Запах плодов эволюционирует вместе с предпочтениями распространителей семян

Самка рыжебрюхого лемура обнюхивает плоды, выбирая самые спелые. Вид дерева авторы не определили. Кадр из видео, прилагающегося к обсуждаемой статье

Многие особенности формы и окраски цветов и плодов покрытосеменных растений объясняются коэволюцией с животными — опылителями и распространителями семян. Меньше ясности в вопросе о том, является ли аромат спелых плодов адаптацией, развившейся специально для привлечения животных, распространяющих семена. Для проверки этой гипотезы германские и мадагаскарские биологи изучили запахи зеленых и спелых плодов 30 видов растений в национальном парке Раномафана (Мадагаскар). Оказалось, что у 19 видов, семена которых распространяются исключительно лемурами, аромат зрелых и незрелых плодов сильно различается как по общей интенсивности, так и по набору летучих веществ. У остальных 11 видов, распространяемых птицами, запах плодов мало меняется в ходе созревания. Это логично, если учесть, что птицы при выборе пищи полагаются на свое прекрасное цветовое зрение, а лемуры, не отличающие красное от зеленого, — на обоняние. Кроме того, оказалось, что лемуры тщательнее обнюхивают плоды, запах которых сильно меняется в ходе созревания. Результаты согласуются с гипотезой о том, что аромат спелых плодов у растений, чьи семена распространяются лемурами, выполняет сигнальную функцию, информируя лемуров о том, какой плод им лучше съесть. Такая «химическая коммуникация» выгодна и растению, и лемуру.

Эволюционный успех цветковых растений во многом объясняется тем, что они научились эффективно эксплуатировать животных для опыления и распространения семян. Известно, что многие нюансы формы, окраски и аромата цветов тонко подогнаны к сенсорному восприятию и поведению опылителей (см., например: Конкуренция за опылителей делает совместно цветущие виды пасленовых непохожими по окраске, «Элементы», 16.05.2014; Необычный аромат гибридных орхидей способствует видообразованию, «Элементы», 11.06.2010).

С плодами ясности чуть меньше. Питательные плоды, привлекающие животных, развивались много раз независимо в разных эволюционных линиях цветковых. Такие плоды встречаются у представителей большинства современных семейств. По-видимому, это значит, что отбор, осуществляемый распространителями семян, играет важную роль в эволюции плодов. Однако вопрос о том, в какой степени те или иные свойства плодов объясняются таким отбором, остается дискуссионным. В особенности это касается запаха, ведь изучать запах плодов намного труднее, чем форму или окраску.

Впрочем, сегодня эта задача вполне разрешима. Разработаны эффективные методы и приборы, позволяющие собирать и анализировать летучие вещества, выделяемые растениями. Летучие молекулы собирают, прогоняя воздух из емкости с изучаемым образцом через специальные фильтры с абсорбентами, а затем анализируют при помощи газовой хроматографии и масс-спектрометрии.

Подобные исследования начались сравнительно недавно, и поэтому имеющиеся данные о сигнальной функции аромата плодов пока довольно отрывочны. Например, было показано, что у тех видов рода Ficus, чьи семена распространяются летучими мышами, аромат, во-первых, интенсивнее, во-вторых, сильнее меняется в ходе созревания плода по сравнению с видами, семена которых распространяются птицами. При этом известно, что летучие мыши выбирают плоды в основном по запаху, а птицы — по внешнему виду (S. B. Lomáscolo et al., 2010. Dispersers shape fruit diversity in Ficus (Moraceae)). В другом исследовании было показано, что запах плодов сильно меняется при созревании у двух видов южноамериканских растений, чьи семена распространяются обезьянами, но не меняется у двух других, распространяемых птицами (O. Nevo et al., 2016. Fruit Odor as A Ripeness Signal for Seed-Dispersing Primates? A Case Study on Four Neotropical Plant Species). Слабым местом этих исследований является то, что они выполнены на очень ограниченном круге растений.

В рамках нового, более масштабного исследования биологи из Германии и Мадагаскара сравнили аромат зеленых и спелых плодов у 30 видов тропических деревьев, относящихся к 15 семействам. Работа проводилась в национальном парке Раномафана (Ranomafana National Park) на юго-востоке Мадагаскара. У 19 видов из 30 семена распространяются исключительно лемурами. Такая «лемурозависимость» характерна для многих мадагаскарских растений. Это связано с особенностями местных экосистем: лемуры здесь заняли множество ниш, которые в других регионах эксплуатируются другими животными. Разнообразие птиц, питающихся плодами, на Мадагаскаре, напротив, относительно невелико. Из рассмотренных 30 видов только у 11 семена распространяются либо только воробьиными птицами, либо и птицами, и лемурами.

У большинства лемуров дихроматическое зрение: они не отличают красное от зеленого. Лемуры обычно ведут ночной или сумеречный образ жизни, а в сумерках от цветного зрения пользы мало. При этом обоняние у них хорошо развито. Наблюдения за лемурами в природе подтверждают, что при выборе пищи они ориентируются в основном на обоняние (рис. 1). Воробьиные птицы, напротив, активны в светлое время суток, у них прекрасное цветовое зрение, а обоняние развито слабее, чем у лемуров (об этом можно судить, в частности, по числу генов обонятельных рецепторов). Поэтому птицы при выборе съедобных плодов ориентируются на внешний вид, а не на запах.

Целью исследования была проверка гипотезы о том, что аромат плодов может в ходе эволюции приобретать сигнальную функцию, изменяясь таким образом, чтобы распространители семян легко могли понять, какой плод им съесть, а какой не трогать. Растению выгодно, чтобы распространитель семян ел только спелые плоды, а зеленым давал спокойно созреть. Животному это тоже выгодно, потому что спелые плоды питательнее и легче усваиваются. Поэтому отбор должен поддерживать у растений признаки, помогающие животным отличать спелые плоды от неспелых, а у животных — способность использовать эти сигналы в своих интересах. Из гипотезы вытекают проверяемые следствия, три из которых были проверены авторами обсуждаемой статьи.

Первое следствие состоит в том, что у деревьев, чьи семена распространяются лемурами, запах спелых и неспелых плодов должен сильно различаться как по интенсивности, так и по качеству (то есть по набору летучих веществ).

Из гипотезы также следует, что у растений, распространяемых птицами, различия между ароматом спелого и неспелого плода должны быть выражены слабее.

Кроме того, можно ожидать, что лемуры будут тщательнее обнюхивать те плоды, спелость которых надежнее определяется по запаху (то есть должна быть положительная корреляция между интенсивностью обнюхивания и величиной различий между ароматом спелого и неспелого плода).

Авторы изучили запах 434 незрелых и 428 зрелых плодов, собранных с 90 деревьев, относящихся к 30 видам. Каждое дерево анализировалось по отдельности (то есть сравнивали запах спелых и неспелых плодов с одного и того же дерева, но не с разных деревьев одного вида). Тем самым ученые пытались минимизировать влияние посторонних факторов, таких как особенности почвы или освещенности, которые в принципе тоже могут влиять на количество и состав летучих веществ, выделяемых плодами данного дерева.

В аромате плодов было идентифицировано в общей сложности 389 летучих органических соединений: терпеноидов, ароматических соединений, альдегидов, карбоновых кислот, спиртов и алифатических сложных эфиров (причем последние были обнаружены только в запахе спелых плодов некоторых «лемуровых» видов).

Для каждого дерева вычислили два показателя: 1) изменение интенсивности запаха плода при созревании (общее количество летучих веществ, выделяемых зрелым плодом, по отношению к аналогичной величине для незрелого плода); 2) изменение состава запаха при созревании плода (сравнивались доли разных веществ в общем букете).

Оказалось, что у видов, распространяемых лемурами, оба показателя достоверно выше, чем у деревьев, чьи семена разносятся птицами. Интенсивность запаха при созревании плода в первом случае вырастает более чем вдвое (в среднем — в 2,31 раза), а во втором — почти не меняется. Медианное значение индекса Брея–Кёртиса (Bray–Curtis dissimilarity), использовавшегося в качестве меры качественных различий между запахом спелого и неспелого плода, составило 0,70 для «лемуровых» видов и 0,52 для «птичьих» (рис. 2). Таким образом, два из трех предсказаний благополучно подтвердились.

Рис. 2. A — усиление запаха плода при созревании выражено у деревьев, чьи семена распространяются лемурами (Lemur specialist), но не у тех, чьи семена распространяются либо только птицами, либо птицами и лемурами (Bird-mixed). Горизонтальная пунктирная линия соответствует отношению силы запаха спелого и неспелого плода, равному единице (это значит, что интенсивность запаха не меняется в ходе созревания). B — качественные различия аромата спелого и неспелого плода (по вертикальной оси — индекс Брея–Кёртиса) сильнее выражены у «лемуровых» деревьев, чем у «птичьих». Рисунок из обсуждаемой статьи в Science Advances

Для проверки третьего предсказания исследователи в течение шести недель наблюдали за тремя группами рыжебрюхих лемуров (Eulemur rubriventer). Удалось зарегистрировать 534 случая взаимодействия между лемуром и плодом одного из видов деревьев, у которых впоследствии был изучен запах плодов. В этих эпизодах было задействовано в общей сложности девять лемуров и семь из 30 видов деревьев. Во время наблюдений ученые еще не знали, как меняется запах тех или иных плодов при созревании. Каждое взаимодействие лемура с плодом рассматривалось как отдельное событие. Для каждого такого события ученые отмечали, обнюхало ли животное плод перед тем, как съесть его или отвергнуть. В итоге для каждого из семи видов деревьев был рассчитан «индекс обнюхивания» (sniffing index). Это индекс, как выяснилось, положительно коррелирует с тем, насколько сильно меняется качественный состав запаха при созревании плода. Корреляция с ростом общей интенсивности запаха статистически не значима (возможно, из-за маленького размера выборки).

Результаты в целом неплохо согласуются с гипотезой об адаптивной роли аромата спелых плодов у деревьев, чьи семена распространяются лемурами.

Одно из возможных возражений состоит в том, что всё это может объясняться «филогенетической инерцией». Иными словами, можно предположить, что запах плода и его изменение при созревании — консервативные признаки, медленно и с трудом меняющиеся в ходе эволюции. В таком случае сильное изменение запаха при созревании плода у 19 видов «лемуровых» деревьев могло быть просто унаследовано этими деревьями от общего предка, а лемуры тут, может быть, и вовсе ни при чем. Проверить это можно, сопоставив сходство по запаху плодов с генетическим родством. Если в данных по запаху плодов присутствует сильный «филогенетический сигнал» (то есть сходство запаха коррелирует с генетическим родством деревьев), то данные по отдельным видам растений нельзя рассматривать как независимые наблюдения. Это поставило бы под сомнение корректность проведенного анализа.

Однако оказалось, что эволюционное дерево, отражающее родственные связи 30 изученных видов (рис. 3, слева), не имеет вообще ничего общего с дендрограммой сходства тех же растений по запаху спелых плодов (рис. 3, справа). «Лемуровые» и «птичьи» виды тоже распределены по эволюционному дереву в полном беспорядке. Это значит, что обе характеристики (и запах плодов, и ориентация растений на лемуров или птиц) меняются в ходе эволюции легко и быстро. Никакого «филогенетического сигнала» в этих данных нет, а значит, результаты исследования нельзя списать на филогенетическую инерцию.

Рис. 3. Эволюционное дерево 30 изученных видов (слева) и дендрограмма сходства тех же видов по запаху спелых плодов (справа). Отсутствие соответствий между двумя деревьями говорит о том, что запах спелых плодов — крайне пластичный признак, легко меняющийся в ходе эволюции. Названия «лемуровых» видов набраны синим шрифтом, «птичьих» — красным. Изображение из обсуждаемой статьи в Science Advances

Выяснилось также, что запах спелых плодов у разных видов «лемуровых» деревьев может быть совершенно разным по своему качественному составу. По этому признаку «лемуровые» деревья в целом не сильнее похожи друг на друга, чем на виды, чьи семена распространяются птицами (красные и синие веточки правой дендрограммы на рис. 3 не собраны в кластеры). По-видимому, это значит, что отбор, осуществляемый лемурами, ведет лишь к усилению различий между запахом спелых и неспелых плодов, но не придает аромату спелых плодов какого-то особого, общего для всех «лемуровых» деревьев качества. Растению важно лишь, чтобы лемур мог легко отличить спелый плод от зеленого. Растения не пытаются «мимикрировать» под другие, предпочитаемые лемурами виды: то ли потому, что это трудно технически, то ли потому, что лемуры отлично справляются с запоминанием множества разных запахов, так что запаховая мимикрия не принесла бы растениям ощутимой пользы.

Авторы также обнаружили, что у «лемуровых» деревьев два показателя изменения запаха плода в ходе созревания (рост общей интенсивности и изменение композиции) положительно коррелируют друг с другом, а у «птичьих» деревьев такой корреляции нет. Возможно, это значит, что запах плодов «птичьих» деревьев эволюционирует как более или менее нейтральный признак, не влияющий на распространение семян, и поэтому между эволюционными изменениями двух показателей нет четкой связи. У «лемуровых» деревьев запах выполняет сигнальную функцию, сообщая лемурам, какой плод лучше съесть, причем у разных видов «лемуровых» деревьев эффективность распространения семян зависит от этих сигналов в разной степени. Если зависимость сильная, то отбор будет одновременно способствовать усилению и количественных, и качественных различий между запахом спелого и неспелого плода — отсюда и корреляция.

Таким образом, исследование прибавило аргументов сторонникам гипотезы об адаптивной роли запаха плодов у растений, семена которых распространяются животными, полагающимися при выборе пищи на обоняние. Конечно, это нельзя считать строгим доказательством. В принципе можно допустить, что запах плодов эволюционирует по каким-то своим законам, не связанным с лемурами, а лемуры просто предпочитают кормиться на тех деревьях, у которых легко по запаху отличить спелый плод от неспелого. С другой стороны, такие предпочтения лемуров не могут не сказаться на эволюции растений, чьи семена распространяются исключительно лемурами. Едва ли эволюционные взаимодействия в подобной системе отсутствуют или являются строго однонаправленными. Скорее всего, и лемуры влияют на эволюцию запаха плодов, и запах плодов влияет на эволюцию предпочтений лемуров, то есть мы имеем дело с самой настоящей коэволюцией.

Источник: Omer Nevo, Diary Razafimandimby, Juan Antonio James Jeffrey, Stefan Schulz, Manfred Ayasse. Fruit scent as an evolved signal to primate seed dispersal // Science Advances. 2018. V. 4. P. eaat4871. DOI: 10.1126/sciadv.aat4871.

Александр Марков