Изменение окраски помогает цветам разделиться на два вида даже без смены насекомого-опылителя

Одомашненные представители вида Phlox drummondii. Изображение с сайта www.thompson-morgan.com

Два вида флоксов, Phlox drummondii и P. cuspidata, имеют одинаковые бледно-голубые цветки в непересекающихся (аллопатрических) частях своих ареалов, но в симпатрической части, где оба вида встречаются вместе, у первого из них преобладают ярко-красные цветки. Эксперименты, проведенные американскими биологами, показали, что измененная окраска является адаптацией для предотвращения межвидовых скрещиваний. Хотя оба вида опыляются одними и теми же видами бабочек, каждая отдельная бабочка, как правило, предпочитает либо яркие, либо бледные цветки. Поскольку межвидовые гибриды отличаются пониженной плодовитостью, такое поведение опылителей приводит к тому, что растения P. drummondi с ярко-красными цветами в симпатрической зоне размножаются эффективнее, чем представители того же вида с голубыми цветами. Исследование продемонстрировало в действии один из классических механизмов видообразования: отбор, обусловленный пониженной приспособленностью гибридов, приводит к выработке адаптаций, препятствующих гибридизации.

Согласно одной из классических эволюционных моделей, формирование репродуктивной изоляции между двумя зарождающимися видами может происходить в два этапа. Сначала по тем или иным причинам (например, из-за проживания на разных территориях) между двумя частями предкового вида накапливаются генетические различия. Некоторые из них непременно будут взаимно несовместимыми — просто потому, что отбор не «проверяет» изменения, возникающие в двух разобщенных популяциях, на совместимость друг с другом. Поэтому рано или поздно возникает частичная постзиготическая изоляция. Это значит, что гибридное потомство будет теперь иметь пониженную приспособленность по сравнению с «чистыми» представителями двух популяций. Об этом механизме видообразования, известном как «модель Добжанского-Мёллера», рассказано в заметке «Генетическая несовместимость нарастает по параболе» («Элементы», 26.09.2010).

Впоследствии представители двух разобщенных популяций, между которыми уже возникла частичная постзиготическая несовместимость, могут встретиться и получить возможность скрещиваться друг с другом. Например, такое может произойти при исчезновении физико-географических барьеров, ранее разделявших области их распространения. В этом случае должен вступить в действие так называемый механизм усиления (reinforcement). Суть его в том, что отбор, обусловленный пониженной приспособленностью гибридов, будет поддерживать любые мутации, способствующие презиготической изоляции, то есть снижению вероятности гибридизации.

В последние годы механизм усиления активно изучается, и на сегодняшний день уже понятно, что это явление широко распространено в природе. В большинстве случаев, однако, о нем приходится судить по косвенным данным (см. Новые виды образуются очень быстро, если меняется система распознавания половых партнеров, «Элементы», 30.04.2010; О том, как встреча после разлуки завершает видообразование, синопсис Елены Бадьевой по статье В. А. Лухтанова «Правило Добржанского и видообразование путем усиления презиготической репродуктивной изоляции в зоне вторичного контакта популяций», ЖОБ, том 71, 2010. № 5, Сентябрь–октябрь. Стр. 372–385).

Два вида флоксов, растущих в Северной Америке, — Phlox drummondii и P. cuspidata — судя по косвенным признакам, являют собой типичный пример механизма усиления в действии. В аллопатрических (непересекающихся) частях ареалов цветы у них одинакового бледно-голубого цвета. Такая окраска является исходной (анцестральной) для флоксов. Однако в симпатрической зоне — в восточном Техасе, где ареалы двух видов пересекаются, — среди представителей P. drummondii преобладают растения с ярко-красными цветами. Межвидовая гибридизация у этих видов «технически» вполне возможна, и она действительно происходит в природе. Гибриды, однако, отличаются пониженной приспособленностью: их плодовитость на 90% ниже, чем у «чистых» представителей обоих видов. Следовательно, флоксам крайне невыгодно скрещиваться с «чужаками». Поэтому логично предположить, что изменение окраски цветов у P. drummondii с бледно-голубой на ярко-красную — это адаптация для предотвращения межвидовой гибридизации. Остается лишь доказать, что это действительно так, и понять, каким образом окраска цветов препятствует межвидовым скрещиваниям.

Именно эти две задачи и удалось решить Робину Хопкинсу (Robin Hopkins) и Марку Раушеру (Mark D. Rausher) из Университета Дьюка (США).

Генетические основы различий по окраске цветов у P. drummondii известны. Различия определяются двумя генами, каждый из которых существует в виде двух вариантов (аллелей). Первый ген (F3’5’h) кодирует фермент (флавоноид-3’5’-гидроксилазу), участвующий в синтезе пигментов антоцианов. Исходный (анцестральный, предковый) аллель этого гена (H) обеспечивает синюю или голубую окраску цветов. Производный аллель (h) возник в результате мутации в регуляторной области гена, которая привела к снижению его экспрессии, что, в свою очередь, изменило оттенок лепестков с голубого или синего на розовый или красный. Аллель H является доминантным по отношению к h, то есть, растения с генотипами HH и Hh имеют синие или голубые цветы, растения с генотипом hh — красные или розовые. Этот ген можно назвать «геном оттенка».

Второй ген (R2R3-Myb) можно назвать геном интенсивности или яркости окраски. Он кодирует транскрипционный фактор, от которого зависит количество производимых пигментов и, соответственно, интенсивность окраски цветов. Исходный аллель i обеспечивает бледную окраску (голубую или розовую), производный аллель I придает цветам ярко-синий или ярко-красный цвет. Аллель I доминантен по отношению к i.

В аллопатрической части ареала P. drummondii все растения имеют генотип iiHH и, соответственно, голубые цветы. В симпатрической части подавляющее большинство растений этого вида имеют генотип IIhh и ярко-красные цветы. «Рекомбинантные» растения iihh с розовыми цветами и I-H- с ярко-синими встречаются только на границе симпатрической и аллопатрической частей ареала.

Чтобы проверить гипотезу о том, что ярко-красная окраска цветов в симпатрической области является адаптацией для предотвращения межвидовой гибридизации, прежде всего нужно было убедиться, что эта окраска не дает флоксам каких-то иных преимуществ. Ведь могло оказаться и так, что природные условия восточного Техаса почему-то благоприятствуют красным цветам у данного вида флоксов, а механизм усиления тут ни при чем.

Авторы вывели четыре линии флоксов P. drummondii, гомозиготных по генам окраски (IIHH — синие, IIhh — красные, iiHH — голубые, iihh — розовые) с рандомизированным «генетическим фоном». Семена всех четырех типов затем высаживались в равной пропорции на огражденных участках на территории биостанции Техасского университета (Stengl Biological Station). Биостанция расположена в зоне пересечения ареалов двух видов флоксов. Оба вида встречаются в диком состоянии на территории биостанции, но перелеты бабочек-опылителей с диких цветов на опытные участки были пренебрежимо редким событием по сравнению с перелетами с цветка на цветок в пределах участка.

Схема выведения четырех подопытных линий P. drummondii. Скрещивали дикие голубые цветы с дикими ярко-красными (Parent), потомков первого поколения (F1) размножали самоопылением, затем скрещивали растения второго поколения (F2) с одинаковой окраской, но из разных линий, чтобы получить четыре гомозиготных линии с рандомизированным генетическим фоном (Experimental seeds). Изображение из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Science

Оказалось, что при отсутствии риска межвидовой гибридизации ни выживаемость, ни плодовитость флоксов P. drummondii не зависят от окраски цветов. Все четыре генотипа продемонстрировали одинаковый уровень приспособленности. Это — весомый аргумент в пользу того, что ярко-красная окраска не является адаптацией к местным условиям среды.

Эксперименты по искусственному опылению показали, что никакой защиты от межвидовой гибридизации на уровне взаимодействия пыльцы и пестика у изучаемых флоксов нет: оплодотворение при внутри- и межвидовых скрещиваниях происходит одинаково успешно.

Теперь нужно было проверить, помогает ли ярко-красная окраска избежать межвидовой гибридизации. Для этого на каждом участке сажали в случайном порядке 30 саженцев одной из четырех гомозиготных линий P. drummondii, 105 контрольных саженцев голубых P. drummondii из аллопатрической части ареала и 115 флоксов другого вида — P. cuspidata (у которых цветы всегда голубые). Когда растения вырастали и давали семена, авторы брали по 100–150 случайно выбранных семян от опытных и контрольных растений P. drummondii и при помощи генетического анализа устанавливали их «отцовство», подсчитывая число гибридных семян в каждой выборке.

Жизненные характеристики флоксов P. drummondii с разной окраской цветов. A — выживаемость, B — плодовитость (количество плодов), C — «общая приспособленность» (произведение выживаемости на плодовитость), D — относительная частота межвидовой гибридизации при совместном произрастании с флоксами другого вида (P. cuspidata), по сравнению с контрольными растениями с голубыми цветами из аллопатрической части ареала P. drummondii. Изображение из обсуждаемой статьи в Science

У контрольных голубых растений доля гибридных семян оказалась весьма высокой: от 28 до 44% на разных участках. Столь же высокий уровень межвидовой гибридизации был обнаружен у гомозиготных голубых и розовых P. drummondii. Однако у ярко-красных и ярко-синих флоксов доля гибридных семян оказалась вдвое ниже. Таким образом, яркость окраски (но не ее оттенок) эффективно защищает флоксы от межвидовых скрещиваний. Поскольку гибридные растения имеют резко пониженную плодовитость, из этого следует, что там, где флоксы двух видов растут рядом друг с другом, действует сильный отбор, благоприятствующий аллелю яркой окраски I и обраковывающий растения с аллелем бледной окраски i.

Зная частоту гибридизации для разных генотипов и плодовитость гибридов и «чистых» представителей P. drummondii, можно рассчитать силу отбора, характеризуемую коэффициентом отбора s (см. Естественный отбор: количественная характеристика). В данном случае «яркий» аллель I поддерживается чрезвычайно сильным отбором (s=0,32), что должно вести к полному вытеснению «бледного» аллеля i в симпатрической зоне за считанные поколения.

Каким образом яркая окраска защищает от межвидовых скрещиваний? Ответить на этот вопрос помогли наблюдения за бабочками-опылителями. Главным опылителем обоих видов флоксов в симпатрической зоне является бабочка Battus philenor из семейства парусников (Papilionidae). Кроме того, в опылении участвуют различные виды бабочек-толстоголовок (семейство Hesperiidae). Как выяснилось, обе разновидности опылителей демонстрируют сходное поведение на участках, где разноцветные флоксы растут вперемешку. Бабочки не делают различий между голубыми и розовыми цветами. Например, насекомое, посетившее голубой цветок, в следующий раз с равной вероятностью сядет на голубой или на розовый. К какому виду относится растение с голубыми цветами (к P. drummondii или P. cuspidata), бабочкам тоже все равно. Этот факт хорошо согласуется с тем, что уровень межвидовой гибридизации одинаково высок у голубых и розовых P. drummondii.

Совсем другая картина наблюдалась на участках, где наряду с голубыми цветами росли ярко-красные или ярко-синие. Здесь бабочки проявляли значительное постоянство, совершая перелеты между цветами одинаковой яркости намного чаще, чем между яркими и бледными цветами. Так, бабочка, посетившая голубой цветок P. cuspidata, сядет после этого на голубой или розовый цветок P. drummondii с вдвое большей вероятностью, чем на ярко-синий или ярко-красный цветок. Этот факт полностью объясняет вдвое меньшую частоту межвидовой гибридизации у растений с яркими цветами. В обратную сторону закономерность тоже работает: если бабочка села на яркий цветок, после этого она, скорее всего, посетит другой яркий цветок, а не голубой или розовый. Следовательно, яркая окраска не только помогает избежать попадания пыльцы P. cuspidata на пестики P. drummondii, но и препятствует растрачиванию пыльцы второго вида на опыление «чужаков».

Полученные результаты показывают, что яркая окраска цветов в симпатрической зоне закрепилась у P. drummondii под действием механизма усиления как адаптация для предотвращения гибридизации. Эффективность этой адаптации обусловлена особенностями поведения бабочек-опылителей. Ранее уже было известно, что в пределах одного вида насекомых, питающихся нектаром, у разных особей могут быть разные предпочтения при выборе цветов. Эти различия могут быть отчасти врожденными (генетически обусловленными), отчасти — приобретенными, то есть связанными с индивидуальными привычками: насекомые ведь тоже способны к обучению.

Экспериментально показано, что видообразованию у цветковых растений могут способствовать такие изменения внешнего вида или аромата цветов, которые ведут к смене насекомого-опылителя (см. Необычный аромат гибридных орхидей способствует видообразованию, «Элементы», 11.06.2010; Чтобы избежать межвидовой гибридизации, орхидеям достаточно по-разному пахнуть, «Элементы», 15.06.2011). Хопкинс и Раушер не только продемонстрировали механизм усиления в действии, но и показали, что изменение цветка может способствовать видообразованию, даже если насекомые-опылители остаются прежними. Работа проливает дополнительный свет на причины удивительного разнообразия цветковых растений, развившегося во многом благодаря коэволюции с насекомыми-опылителями.

В отличие от «гена яркости», роль «гена оттенка» осталась невыясненной. Оттенок не влияет на выживаемость и плодовитость. Бабочки его игнорируют, поэтому вероятность гибридизации тоже не зависит от оттенка — только от яркости окраски. Почему «красный» аллель h распространился в симпатрической зоне, неясно. В настоящее время он, по-видимому, бесполезен для флоксов. Возможно, он был полезен в прошлом. Например, какой-то вид опылителей, ныне вымерший или ставший редким в этом районе, мог различать и запоминать оттенки и летать с красных цветов на красные или с синих на синие.

Источник: Robin Hopkins, Mark D. Rausher. Pollinator-Mediated Selection on Flower Color Allele Drives Reinforcement // Science. 2012. V. 335. P. 1090–1092.

См. также:
Генетическая несовместимость нарастает по параболе, «Элементы», 26.09.2010.
О том, как встреча после разлуки завершает видообразование, популярный синопсис Елены Бадьевой по статье В. А. Лухтанова «Правило Добржанского и видообразование путем усиления презиготической репродуктивной изоляции в зоне вторичного контакта популяций», «Журнал общей биологии», том 71, 2010. № 5, Сентябрь–октябрь. Стр. 372–385.
Новые виды образуются очень быстро, если меняется система распознавания половых партнеров, «Элементы», 30.04.2010.

Александр Марков