Сложная картина мимикрии определяется одним геном

Рис. 1. Ядовитый кирказоновый парусник — пример для подражания для бабочек Papilio polytes, которые имитируют оба вариетета этого вида. Фото с сайта www.danaida.ru

Бабочки парусники известны многообразием подражательных окрасок. Самцы парусников имеют персональную расцветку, так же окрашена и одна из форм самок; зато узоры крылышек трех других форм самок имитируют облик нескольких неродственных ядовитых бабочек. Всё это разнообразие альтернативных вариантов обеспечивается единственным геном, регулятором высокого уровня. Этот ген по-разному формируется у самцов и самок; кроме того, формам с подражательной окраской присущи измененные варианты этого гена. Это пример очень сложного признака, который контролируется одним геном.

Бабочек парусников Papilio polytes в середине XVIII века описал Карл Линней, дав им видовое название polytes, что означает «многообразный». Действительно, бабочки данного вида подразделяются на четыре формы, у которых по-разному окрашены крылышки. Удивительно при этом, что разнообразие нарядов свойственно только самкам, самцы у polytes все одинаковые. Мало того, самки фасонят не просто чтобы покрасоваться перед самцами: узор их крылышек имитирует расцветку некоторых ядовитых бабочек. Две из этих форм (polytes и theseus) напоминают вариететы кирказонового парусника (Pachliopta aristolochiae, рис. 1), а третья (romulus) — парусник гектор (Pachliopta hector). Это типичный случай так называемой бейтсовской мимикрии, когда съедобный вид подражает несъедобному (рис. 2). Бейтсовская мимикрия — весьма распространенное явление, и среди ее пользователей имеются и такие, у которых самки и самцы подражают разным несъедобным моделям; есть даже и такие, когда особи разных возрастов подражают своему прообразу (см.: Пауки-скакуны послужили моделью для изучения мимикрии, «Элементы», 24.01.2007). Так что в этом смысле парусники не исключение.

Рис. 2. Формы самок Papilio polytes (слева) и их модели для подражания (справа). Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Привлекают внимание исследователей парусники, скорее, тем, что столь сложный признак, как мимикрирующая окраска, наследуется четко по менделевскому расщеплению — так, как будто речь идет о единственном гене, контролирующем данный признак. Иными словами, при скрещивании разных форм самок с самцами (единообразными, как мы помним) получается известное количественное расщепление с четкой иерархией доминирования. Промежуточных форм у них не бывает. В опытах по скрещиванию иногда наблюдаются рекомбинантные формы, поэтому речь всё же идет не о единственном гене, а о локусе, который наследуется как единое целое. Такие локусы называют супергенами (см. Supergene), и они так или иначе защищены от рекомбинации.

Команда специалистов из Национального центра биологических исследований (Бангалор, Индия), Чикагского, Бостонского и Корнеллского университетов занялись расшифровкой генетического механизма, определяющего мимикрию у парусников. Как этот загадочный суперген может сработать только у одного пола и при этом предоставить самке персональный вариант маскировочного костюма? Как ген может быть столь многоликим?

Известно, что этот суперген расположен на аутосоме, а не на половой хромосоме. Это означает, что простое решение — как будто перед нами сцепленный с полом признак — в данном случае не прошло. Что же, пришлось приняться за долгую и многоступенчатую работу по выделению супергена мимикрии, его прочтение и определение уровня экспрессии его элементов.

Искомый локус, как выяснилось, уместился на отрезке в 300 000 пар оснований и включал 5 генов. Один из этих генов оказался особенно интересен — это ген doublesex (dsx). Данный ген относится к регуляторам высшего порядка — он кодирует транскрипционный фактор, который заведует признаками, связанными с полом. Он имеет несколько вариантов, образующихся путем альтернативного сплайсинга, процесса, когда из одного и того же гена получаются разные РНК-матрицы за счет альтернативных комбинаций экзонов и интронов. Каждому свое — самцам свой вариант dsx, у самок же работает его альтернативный вариант.

У бабочек парусников тоже, как выяснилось, работают несколько вариантов белка Dsx; один у самцов и целых три других у самок. В крыльях самок, правда, экспрессируются только два варианта, но зато оба гораздо больше у мимикрирующих форм. Распределение белка Dsx (обоих его вариантов) по крылышку пятидневной куколки совпадало с подражающим узором на крылышке взрослой бабочки (рис. 3). Это подтверждает определяющую роль именно этого гена в изощренном раскрашивании бабочек.

Рис. 3. Экспрессия гена dsx у мимикрирующих самок polytes (ММ) и у обычных самок cyrus (mm) на разных стадиях развития куколки. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

И опять, к сожалению, простое объяснение подражательного разнообразия, когда каждой из мимикрирующих окрасок соответствует свой вариант dsx, пришлось отклонить — во всех вариациях подражательных окрасок одинаково присутствовали все варианты dsx.

В поисках разгадки разнообразия мимикрии ученые обратились к полиморфизмам в самом гене dsx. И тут именно в этом гене и именно у мимикрирующих форм открылся целый калейдоскоп нуклеотидных замен. Их было существенно больше, чем в последовательностях, окружающих ген dsx, и существенно больше, чем в том же гене у обычных, немимикрирующих форм. У мимикрирующих форм была повышена доля несинонимичных замен (относительное их число было в 7 раз больше, чем синонимичных), приводящих к изменению пространственной формы белка. У немимикрирующих особей белок Dsx был примерно такой же, как и у других насекомых, а у мимикрирующих особей он принимал специфичную конфигурацию. Неизвестно, какие из несинонимичных замен приводят к образованию вариаций мимикрии — слишком уж много таких полиморфизмов. Но ясно, что дело именно в них.

Мало того, что в гене dsx нашлось повышенное число полиморфизмов, эти полиморфизмы «держатся вместе», не разбиваются на фрагменты рекомбинацией. Эта целостность достигается за счет инверсии: перевернутый участок как раз и содержит ген dsx (рис. 4). Инверсия в любом случае препятствует рекомбинации, а в данном случае сохраняет в целости и сохранности необходимые для мимикрии полиморфизмы.

Рис. 4. Инвертированный участок хромосомы, содержащей ген dsx у мимикрирующей формы polytes и обычной cyrus. Схема из обсуждаемой статьи в Nature

Эти результаты в совокупности позволяют представить, как получается столь разнообразная картина мимикрии у парусников. Всем заправляет единственный ген dsx, регулятор высокого уровня. Кстати, напомню, что и другие случаи мимикрии тоже определяются единственным геном-регулятором (см.: Найден ген, отвечающий за эволюцию окраски у бабочек, «Элементы», 31.08.2011). Ген dsx участвует в определении половых признаков у насекомых, и в том числе у бабочек парусников. К этой функции естественным образом присовокупилось и оформление подражательной окраски отдельно у самок. Так как включает появление специфической подражательной окраски только один ген, то и наследование этого признака простое, менделевское. Но кроме того этот ген имеет несколько вариантов со своими полиморфизмами. Их целостность обеспечивается инверсией, которая предотвращает рекомбинацию, дробление нужных изменений на отдельные кусочки.

Вот так сложно устроенный признак, разнообразно реализованный в пределах одного вида, оказывается под контролем единственного гена.

Источник: K. Kunte, W. Zhang, A. Tenger-Trolander, D. H. Palmer, A. Martin, R. D. Reed, S. P. Mullen & M. R. Kronforst. doublesex is a mimicry supergene // Nature. 2014. Published online 05 March 2014. Doi:10.1038/nature13112.

Елена Наймарк