Когда изменения в экосистеме от инвазии азотфиксирующих видов становятся необратимыми?

Рис. 1. Аморфа кустарниковая (Amorpha fruticosa): растение целиком и ветка с цветком крупным планом. Фото с сайтов plantsoftheworldonline.org и en.wikipedia.org

Азотфиксирующий кустарник Amorpha fruticosa (семейство Бобовые) — агрессивный инвазивный вид, активно распространяющийся в Европе. За счет фиксации азота аморфа сильно влияет на циклы азота и углерода в почве и изменяет характеристики почв. Из-за этого даже после удаления кустов аморфы с какого-либо участка растительное сообщество на нем претерпевает серьезные изменения: ускоренная рециркуляция питательных веществ в сочетании с повышенной нитрификацией будет способствовать появлению других, более требовательных к азоту видов. Комплексное исследование последствий внедрения аморфы кустарниковой в Италии показало, что интенсивность минерализации и нитрификации увеличивается с повышением содержания органического углерода и азота в почве в естественных сообществах и на участках с высоким уровнем инвазии, но снижается на участках со средним уровнем инвазии. Это говорит о существовании промежуточной стадии в ходе инвазии, на которой тенденции нитрификации и аммонификации обращаются вспять. Вероятно, это тот этап, на котором еще возможно восстановление естественного сообщества, если вовремя принять необходимые меры по устранению инвазивного вида.

Азот, несмотря на свое название (греч. ἀζωτικός означает «безжизненный»: α- ‘не-, без-’, ζωή ‘жизнь’, ζωτικός ‘исполненный жизни, живой’), крайне важен для всех живых существ, поскольку входит в состав белков и нуклеиновых кислот. Хотя азот является одним из самых распространенных химических элементов на Земле (его содержание в атмосфере 78%), большинство живых организмов не способно напрямую усваивать молекулярный азот из воздуха, так как в молекуле азота N₂ между атомами очень прочная связь.

Чтобы живые организмы могли использовать азот, он должен перейти в «связанное» состояние: его атомы должны прореагировать с атомами других веществ (например, с кислородом), связь с которыми будет достаточно слабой и позволит усваивать азот. Основными усвояемыми формами азота для большинства растений являются ионы аммония NH₄⁺ и нитрат-ионы NO₃⁻. Уникальной способностью связывать молекулы азота, делая его доступным для потребления растениями, обладают некоторые азотфиксирующие бактерии. Одним из наиболее известных примеров таких азотофиксаторов являются симбиотические клубеньковые бактерии на корнях бобовых растений. Благодаря симбиотической азотфиксации атмосферного азота бобовые насыщают почву связанным азотом и повышают плодородие почвы. Именно поэтому бобовые растения часто высаживают на полях в качестве зеленого удобрения.

Однако при активном распространении в естественных экосистемах инвазивных (то есть чужеродных для данной экосистемы видов, активное распространение которых угрожает биологическому разнообразию) для них бобовых растений такое воздействие на цикл азота может быть вредным. Увеличение содержания азота приводит к нарушению биогеохимического цикла азота, смещению естественного баланса азота и углерода, повышению продуктивности экосистемы и резкому изменению состава доминирующих видов. Повышение содержания азота благоприятно сказывается на росте нитрофильных видов (таких как, например, крапива). Но при этом происходит вытеснение других видов, в результате зачастую снижается общее биоразнообразие экосистемы. В результате растительные сообщества экосистем с исходно низким содержанием азота становятся похожи по составу на растительные сообщества богатых азотом почв — происходит утрата не только отдельных видов, но и целых сообществ.

Еще одна проблема, связанная с азотом, — эвтрофикация водоемов. Когда экосистема оказывается насыщена азотом и больше не может его усваивать, азот начинает вымываться в реки, что приводит к активному размножению фитопланктона. После отмирания фитопланктона на его разложение расходуется весь кислород, что приводит к гибели аэробных организмов.

Именно из-за эвтрофикации бедных питательными веществами участков и последующих изменений в структуре сообществ и биоразнообразии такие инвазивные виды, как люпин или серебристая акация представляют значительную угрозу для экосистем. Несмотря на то, что чужеродным деревьям и кустарникам требуется больше времени для внедрения, чем травянистым растениям, древесные виды, фиксирующие азот, на самом деле являются одними из главных растений-вселенцев во всем мире. К таким видам относятся, например, английский дрок (Ulex europaeus), белая «акация» и желтая «акация» (которые на самом деле не являются представителями рода акация (Acacia) — см. картинку дня «Белая акация»).

В Европе активно распространяется еще один азотфиксирующий инвазивный вид аморфа кустарниковая (Amorpha fruticosa), завезенная из Северной Америки в начале XVIII века. Всего за несколько лет инвазия этого кустарника приводит к развитию плотных моновидовых популяций, вызывая снижение разнообразия растений и затрудняя восстановление экосистемы.

Авторы статьи, опубликованной недавно в журнале Science of the Total Environment, предположили, что инвазия аморфы кустарниковой сильно влияет не только на цикл азота, но и на цикл углерода, и что величина таких изменений может зависеть от характеристик почвы. Для проверки этих предположений они провели комплексное исследование влияния A. fruticosa на биологические свойства различных почв в поймах четырех рек Северо-Восточной Италии. В каждой из четырех пойм было случайным образом выбрано по три участка, а в пределах каждого участка — по три площадки площадью по 25 м², представлявшие разные уровни инвазии (рис. 2): 1) слабый (незатронутые сухие пастбища), 2) средний (40–70% покрытия A. fruticosa) и 3) сильный (> 70% покрытия A. fruticosa). Всего было отобрано 36 площадок (4 поймы × 3 участка × 3 уровня инвазии).

Рис. 2. Изменение свойств почвы на разных стадиях инвазии аморфы кустарниковой. На участках со средним уровнем инвазии (half invaded) по сравнению с естественными сообществами (uninvaded) возрастает интенсивность аммонификации (ammonification) и нитрификации (nitrification). На участках с высоким уровнем инвазии (completely invaded) процессы нитрификации становятся еще более интенсивными, за счет чего снижается соотношение аммонийного азота к нитратному (NH₄⁺/NO₃⁻), также на этой стадии ускоряются процессы минерализации (mineralisation). Рисунок из обсуждаемой статьи в Science of the Total Environment

Ученые подсчитывали количество растений A. fruticosa на каждом участке и измеряли средний диаметр пяти случайно выбранных стеблей, среднюю ширину колец стебля и средний возраст растений, полученный путем подсчета годичных колец. Также они определяли общее содержание азота и углерода в листьях.

Была исследована и почва: на каждом участке были взяты ее образцы, в которых было измерено содержание азота и углерода, а также определена ее текстура. Ученые измерили скорость нитрификации, аммонификации и минерализации органического вещества почвы. Эти параметры характеризуют циклы азота и углерода в почве. В ходе минерализации (см. Mineralization) происходит распад органических остатков до конечных продуктов — воды, углекислого газа и простых солей. Благодаря этому происходит переход различных элементов минерального питания растений, закрепленных в органических остатках, в минеральные формы, доступные для живых организмов. Аммонификация (гниение) представляет собой процесс разложения микроорганизмами азотсодержащих веществ с выделением газообразного аммиака или ионов аммония. Аммиак в процессе нитрификации окисляется сначала до азотистой, а затем до азотной кислоты.

Как и ожидалось, на участках с высокой степенью инвазии A. fruticosa была выше доля растений с большим количеством годичных колец и большей средней шириной колец (это означает, что, поселившись на новом месте, аморфа вполне успешно растет и довольно быстро заполоняет его). Разница между средним возрастом растений на участках со средней и высокой степенями инвазии была небольшой (1,3 года), но статистически значимой. Распространение A. fruticosa в исследуемом районе было чрезвычайно быстрым — полное покрытие участка кустарниками происходило за 4–5 лет. Помимо высокой конкурентоспособности вида, высокой скорости инвазии, вероятно, способствовало низкое биоразнообразие этих пастбищ, ведь инвазивные виды быстрее распространяются там, где экологическое разнообразие среды обитания невелико. Более того, A. fruticosa подавляет прорастание и рост других видов, выделяя из корней аллелопатические вещества, так что заключительная часть инвазии может проходить еще быстрее. Именно высокой скоростью инвазии авторы объясняют тот факт, что они не обнаружили значительного увеличения уровня азота в почве, которое ожидали увидеть при инвазии этого азотофиксирующего растения. Видимо, азот просто не успел накопиться в почве за такой короткий срок.

Тем не менее при инвазии A. fruticosa наблюдались изменения свойств почвы, среди которых наиболее заметными были повышение скорости нитрификации и аммонификации. На средней стадии инвазии из-за изменений в составе почвенно-минерального азота создавались более благоприятные почвенные условия для роста A. fruticosa (в результате нитрификации пропорция нитратов, которые являются предпочитаемой формой азота для растений, стала выше).

Увеличение содержания азота в почве стимулирует минерализацию органического вещества почв, однако в данном исследовании этот эффект проявлялся либо в незатронутых инвазией участках, либо на участках с высоким уровнем инвазии. На участках со средним уровнем инвазии он зафиксирован не был (рис. 3).

Рис. 3. Зависимость скорости минерализации (определяемой по интенсивности выбросов CO₂, указана по вертикальной оси) от содержания азота в почве (STN, по горизонтальной оси) на незатронутых инвазией участках (uninvaded), участках со средним (half invaded) и высоким (completely invaded) уровнями инвазии. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science of the Total Environment

Также на промежуточной стадии инвазии отсутствует связь между нитрификацией и содержанием в почве азота и органического углерода (рис. 4). При этом положительная корреляция между этими двумя параметрами наблюдается на участках с нулевым и с высоким уровнями инвазии.

Рис. 4. Зависимость скорости нитрификации (по вертикальной оси) от содержания органического углерода в почве (SOC, по горизонтальной оси) на незатронутых инвазией участках (uninvaded), участках со средним (half invaded) и высоким (completely invaded) уровнями инвазии. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science of the Total Environment

Авторы выдвинули предположение, что наблюдаемые тенденции могут быть результатом реакции местных растений на изменения, внесенные чужеродными видами. Повышение нитрификации снижает эффективность круговорота азота в наземных экосистемах, поскольку при этом относительно неподвижные ионы аммония переходят в нитраты — наиболее активно мигрирующие в растворе соединения азота, которые легко вымываются из почвы или переходят в газообразное состояние и возвращаются в атмосферу. По этой причине многие растения, живущие в средах с низким содержанием азота, часто способны выделять из корней и подстилки ингибиторы биологической нитрификации. Высокий уровень аморфы кустарниковой приводит к тому, что аборигенных растений остается так мало, что этот эффект, очевидно, исчезает.

Помимо ингибирования биологической нитрификации на среднем уровне инвазии, видимо, происходят изменения, вызванные самой аморфой, а точнее ее опадом. Дело в том, что листья A. fruticosa за счет высокого содержания азота образуют подстилку более высокого качества, которая повышает активность почвенного микробного сообщества и быстрее разлагается. Благодаря этому происходит усиление минерализации и нитрификации в почвах с низким содержанием органического углерода. Однако в почвах с изначально высоким содержанием углерода этот эффект не так заметен. Именно этим можно объяснить описанное выше отсутствие корреляции между нитрификацией и содержанием углерода на среднем уровне инвазии. Легко разлагаемая подстилка A. fruticosa, несомненно, вносит существенный вклад в общее дыхание почв с изначально низким содержанием углерода, но может иметь гораздо меньшее воздействие (особенно на среднем уровне инвазии) в почвах с высоким содержанием углерода.

Скорость аммонификации значительно увеличилась на среднем уровне инвазии и снизилась после того, как он стал высоким. Это свидетельствует об усилении микробной активности на начальном этапе инвазии, что, вероятно, можно также объяснить изменением состава подстилки.

Таким образом, средний уровень инвазий может представлять собой ключевой этап инвазии растений, на котором тенденции нитрификации и минерализации обращены вспять. Авторы считают, что на этом этапе возможно восстановление естественного сообщества. На более поздних этапах даже после удаления азотфиксирующих инвазивных видов необходимо несколько лет для восстановления исходных почвенных условий и биологических процессов в почве. Большинство естественных видов, адаптированных к бедным (например, песчаным) почвам, не способны повторно освоить деградированные пастбища даже через несколько лет после удаления A. fruticosa, так как они вытесняются укоренившимися на этих почвах нитрофильными видами. Возникновение переходной стадии во время инвазии чужеродных видов может быть благоприятным обстоятельством для эффективных планов восстановления естественных сообществ.

Наблюдаемые тенденции в темпах минерализации, аммонификации и нитрификации были также связаны с физическими характеристиками почвы. Скорость минерализации часто затруднена в почвах с более мелкой структурой из-за физической защиты, оказываемой частицами глины. В исследованных почвах, напротив, минерализация была положительно связана с глинистостью (рис. 5, слева). Возможно, это происходит из-за крупнозернистой текстуры (от песчаной до глинистой) этих чрезмерно дренируемых почв, в которых небольшое увеличение содержания глины может усиливать удержание воды и обеспечивать более длительные периоды микробной активности.

Рис. 5. Зависимость скорости минерализации (SOM mineralisation rate) и скорости аммонификации (Ammonification rate) от процента содержания глины в почве (Clay). Рисунок из обсуждаемой статьи в Science of the Total Environment

С другой стороны, глина отрицательно влияет на процессы аммонификации (справа на рис. 5) и нитрификации. Угнетающее действие глины на аммонификацию авторы приписывают физической стабилизации органического вещества и сорбции органических форм азота. А снижение уровня нитрификации связывают с падением концентрации ионов аммония в почвенном растворе, вызванной притяжением отрицательно заряженными глинистыми поверхностями, в результате чего меньше ионов аммония может свободно диффундировать к нитрификаторам. Таким образом, содержание глины является еще одним почвенным фактором, который может регулировать эффекты инвазии азотофиксирующих кустарников на циклы углерода и азота в почве.

Обсуждаемая работа показывает, что на среднем уровне инвазии восстановить исходные показатели почвы и сохранить естественное сообщество намного проще. При высоком уровне инвазии, когда аморфа занимает более 70% площади какого-либо участка, простое механическое уничтожение ее кустов уже не позволит восстановить первоначальное сообщество из-за значительных изменений почвенных процессов. Для эффективной ремедиации в этом случае будет необходимо разрабатывать комплекс мероприятий, позволяющий предотвратить вторжение нитрофильных видов и восстановить почвенные условия (например, применять ингибиторы биологической нитрификации). Это влечет дополнительные финансовые и трудовые затраты, которые и так очень высоки при борьбе с инвазивными видами. К тому же, нарушить естественное сообщество всегда намного проще, чем восстановить эту сложную систему взаимодействий. Тем более, что в каждом конкретном случае придется разрабатывать индивидуальный план ремедиации, поскольку характер изменений, вносимых инвазивным видом, может зависеть от исходных характеристик почвы, таких как, например, содержание углерода или глинистость.

Источник: E. Pellegrini, F. Boscutti, G. Alberti, V. Casolo, M. Contin, M. De Nobili. Stand age, degree of encroachment and soil characteristics modulate changes of C and N cycles in dry grassland soils invaded by the N2-fixing shrub Amorpha fruticosa // Science of The Total Environment. 2021. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2021.148295.

Елена Устинова