Возникновение и эволюция пластид

Разнообразие фототрофных эукариот и их пластид. Первичные пластиды найдены у фотосинтезирующих эукариот: у зеленых водорослей ((a) Ulva, Ульва) и у их близких родственников – наземных растений ((b) Typha, Рогоз), и у красных водорослей ((c) Chondracanthus). Вторичные пластиды известны во многих линиях, включая некоторые многоклеточные водоросли ((f) Fucus, бурые водоросли). У некоторых вторичных пластид, имеется остаточное ядро эндосимбиотической водоросли (нуклеоморф) ((d) нуклеоморф Partenskyella glossopodia). У некоторых динофлагеллят имеется дополнительный слой мембраны от третичного симбиоза (e) Durinskia, у которой 5 генетически различных частей: ядро хозяина (красный цвет), ядро эндосимбионта (синий), пластида эндосимбионта (желтый), митохондрия хозяина и эндосимбионта (фиолетовый). (g) Chromera velia недавно описанная водоросль, которая пролила свет на явление вторичного симбиоза. Иллюстрация к статье P. J. Keeling, ‘‘The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids’’

В.С. Мухина из Института проблем передачи информации им. А.А. Харкевича предлагает обзор современных представлений о возникновении и различных судьбах пластид в ходе развития живого мира. Новые методы исследований сходства последовательностей ДНК значительно прояснили картину возникновения органелл в разных таксонах. Представляется, что пластиды, возникшие в результате однократного первичного симбиоза праводоросли с цианобактериями, затем передавались между таксонами путем вторичных или даже третичных симбиозов. Таким образом, группа организмов, содержащих пластиды, не является однородной и пластиды в разных таксонах получены ими независимо друг от друга. Исследование сложных эволюционных путей пластид в клетках эукариот помогают проследить стадии перестроения систем наследования, транспорта веществ, биохимических путей хозяина и симбионта.

Гипотеза о том, что хлоропласты и другие пластиды в эукариотических клетках являются потомками цианобактерий, была высказана еще в начале ХХ века К.С. Мережковским и А.С. Фаминцыным. Гораздо позже, в 1983 г. Линн Маргелис разработала теорию эндосимбиогенеза для объяснения происхождения митохондрий и пластид от бактерий-симбионтов. Не вызывает сомнения, что консервативные (единообразные) митохондрии появились однократно у общего предка эукариот. Однако разнообразие пластид в растительном и животном мире наталкивает на иные выводы.

Рис. 1. Представленность пластидных организмов в разных группах эукариот.
На филогенетическом дереве можно выделить пять базовых эволюционных супергрупп: SAR, Archaeplastida, Excavata, Amoebozoa и Ophisthokonta. Первоначально пластиды возникли в группе Archaeplastida (показано звездочкой), а потом были переданы по цепочке симбиозов в другие клады. Жирным шрифтом выделены таксоны, имеющие в своем составе организмы с пластидами. Прямым подчеркиванием и штрихпунктиром отмечены водоросли с пластидами от зеленых (Chlorophyta) и красных (Rhodophyceae) водорослей соответственно, а пунктиром отмечен таксон, в котором есть организмы (Paulinella spp.) с пластидами, возникшими независимо от всех остальных (иллюстрация из обсуждаемой статьи).

Раньше при выяснении родственных отношений пластидосодержащих организмов большое значение придавали пигментному составу хлоропластов (см. заглавную иллюстрацию). Существовала гипотеза, согласно которой первичный симбиоз происходил неоднократно с бактериями, имеющими разный пигментный состав, который они сохранили до сих пор. Например, пластиды зеленых водорослей произошли от бактерий, содержащих хлорофилл b, а пластиды красных водорослей - от цианобактерий, имеющих фикобилины. Современная система эукариот, основанная на анализе родственных отношений по ДНК, показывает, что организмы, содержащие сходные по пигментному составу пластиды, имеются в разных эволюционных ветвях (рис. 1). Морфология пластид тоже может рассказать об эволюционной истории эндосимбиоза (рис. 2).

Рис. 2.Типы симбиозов.
При первичном симбиозе (а) праводоросль захватывает цианобактерию с образованием пластиды. Полученная пластида имеет две мембраны бактериального происхождения. Вторичные пластиды образуются в результате симбиоза протиста без пластиды с первичным симбионтом (б). В этом случае число мембран увеличивается до трех (+плазмалемма праводоросли) или четырех (+фагосомальная мембрана хозяина). Третичный симбиоз (в, г) характерен для водорослей из группы Dinoflagellata: последние чаще всего уже имеют вторичную пластиду, но могут заменить ее или дополнить новой, полученной из другого организма. Новая пластида появляется при захвате либо вторичного симбионта с пластидой от красной водоросли (в), либо зеленой водоросли (г). Пунктиром на рисунке показаны структуры, которые могут отсутствовать. (Иллюстрация к обсуждаемой статье)

Когда клетка хозяина захватывает бактерию, то последняя оказывается окружена несколькими оболочками: внешняя по отношению к поглощённой бактерии, так называемая фагосомальная мембрана хозяина, затем наружная мембрана цианобактерии, слизистый пептидогликановый слой и, наконец, внутренняя оболочка цианобактерий - плазмалемма. Как видно на рис. 2, первичный симбиоз происходит, когда эукариотическая клетка захватывает цианобактерию. В этом случае в результате симбиоза образуется эукариота с пластидой, окруженной двойной бактериальной мембраной. В ходе эволюции эндосимбиоза цианобактерия в клетке хозяина претерпевает постепенные структурные изменения: исчезает фагосомальная мембрана, часть бактериального генома мигрирует в ядерный геном хозяина, изменяется состав пигментов, осуществляющих фотосинтез. В качестве симбионта клетка хозяина может захватывать не только бактерию, но и другой содержащий пластиду организм. В этом случае возникает вторичный симбиоз, который, так же как и при первичном симбиозе, сохраняет следы поглощения в виде дополнительных мембран. Анализ ДНК и морфологии пластид у разных организмов показывает, что эукариоты приобретали пластиды в несколько этапов и часто независимо друг от друга.

Первичные пластиды, по-видимому, образовались в результате однократного симбиоза предка водоросли и цианобактерии в группе, названной благодаря этому – Archaeplastidae – лат. первозданные, древние пластиды (см. рис. 1, 3). В дальнейшем в этой группе выделились глаукофитовые, зеленые, красные водоросли и собственно растения. В группе глаукофитовых водорослей хлоропласты еще носят не стертые эволюцией черты захваченных цианобактерий: пептидогликановый слой между двумя бактериальными мембранами, сходный светособирающий комплекс, наличие только хлорофилла а. Время первичного эндосимбиоза по-разному трактуется в зависимости от используемых методов исследования. Так, согласно результатам анализа генов цианобактериального происхождения, перешедших в ядро хозяина, симбиоз имел место 1,2 млрд. лет назад. Сравнение 16S рРНК (одна из молекул рибосомальной РНК прокариот используется для анализа родства прокариот) и гена rbcL хлоропластов указывает на более раннее время события – 2,3 млрд. лет назад. По-видимому, имеется еще и другой, независимый, случай первичного эндосимбиоза: на основе одноклеточного эукариотического организма - амебы Paulinella из группы Rhizaria - и цианобактерии из порядка Prochlorales (см. рис. 3).

Рис. 3. Общая схема симбиозов среди пластидных организмов.
Первичный симбиоз (primary endosymbiosis) происходил дважды: между пра-водорослью из царства Archaeplastida и неизвестной цианобактерией, от которой произошли все пластиды основной ветви, и между эукариотической Paulinella и цианобактерией из порядка Prochlorales. После первичного симбиоза царство Archaeplastida разделилось на три таксона: Glaucophyta, Rhodophyceae и Chlorophyta. После этого события произошел вторичный симбиоз (secondary endosymbiosys): часть красных и зеленых водорослей стала эндосимбионтами нефотосинтезирующих организмов из других клад. Таким образом, водоросли из таксонов Dinoflagellata, Chromerida, Apicomplexa, Stramenopila, Haptophyta и Cryptophyta получили пластиду от красных водорослей, a Euglenida и Chlorarachniophyta - от зеленых. Помимо вторичного симбиоза, в кладе Dinoflagellata происходил третичный симбиоз (tertiary endosymbiosis), при котором пластида от красной водоросли была заменена или, в случае рода Kryptoperidinium, дополнена пластидой из других водорослей. Обозначения: серый цвет линии обозначает беспластидные оргинизмы, зеленая и красная линии – соответственно, ветвь зеленых и красных водорослей, ? – сомнения в однократности события. (Иллюстрация к статье P. J. Keeling ‘‘The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids’’ с корректировкой согласно обсуждаемой статье)

Все остальные эукариоты получили свои пластиды в результате вторичных и третичных эндосимбиозов (рис. 3). Спустя 200-300 млн. лет после первичного симбиоза некоторые не имеющие пластид эукариоты захватили красную водоросль (например динофлагеляты), другие – зеленую (эвглены) (см. рис. 3). От плененной водоросли постепенно оставалась только пластида. Однако такая пластида оказывается окруженной тремя или четырьмя мембранами: две бактериальные, мембрана (плазмалемма) водоросли и фагосомальная мембрана конечного хозяина (см. рис. 2). У некоторых представителей сохраняется редуцированное ядро (нуклеоморф) водоросли.

Интересно, что вторичный симбиоз с красными водорослями, считавшийся однократным событием, возможно, имел место несколько раз. Ранее предполагалось, что все организмы со сходными пластидами, происходящими от красных водорослей, являются единой группой – хромальвеоляты (Chromalveolata). На настоящий момент имеются данные, что хромальвеоляты – сборная группа. Запутанность судеб вторичных пластид возникает как вследствие возможности их горизонтального переноса, так и из-за полной редукции пластид в отдельных таксонах. Например, ресничные инфузории, некоторые динофлагеляты не имеют полноценных пластид. Эукариоты группы Apicomplexa, родственные этим группам, имеют апикопласты – сильно редуцированные пластиды, утратившие фотосинтетическую функцию и участвующие в синтезе жирных кислот и некоторых других веществ. Часть видов динофлагелят приобрели пластиды в результате третичного симбиоза (см. рис. 2, 3). В этих случаях наблюдается целый ряд различных типов симбиозов: временное владение чужими пластидами – клептопластия, или захват и использование целой клетки водоросли с ядром, митохондриями и проч. Появляется возможность использовать свои «старые» пластиды для других целей – например, Kryptoperidinium модифицировал их в глазок (светочувствительный органоид).

Вторичный эндосимбиоз с зелеными водорослями произошел не менее двух раз: эвглены и хлорарахниофиты получили их независимо друг от друга (см. рис. 3).

В процессе эволюции симбиотических отношений пластидный геном подвергается сильной редукции и перестройке. У свободноживущих цианобактерий геном составляет около 3-4 тыс. генов, тогда как пластидные геномы имеют всего от 40 до 273 генов. При этом пластиды сохраняют для себя гены домашнего хозяйства (для осуществления процессов репликации, трансляции и транскрипции), в то время как гены биохимических циклов, например, фиксации углерода, «передаются в ведение» ядерного генома хозяина. Разнообразие ситуаций с эндосимбионтами соответствует широкому спектру характеристик редукции и перестройки пластид.

Особый интерес вызывает организация переноса веществ из цитоплазмы хозяйской клетки внутрь пластиды. Веществам, закодированным в ядерном геноме, необходимо преодолевать, как легко заметить, некоторое количество разнокачественных мембран. Например, при первичном симбиозе двойная мембрана цианобактерии приобретает белковые транспортные поры, причем поровые комплексы имеют смешанное происхождение – там есть белки как самой бактерии, так и хозяина. Хотя немало уже известно о том, как организмы научились получать «маленькие фотосинтезирующие фабрики», очень многое еще ждет более подробного исследования.

Дополнительная информация по теме древних эндосимбионтов:

Митохондрии-паразиты.

СКЕПТИЧЕСКОЕ УДИВЛЕНИЕ. Преступный фотосинтез: Myrionecta, Dinophysis и украденные пластиды (русский перевод).