, которыми в течение 30 лет руководил Д.И. Сапожников в группе по исследованию пигментов в Ботаническом Институте РАН, получили широкую известность и большой исследовательский резонанс во всех странах мира. Однако остаются некоторые проблемы, связанные с работой виолаксантинового цикла взаимопревращений каротиноидов, которые однозначно не решены. Настоящая работа посвящена как современным проблемам функций каротиноидов, так и не решенным вопросам работы виолаксантинового цикла у высших сосудистых растений.