Циклические затопления пещеры способствовали появлению нового типа многоклеточности у бактерий

Рис. 1. Возможно, этот «блинчик» из бактерий представляет собой новый тип многоклеточности. Это колония нитчатых бактерий Jeongeupia sacculi, по структуре похожая на жидкий кристалл. Темное пятно в середине — это область, где образуются мелкие округлые клетки (коккобациллы), которые станут своеобразными «спорами» колонии. Эта колония ведет себя как единый организм, что позволяет с натяжкой считать ее многоклеточным существом — но принципиально нового типа. Кадр из видео в обсуждаемой статье в eLife

В пещере на японском острове Кюсю найдена бактерия — дальняя родственница менингококка и гонококка. Она образует колонии, строение которых напоминает жидкие кристаллы. У этих колоний сложный жизненный цикл, привязанный к циклу затопления пещеры водой. Внутри колоний происходит разделение клеток по ролям: часть их них формируют тело колонии, а часть выполняют роль спор, которые ждут благоприятных условий, чтобы покинуть свою колонию и основать новые. Этот пример нового типа многоклеточности заставляет еще раз задуматься об определении многоклеточности как таковой и, возможно, дает ученым ключ к пониманию ее происхождения.

Два способа быть многоклеточным

Что значит быть многоклеточным? Этот вопрос может показаться неспециалисту странным и излишним. На первый взгляд, понятие многоклеточности интуитивно понятно: если в существе одна клетка, то оно одноклеточное, если больше — многоклеточное. Все в точности так, как во фразе девочки Ним, вынесенной в эпиграф этой статьи.

Однако не любое существо, визуально состоящее из многих клеток, является многоклеточным на самом деле. Диатомовые водоросли часто под микроскопом выглядят как цепочки клеток. Однако общий у них только минеральный панцирь. Каждая клетка живет сама по себе и никак не взаимодействует с соседками. Это такой многоквартирный домик на клеточном уровне (рис. 2).

Рис. 2. Два внешне похожих организма (изображены без соблюдения масштаба). Слева — диатомовая водоросль рода Chaetoceros. Она может показаться многоклеточной, но на самом деле состоит из абсолютно автономных клеток, объединенных лишь общим минеральным панцирем. Справа — цианобактерия рода Nostoc. Это по-настоящему многоклеточный организм, даже умеющий дифференцироваться на несколько типов клеток. Здесь показаны вегетативные клетки (более темные и мелкие) и гетероцисты (более светлые и крупные). Акинеты не показаны. Коллаж составлен на основе изображений с сайта biorender.com

Считается, что в едином многоклеточном организме клетки должны: 1) тесно взаимодействовать друг с другом, обмениваясь сигналами или веществами; 2) дифференцироваться, то есть делиться на разные по строению и функциям клеточные типы; 3) жертвовать своими интересами ради интересов организма, ограничивая свое размножение или подвергаясь апоптозу. Но даже эти три черты могут принимать довольно причудливые формы.

Мы привыкли, что многоклеточный организм формируется из одной клетки (зиготы), и все клетки организма — это ее потомки, то есть один клон. Но это лишь один из типов многоклеточности — он называется клональным.

Клональной многоклеточностью обладают все водоросли, растения, животные и грибы. Но, помимо них, ею обладают некоторые бактерии (!). Например, цианобактерии существуют в виде длинного нитчатого многоклеточного организма. А самые «продвинутые» из них (рис. 2) еще и делятся на три клеточных типа — вегетативные клетки (для фотосинтеза), гетероцисты (для фиксации азота), акинеты (это аналог бактериальных спор). Это поистине рекорд для бактерий. Существуют и другие примеры клональной многоклеточности у бактерий — например, нитчатые серные бактерии рода Beggiatoa.

Другой тип многоклеточности называется агрегативным. В этом случае многоклеточный организм формируется не в результате деления одной-единственной клетки, а «собирается» путем агрегации свободноживущих клеток. В таком случае получается организм-химера, состоящий из различных по генотипу клеток. Это не помешало такому типу многоклеточности возникнуть не менее 8 раз за всю историю живого мира, но, по-видимому, помешало ему завоевать мир, подобно клонально-многоклеточным организмам. Хотя, все равно любопытно, как бы выглядела цивилизация, где разум возник бы на базе существ вроде слизевика Dictyostelium discoideum? Этот модельный агрегативно-многоклеточный организм в сытом состоянии живет себе одноклеточной жизнью, как обыкновенная амеба. Питается он, кстати, бактериями, но и разлагающейся органикой полакомиться не прочь. Но когда запасы того и другого иссякают, клетки диктиостелиума начинают сбиваться в скопления с образованием подвижных агрегатов, которые могут ползать как единое целое в поисках пищи. Когда же с пропитанием становится совсем плохо, агрегат превращается в грибоподобное плодовое тело. Клетки, вошедшие в состав «шляпки», рассеиваются в виде спор. А клетки, вошедшие в состав «ножки», погибают, не оставив потомков (рис. 3). Это настоящее самопожертвование клеток ради целостного организма.

Рис. 3. Вверху — красивые плодовые тела слизевика Dictyostelium discoideum напоминают инопланетные грибы. Фото с сайта en.wikipedia.org. Внизу — эти организмы формируются не из одной клетки, а путем агрегации множества свободноживущих амеб. Плодовое тело рассеивает споры, из которых снова прорастают амебы, и цикл повторяется. Рисунок подготовлен на основе изображений с сайта biorender.com

Dictyostelium discoideum относится к группе родственных эукариот, называемых диктиостелиевыми слизевиками. У них есть коллеги в мире бактерий, которых зовут миксобактерии. Они тоже хищники — и даже способны сбиваться в стаю, чтобы поохотиться на других бактерий. Когда еды становится мало, они также собираются вместе, чтобы образовать похожее на гриб плодовое тело и рассеять свои споры (рис. 4).

Рис. 4. Миксобактерии также обладают агрегативной многоклеточностью. A — в сытом состоянии это свободноживущие хищные бактерии, которые сбиваются в стаю или рой для охоты. B — в условиях голодания бактерии агрегируют с образованием многоклеточного плодового тела. Часть клеток плодового тела превратится в споры, которые начнут жизненный цикл заново. Рисунок из статьи J. Muñoz-Dorado et al., 2016. Myxobacteria: Moving, Killing, Feeding, and Surviving Together

В общем, многоклеточность у бактерий редко, но встречается, причем обоих типов. Уже этот факт способен удивить. Но теперь, похоже, и эту картину придется пересмотреть: в недавней статье японских ученых описан третий тип многоклеточности у бактерий.

Унесенные водой

Находка была сделана в лабиринте известняковых пещер на острове Кюсю в Японии. Он располагается по соседству с подземной рекой, которая иногда (особенно после дождей) затапливает пещеры (рис. 5, A). В образце, взятом с каменных стен этого лабиринта, авторы обнаружили новый вид бактерий, названный Jeongeupia sacculi. Этот вид принадлежит к семейству Neisseriaceae и, таким образом, является дальним родственником возбудителей гонореи и менингита.

Странности начинаются при попытке вырастить этот новый вид на чашке Петри с питательной средой. Обычно колонии бактерий непрозрачные: они могут быть блестящие или матовые, иметь различную окраску. Но этот вид удивил исследователей прозрачностью своих колоний, которые к тому же переливались всеми цветами радуги (рис. 5, B).

Рис. 5. A — пещера, в которой была обнаружена бактерия Jeongeupia sacculi. B — внешний вид колонии в лабораторной среде — она прозрачная и переливается разными цветами. С, D, E — строение колонии бактерий Jeongeupia sacculi: хорошо видно их упорядоченное расположение. Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife

При микроскопическом исследовании выяснилось, что причина такой красочности — в упорядоченном расположении клеток бактерий в колонии. Их длинные вытянутые клетки-нити ориентированы параллельно друг другу и образуют, по сути, нематический жидкий кристалл. Подобные кристаллы (только, конечно, не из клеток, а из полимеров) формируют изображение в современных мониторах. Живой жидкий кристалл — это было, мягко говоря, что-то совсем новое.

Еще интереснее, что такое состояние не было статичным. На определенном этапе существования колоний в их середине образуются мелкие коккобациллярные клетки, которые скапливаются вместе. И самое интересное — когда колония была погружена в воду, эти коккобациллы быстро высвободились в свободное плавание. Впоследствии они осели на новых местах и проросли в новые колонии. Очевидно, такой же цикл бактерии проходят и в своей пещере: в «сухой» период созревают на ее стенах в виде колоний, где накапливаются коккобациллярные клетки, которые затем быстро распространяются по пещере в период затопления, давая начало новым колониям (рис. 6).

Рис. 6. Жизненный цикл бактерии Jeongeupia sacculi. 1 — колонии бактерий, имеющие строение жидкого кристалла, растут на стенках пещеры. 2 — в толще колоний формируются округлые коккобациллярные клетки, которые ждут своего часа (и удачных внешних условий). 3 — когда вода затапливает пещеру, коккобациллярные клетки вырываются на свободу. 4 — когда вода спадает, эти клетки, как споры, оседают на стенах пещеры и дают начало новым колониям. Рисунок из популярного синопсиса к обсуждаемой статье в eLife

По большей части описательная работа (что необычно для нынешней науки) вскрыла необычный жизненный цикл колонии бактерий. Во-первых, колония (на первый взгляд) не связанных анатомически клеток размножалась как единое целое. Во-вторых, жизненный цикл колонии оказался тесно связан с присутствием или отсутствием воды. Это объясняется условиями обитания этого вида: он живет в пещере, которая периодически затапливается водой. В такой среде, конечно, координированное размножение позволяет извлечь максимальную выгоду из периода затопления. Самое необычное — что продуктом такой эволюции стала многоклеточность (хотя тоже весьма инопланетного вида).

Это не агрегативная многоклеточность — в жизненном цикле бактерии отсутствует фаза агрегации клеток в один многоклеточный организм. Сложно ее назвать и клональной: нет данных, что каждая колония происходит из одной коккобациллы. Перед нами просто высокоупорядоченная колония клеток. И единственное, что выдает в ней многоклеточную природу, — то, что при размножении она ведет себя как единый организм.

Такая экзотичная форма многоклеточности возвращает нас к вопросу об ее определении. Если речь идет о человеке, цианобактерии или даже диктиостелиевом слизевике, то все относительно просто: многоклеточным считается организм, который состоит из многих тесно связанных между собой клеток. Но в новой работе мы впервые столкнулись с тем, что что-то похожее на многоклеточность существует при отсутствии тесной анатомической связи между клетками. Авторы предлагают новое определение многоклеточности: сообщество клеток является многоклеточным организмом, если оно эволюционирует как единое целое (а не каждая клетка справляется с естественным отбором по отдельности).

Помимо этого, такая тесная связь многоклеточности и условий существования (потоков воды) — серьезный аргумент в пользу теории «экологических строительных лесов» (ecological scaffolding), постулирующей ключевую роль экологии в возникновении многоклеточности. И хотя пока обсуждаемая статья не оказалась на первых полосах газет и журналов, она исключительна по степени влияния описания нового вида на ключевые биологические концепции. Возможно, в подземных пещерах скрывается еще немало видов, которые тоже заставят нас задаваться вопросом: что же это значит — быть многоклеточным?

Источники:
1) Kouhei Mizuno, Mais Maree, Toshihiko Nagamura, Akihiro Koga, Satoru Hirayama, Soichi Furukawa, Kenji Tanaka, Kazuya Morikawa. Novel multicellular prokaryote discovered next to an underground stream // Elife. 2022. DOI: 10.7554/eLife.71920.
2) Sayantan Datta, William C. Ratcliff. Cave Bacteria: Illuminating a new path to multicellularity — популярный синопсис к обсуждаемой статье.

Георгий Куракин