Зубная эмаль четвероногих появилась на чешуе древних рыб

Рис. 1. Пятнистая панцирная щука (Lepisosteus oculatus), обитатель пресных водоемов Северной Америки, имеет ряд примитивных черт. Расшифровка ее генома помогла установить происхождение зубной эмали у наземных позвоночных. Фото с сайта primitivefishes.com

Зубная эмаль — самая твердая ткань у животных. Ее появление и формирование у наземных четвероногих оставались серьезным нерешенным вопросом сравнительной анатомии. Новые данные по геному примитивных панцирных щук и обобщенная информация о распределении эмали на чешуе, костях и зубах современных и ископаемых рыб позволили выяснить начальные этапы ее возникновения. Удалось доказать, что происхождение эмали связано с кожными чешуями древнейших лучепёрых рыб.

Не так давно был опубликован геном пятнистой панцирной щуки (Lepisosteus oculatus, рис. 1), одного из базальных представителей костистых рыб (на самом деле эта рыба — никакая не щука, а просто внешне немного ее напоминает). Кроме самой панцирной щуки отряд Панцирников (Lepisosteiformes) включает еще шесть видов современных рыб и с десяток вымерших; они составляют сестринскую группу по отношению к остальным костистым рыбам. Все они характеризуются набором относительно примитивных признаков: ганоидная чешуя, спиральный клапан в кишечнике, плавательный пузырь, используемый в качестве легкого, гетероцеркальный хвост.

Поэтому, имея последовательность ДНК панцирной щуки, ученые получили возможность решить ряд интересных вопросов, связанных с эволюцией рыб. Например, вопросы о становлении плавников рыб и конечностей четвероногих, о совершенствовании воздушного дыхания у примитивных четвероногих, или о специализированных инновациях у костистых рыб, не говоря уже о последствиях дупликации генома у предков костистых рыб (см.: J. S. Taylor et al., 2001. Comparative genomics provides evidence for an ancient genome duplication event in fish).

А ученые из Уппсальского университета (Швеция) и пекинского Института палеонтологии позвоночных и палеоантропологии Китайской академии наук, воспользовавшись этими данными, занялись вопросом о происхождении зубной эмали позвоночных животных. Главным козырем этого исследования стало соединение информации по генетике с данными по ископаемым древним рыбам. При помощи такого союза давний вопрос сравнительной анатомии о гомологии зубов, чешуи и покровных структур у рыб и позвоночных, по всей видимости, теперь удалось решить.

Из сравнительной анатомии ученые располагали следующей информацией:

• У наземных четвероногих (тетраподов) на челюстях имеются зубы, в которых дентиновая основа покрыта сверхпрочной эмалью.
• Такая же эмаль, покрывающая дентиновый слой, имеется и у кистепёрых рыб. У них эмаль присутствует также в покровных структурах (покровных зубцах чешуи и в покровных костях головы).
• У примитивных многопёров и панцирников вместо эмали в чешуе имеется ганоин (см.: Ganoine) — подобное эмали соединение, но всё же от нее отличное. Челюстные зубы у них сверху покрыты акродиновым эмалеподобным слоем.
• У одной из самых древних лучепёрых рыб, девонской Cheirolepis, ни эмали, ни ганоина на челюстных зубах и кожных структурах не найдено.
• У костистых и хрящевых рыб тоже нет настоящей эмали ни в чешуе и покровных костях, ни на зубах. Хотя у хрящевых рыб в их плакоидной чешуе с шипами и на зубах (а акульи зубы — это производное чешуи) имеется дентин. А у костистых рыб на челюстях тоже присутствует эмалеподобное образование на основе акродина.

Все это схематично показано на рис. 2.

Рис. 2. Сводка данных о присутствии эмали на зубах, покровных костях головы и чешуе у рыб, как ныне живущих (показаны черным), так и вымерших (серые). Teleosts — костистые рыбы, Tetrapods — четвероногие животные, Chondrichthyans — хрящевые рыбы.Схема из обсуждаемой статьи в Nature

Кроме того, известно, что челюстные зубы и покровные шипы в коже у рыб закладываются и развиваются по-разному. Комплекс генов, ответственный за закладку и развитие зубной эмали у позвоночных, хорошо известен, он найден у всех четвероногих и кистепёрых, но у костистых и хрящевых рыб этих генов нет (найден только один ген из этого комплекса).

В какой момент начали формироваться зубы наземных четвероногих с эмалью? На этот счет есть минимум две гипотезы (рис. 3). По одной из них, точкой отсчета служила плакоидная чешуя, затем появился ганоин, а затем акродин и эмаль. А согласно другой точке зрения, ганоин не является гомологом эмали, и его образование шло параллельно с эмалью. В этом последнем случае зубы и ганоидная чешуя панцирных щук не гомологичны зубам и чешуе кистепёрых рыб.

Рис. 3. Гипотезы происхождения зубов. А1 — они произошли от кожных зубов, двигаясь постепенно с поверхности в ротоглоточную полость. А2 — то же самое, но с учетом необходимого сращения внутренних мезо-энтодермальных тканей с внешними эктодермальными образованиями. В — челюстные зубы имеют энтодермальное происхождение, они смещались изнутри к наружной стороне челюстей и к кожным эктодермальным шипам не имеют никакого отношения. Рисунок из статьи G. J. Fraser et al., 2010. The Odontode Explosion: The origin of tooth-like structures in vertebrates

Что же может добавить к разрешению этого «гипотетического» спора геном панцирной щуки? Как выяснилось, у панцирной щуки имеется практически весь набор генов, отвечающий за производство эмали зубов тетраподов. Из всего комплекса отсутствует только один ген, AMEL, отвечающий за производство внеклеточного матрикса амелобластов (клеток, отвечающих за производство эмали на стадии формирования зубов, см.: Ameloblast), на котором отлагается поверхностный слой эмали. Эти гены экспрессируются в коже панцирной щуки, а не в зубах. С этих позиций аналогия эмали с ганоином в чешуе панцирников кажется оправданной. Если гены, формирующие челюстные зубы тетраподов, имеются и у примитивных костистых рыб (панцирных щук), и у кистепёрых (латимерий), то становление зубной эмали, а вместе с ней — и зубов тетраподов, произошло где-то среди общих предков кистепёрых и лучепёрых. Кожные зубы на этом эволюционном пути оказались гомологичны челюстным зубам.

Ископаемые остатки примитивных рыб дали хорошее подтверждение этой гипотезе и помогли реконструировать ключевые моменты становления зубов. Для этого потребовалось переизучить силурийских лучепёрых рыб Lophosteus и Andreolepis из Швеции (см.: H. Botella et al., 2007. Jaws and teeth of the earliest bony fishes) и девонского Psarolepis из Китая. У некоторых экземпляров этих ископаемых видов хорошо сохранились покровные кости, чешуя и зубы. У Lophosteus эмали на зубах и чешуях нет. У Andreolepis эмаль найдена в чешуях, но не в покровных костях головы и зубах. У Psarolepis эмаль найдена и в чешуях, и в покровных костях, но не на зубах. Интересно, что у Psarolepis на нижней челюсти имеются зубы без эмали, но их сопровождает также ряд мелких выростов покровной кости, и вот этот ряд мелких зубцов как раз покрыт эмалью (рис. 4).

Рис. 4. Фрагмент нижней челюсти Psarolepis с зубцами на покровной кости, покрытыми эмалью. Длина масштабного отрезка 5 мм. Фото из обсуждаемой статьи в Nature

Все эти данные свидетельствуют о том, что комплекс генов, обеспечивший твердость защитным дентиновым структурам, начал формироваться уже у примитивных лучепёрых рыб (рис. 5). Сначала эти гены работали в коже, образуя покров эмали только на чешуях, затем в покровных костях на голове. Поэтому, как пишут исследователи, нет ничего удивительного, что у ископаемого Andreolepis эмаль найдена только на чешуях (из-за этого прежде считалось, что кости головы и чешуя — а они нашлись в разъединенном состоянии — принадлежат разным рыбам). На следующем этапе комплекс эмалеобразующих генов стал экспрессироваться и в ротовой полости на челюстных зубах. Акродин появился в линии костистых рыб. Эта схема логично увязывает ископаемые данные с генетическими.

Рис. 5. Схема становления зубной эмали у четвероногих. Светло-серый цвет — кожные структуры без эмали, темно-серый — покровные кости без эмали, голубой — кожные структуры с эмалью, синий — покровные кости с эмалью, красный — челюстные зубы с эмалью, черный цвет — челюстные зубы без эмали, зеленый цвет — акродин, белая звездочка — витродентин, не гомологичный эмали. Схема из обсуждаемой статьи в Nature

Остается еще масса вопросов относительно молекулярных механизмов формирования эмали, акродина и ганоина. Пока ясно, что в своей основе они близки между собой и требуют включения некоторых дополнительных регуляторов. Но, так или иначе, как подчеркивают авторы работы, путешествие зубной эмали началось с покровных чешуй тела, а вовсе не в ротовой полости. На этом эволюционном пути эмаль преодолела два топологических барьера: сначала перешла с тела на голову, затем с поверхности головы внутрь ротовой полости.

Источник: Qingming Qu, Tatjana Haitina, Min Zhu & Per Erik Ahlberg. New genomic and fossil data illuminate the origin of enamel // Nature. Published online 23 September 2015. DOI: 10.1038/nature15259.

Елена Наймарк