Неадаптивная пластичность ускоряет адаптивную эволюцию

Рис. 1. Тринидадские гуппи — удобный объект для изучения быстрых эволюционных изменений. Фото из синопсиса к обсуждаемой статье в Nature

Признаки организмов определяются не только генами, но и условиями, в которых происходит развитие. Ненаследственную изменчивость, порождаемую изменениями среды, называют «фенотипической пластичностью». Она может быть как адаптивной (повышающей приспособленность к новым условиям), так и неадаптивной. Предполагается, что фенотипическая пластичность сильно влияет на ход эволюции, однако экспериментальных данных об этом мало. Эксперимент на тринидадских гуппи, проведенный американскими биологами, показал, что у этих рыбок неадаптивная фенотипическая пластичность является мощным фактором, ускоряющим адаптацию к новой среде. Признаки, в новых условиях меняющиеся в «неправильную» сторону, подвергаются более сильному отбору и поэтому быстрее эволюционируют в противоположном («правильном») направлении, попутно снижая размах ненаследственной вариабельности.

Когда живые организмы попадают в новые, непривычные для них условия, многие их признаки могут измениться, причем быстро и без всякой эволюции. Например, недостаток пищи может вызвать замедление роста, а избыток — привести к ожирению. Фенотипической пластичности в той или иной мере подвержены практически все признаки. Можно даже сказать, что чисто врожденных признаков не бывает: фенотип в целом и все его компоненты развиваются в результате сложного взаимодействия генетических и средовых факторов. Это утверждение может показаться спорным, но подумайте, много ли существует признаков, для которых в принципе невозможно подобрать такие условия, в которых признак не разовьется или разовьется как-то иначе?

Фенотипическую пластичность называют адаптивной или неадаптивной в зависимости от того, полезным или вредным является данное изменение в новых условиях (конечно, бывают и нейтральные пластические изменения, но они пока не привлекают внимания теоретиков). Например, если в условиях дефицита пищи мелкие особи размножаются эффективнее, чем крупные, то замедление роста в ответ на голодание будет примером адаптивной пластичности (или адаптивной модификации). Если же особи, сумевшие вырасти большими, невзирая на скудное питание, все-таки размножаются лучше мелких, то же самое ненаследственное изменение придется классифицировать как неадаптивную пластичность.

В простейших эволюционных моделях фенотипическая пластичность нередко игнорируется, а всё внимание концентрируется на наследственной изменчивости. «По умолчанию» такие модели предполагают, что существенные различия между особями определяются генотипом, а всеми прочими можно пренебречь. При этом биологи хорошо понимают, что фенотипическая пластичность не только эволюционирует, но и сама влияет на ход эволюции, причем влияние это может быть весьма сильным, сложным и разнообразным (см.: Ненаследственная изменчивость тоже влияет на эволюцию — популярный синопсис статьи Н. Н. Иорданского Фенотипическая пластичность организмов и эволюция).

Адаптивная пластичность может замедлять адаптивную эволюцию. Ведь если признак в новых условиях и так меняется в «правильную» сторону, приближая фенотип к оптимуму, то направленный (движущий) отбор будет слабее действовать на данный признак, и его эволюция замедлится. С другой стороны, адаптивная пластичность может способствовать эволюционным изменениям — например, за счет таких механизмов как генетическая ассимиляция и эффект Болдуина, о котором рассказано в новости Гены управляют поведением, а поведение — генами, «Элементы», 12.11.2008.

Эволюционная роль неадаптивной пластичности тоже неоднозначна. По-видимому, она, подобно адаптивной пластичности, может как ускорять, так и замедлять эволюцию в зависимости от обстоятельств. Начнем с замедления. На ранних этапах адаптации к неблагоприятным условиям неадаптивная пластичность будет снижать приспособленность организмов, которым и без того в этих условиях несладко, маскируя формирующиеся наследственные адаптации и сводя на нет «усилия» естественного отбора. В результате может сложиться ситуация, когда мигранты из более благоприятных местообитаний, не имеющие этих адаптаций, но зато сытые и довольные жизнью, будут постоянно вытеснять из данной неблагоприятной ниши местных аборигенов — только для того, чтобы вскоре самим ослабеть и быть вытесненными новой волной мигрантов. В такой обстановке очень трудно по-настоящему приспособиться к новой нише. Подобный эффект пока существует только в теории, однако замечу к слову, что нам (сотрудникам Кафедры биологической эволюции биологического факультета МГУ) удалось его воспроизвести в эволюционном эксперименте на дрозофилах (статья готовится к печати).

Способность неадаптивной фенотипической пластичности ускорять (а не замедлять) адаптивную эволюцию тоже пока разработана в основном теоретически. Идея проста: неадаптивная пластичность смещает признак в сторону, противоположную оптимуму, а значит, признак будет подвергаться более сильному действию движущего отбора. В результате может произойти так называемая «генетическая компенсация» (когда полезные наследственные изменения компенсируют вредные ненаследственные). Типичный пример — эволюция темпов развития у холоднокровных животных (таких как лягушки) в ходе освоения ими разных климатических зон. Как правило, понижение температуры ведет к замедлению развития холоднокровных. Однако в условиях короткого северного лета медленное развитие, скорее всего, будет вредным признаком. Наоборот, здесь надо расти как можно быстрее. Таким образом, в данном случае фенотипическая пластичность является неадаптивной.

Как следствие, популяция, попавшая в район с холодным климатом, будет подвергаться очень сильному отбору на ускорение развития — более сильному, чем в случае отсутствия фенотипической пластичности. Такой отбор, направленный в сторону, противоположную фенотипическому эффекту среды, иногда называют «отбором против градиента среды» (countergradient selection). В итоге спустя какое-то количество поколений может получиться такая картина: две популяции, адаптированные к жизни в холодном и теплом климате, демонстрируют сходный темп развития в своих естественных местообитаниях. Но если поместить представителей этих популяций в одинаковые температурные условия, то адаптированные к холоду особи будут развиваться быстрее, чем адаптированные к теплу. Это объясняется тем, что генетические изменения, закрепившиеся под действием отбора в холодных условиях и ускоряющие развитие, и вредоносный эффект неадаптивной фенотипической пластичности полностью компенсируют и сводят на нет друг друга. В результате две генетически различающиеся популяции на первый взгляд выглядят так, как будто между ними нет различий (это называют «криптической эволюцией»).

Впрочем, все эти идеи основываются по большей части на косвенных данных. Экспериментальное изучение влияния фенотипической пластичности на ход эволюции — сложная задача, и биологи пока еще только начинают искать подходы к ее решению.

Важный шаг в этом направлении сделали американские биологи, изучающие в природных и лабораторных условиях эволюцию тринидадских гуппи (Poecilia reticulata). Эти рыбки стали классическим объектом эволюционных исследований (см.: The Guppy Project) благодаря знаменитым работам Джона Эндлера (John Endler), которые теперь продолжают Дэвид Резник (David Reznick) из Калифорнийского университета в Риверсайде и его коллеги — авторы обсуждаемой статьи. Об исследованиях Эндлера и Резника рассказано во многих популярных книгах, в том числе в книге Ричарда Докинза «Самое грандиозное шоу на Земле».

Эндлер, Резник и их коллеги ранее показали, что важнейшим фактором, направляющим эволюцию гуппи, является наличие или отсутствие хищников (хищных цихлид Crenicichla frenata из рода Crenicichla) в ручьях, где они обитают. При наличии хищников отбор способствует ускоренному росту, быстрому созреванию и блеклой маскировочной окраске. Шансов на долгую жизнь мало, поэтому выгодно как можно быстрее достичь зрелости, чтобы успеть оставить потомство. Если же хищников нет, главным фактором отбора становится внутривидовая конкуренция (в том числе соревнование самцов за внимание самок), и тогда преимущество получают медленно растущие особи, а самцы начинают щеголять яркими нарядами.

Впрочем, перечисленные наглядные фенотипические изменения — лишь верхушка айсберга. Под ними скрывается сложный комплекс физиологических изменений, развивающихся в череде поколений под действием отбора и основанных на изменении экспрессии (активности) множества генов.

Свое новое исследование авторы посвятили изучению роли фенотипической пластичности в приспособительной эволюции гуппи при переходе из водоемов с хищниками в водоемы, где хищники отсутствуют. В работе использовались четыре популяции гуппи:
    №1: природная популяция из реки, где много хищников;
    №2: природная популяция из ручья без хищников, которая, судя по результатам генетического анализа, некогда произошла от популяции №1;
    №3 и 4: две искусственные популяции, произошедшие от рыбок из популяции №1, которых авторы сами пересадили в два свободных ручья без хищников.

Популяциям 3 и 4 позволили приспосабливаться к новым условиям в течение года, что соответствует трем-четырем поколениям гуппи. Затем авторы измерили уровень экспрессии генов у представителей всех популяций (это делается путем массового выделения, секвенирования и подсчета транскриптов — молекул РНК, считанных с того или иного гена, см. RNA-Seq). РНК выделяли из мозга взрослых самцов. Рыбок перед анализом в течение двух поколений выращивали в стандартных лабораторных условиях, чтобы убрать все ненаследственные (определяющиеся средой) различия. Тем самым авторы временно избавились от эффектов фенотипической пластичности, чтобы оценить наследственные (эволюционные) изменения, произошедшие в популяциях 2, 3 и 4 в ходе адаптации к жизни без хищников.

В результате удалось выявить 135 генов, экспрессия которых значимо изменилась в популяциях 2, 3 и 4 по сравнению с контрольной популяцией 1, причем у всех трех — в одну и ту же сторону (либо увеличилась, либо уменьшилась). Про эти гены можно уверенно сказать, что их экспрессия изменилась под действием отбора, и что эти изменения, следовательно, повысили приспособленность рыбок к жизни без хищников. Эволюционные изменения уровня экспрессии генов происходят за счет закрепления отбором изменений в каких-нибудь регуляторных участках ДНК или в генах белков, регулирующих транскрипцию. Конкретные генетические механизмы изменений в данном случае не важны. Достаточно помнить, что уровень экспрессии гена — такой же фенотипический признак, как и любой другой, и зависит он отчасти от генов, отчасти от среды. Изменения экспрессии 135 генов, о которых идет речь, возникли в ходе эволюции и являются наследственными (генетически обусловленными), а не средовыми.

Между прочим, сам факт, что в популяциях 3 и 4 всего за один год согласованно изменилась экспрессия целых 135 генов, причем в ту же сторону, что и в популяции 2 (которая гораздо дольше приспосабливалась к жизни без хищников), говорит об очень быстрой адаптивной эволюции, причем параллельной (а значит, предсказуемой). Для сравнения, значимые разнонаправленные изменения экспрессии в популяциях 3 и 4 были выявлены только у одного гена.

Теперь, зная, в какую сторону направлены эволюционные изменения при выходе гуппи из-под пресса хищников, авторы должны были оценить фенотипическую пластичность. Нужно было понять, как меняется экспрессия этих 135 генов в течение жизни рыбки (при неизменном геноме) в зависимости от того, есть поблизости хищники или нет.

Чтобы это выяснить, рыбок из предковой популяции (№1) держали в аквариумах с проточной водой, в которой либо присутствовал запах хищной цихлиды Crenicichla frenata, либо нет. Для этого в резервуар, из которого вода поступала в аквариум с гуппи, либо помещали эту хищную рыбу, либо оставляли его пустым. Хищника кормили такими же гуппи, скармливая ему по две рыбки в день, так что подопытные особи могли обонять не только запах хищника, но и химические «сигналы тревоги» от его жертв. В результате подопытные рыбы из популяции №1 либо оказывались в привычной для себя обстановке, чувствуя близость хищника, либо в новой, где запах хищника отсутствовал. Авторы сравнили экспрессию 135 генов в этих двух ситуациях, получив таким образом представление о ее фенотипической пластичности, то есть о ненаследственных изменениях экспрессии, появляющихся, когда рыба вдруг оказывается в водоеме без хищников.

Тут-то и выяснилось самое интересное. У подавляющего большинства анализируемых генов (120 из 135, или 89%) прижизненное ненаследственное изменение экспрессии оказалось направлено в сторону, противоположную эволюционно выгодной. То есть, например, если в ходе адаптации к жизни без хищников экспрессия данного гена под действием отбора увеличивается, то при помещении привыкшей к хищникам рыбки в среду без хищников она, напротив, уменьшается, и наоборот. Что касается тех 15 генов, у которых экспрессия изменилась в ту же сторону, что и в ходе эволюции, то они не выбиваются из общей закономерности, поскольку их фенотипическая пластичность оказалась очень слабой, почти нулевой. В итоге выявилась строгая отрицательная корреляция между изменением экспрессии генов под действием отбора и при непосредственном воздействии того же фактора среды, которым определяется направленность отбора (рис. 2). Проще говоря, почти вся выявленная фенотипическая пластичность оказалась неадаптивной!

Рис. 2. Эволюционные изменения уровня экспрессии 135 генов в ходе адаптации к жизни без хищников (вертикальная ось) отрицательно коррелируют с исходной фенотипической пластичностью в предковой популяции (горизонтальная ось). Каждый кружок соответствует одному гену. Черными кружками обозначены 15 генов, у которых эволюционные и пластические изменения экспрессии оказались однонаправленными (а не разнонаправленными, как у всех остальных). Можно заметить, что для этих 15 генов характерна минимальная (близкая к нулю) пластичность экспрессии. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Всё, что выгодно увеличить при исчезновении хищников и что действительно увеличивается за несколько поколений жизни в безопасном ручье под действием отбора, при жизни рыбки, столкнувшейся с новой для себя ситуацией отсутствия хищников, почему-то уменьшается, и наоборот.

В полученных результатах нет никакой мистики. Они, разумеется, не означают, что фенотипической пластичности внутренне присуща какая-то особая вредоносность. Они означают совсем другое: по-видимому, неадаптивная пластичность является мощным фактором, ускоряющим эволюционные изменения признаков.

Направленность пластических изменений в основном случайна. Ведь рыбки в природе очень редко сталкиваются с внезапным исчезновением всех хищников в водоеме и очень редко переселяются в новый водоем, где количество хищников резко отличается от привычного. Поэтому у отбора не было возможности обеспечить гуппи надежным механизмом адаптивных модификационных изменений. Новый стимул — отсутствие запаха хищника — автоматически приводит к пластическим изменениям, направленность которых не находилась до сих пор под действием отбора и потому случайна (точнее, она определяется какими-то факторами, но не зависит от собственного влияния на приспособленность). Однако от этой направленности во многом зависит дальнейший ход эволюции. Если пластическое изменение оказалось неадаптивным, отбор будет сильнее действовать на признак, смещая его в сторону оптимума. Соответственно, признак будет быстрее эволюционировать. Если же ненаследственное изменение случайно приблизило признак к оптимуму, то действие отбора на признак будет слабее, и его эволюция будет идти медленнее. Именно поэтому для большинства признаков, продемонстрировавших быстрый эволюционный ответ на изменение обстановки, оказалась характерна неадаптивная пластичность. Неадаптивный характер пластичности здесь — причина, а быстрая эволюция — следствие.

Если эти построения верны, следует ожидать, что в ходе адаптации к отсутствию хищников фенотипическая пластичность рассмотренных признаков (уровня экспрессии 135 генов) должна была уменьшиться. Ведь степень пластичности признака сама является наследственным признаком, способным эволюционировать под действием отбора. В зависимости от обстоятельств отбор может способствовать как увеличению пластичности (расширению нормы реакции), так и ее уменьшению (стабилизации признака). У рассматриваемых 135 генов пластичность экспрессии неадаптивна, то есть снижает приспособленность в среде без хищников. Значит, отбор должен работать против нее — он должен стремиться сузить норму реакции. Это предсказание было проверено авторами и подтвердилось: пластичность уровня экспрессии изученных генов в популяциях 3 и 4 уменьшилась в среднем на 11%. Этот результат показывает, что авторские интерпретации скорее всего верны, и неадаптивная пластичность действительно является мощным фактором, направляющим и ускоряющим эволюцию признаков. Адаптивная пластичность, напротив, должна ослаблять действие движущего отбора на признак и замедлять его адаптивную эволюцию.

Помимо общетеоретического значения, данная работа может иметь и практическое, связанное с построением предсказательных эволюционных моделей. Исследование показало, что направленность эволюционных изменений (обусловленных, к примеру, глобальным потеплением) можно предсказывать, зная характер фенотипической пластичности. Впрочем, выводы пока основаны только на одном объекте — тринидадских гуппи, так что для глобальных обобщений время еще не пришло.

Александр Марков