Генетическая программа развития пальцев крыла соответствует «динозавровой» теории происхождение птиц

Рис. 1. Зачатки крыльев (слева) и ног (справа) цыпленка на ранней (вверху, E) и более поздней (внизу, L) стадиях развития. Длина масштабной линейки 1 мм. Пальцы нумеруются слева направо. Видно, что по своему положению в зачатках конечностей три пальца крыла (Fa, Fb, Fc) соответствуют пальцам ноги II, III и IV (Hb, Hc и Hd). Однако набор генов, работающих в зачатке первого пальца крыла (Fa), соответствует первому пальцу ноги (Ha), а не второму (Hb). Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

С точки зрения эмбриологии три пальца крыла у птиц соответствуют пальцам II, III и IV исходной пятипалой конечности. Это противоречит палеонтологическим данным, согласно которым у динозавров-теропод и их потомков — ящерохвостых птиц редуцируются пальцы IV и V, а три оставшихся — это пальцы I, II и III. Биологи из Йельского университета измерили активность 14 692 генов в зачатках пальцев у куриного эмбриона и пришли к выводу, что генетическая программа, управляющая развитием первого пальца крыла, соответствует программе развития пальца I, а не II, хотя его зачаток и занимает вторую эмбриональную позицию. Тем самым снимается противоречие, считавшееся важным аргументом против «динозавровой» теории происхождения птиц. Полученный результат подтверждает высказанную в 1999 году гипотезу, согласно которой у динозавров — предков птиц область работы программы формирования пальца I сместилась из первой во  вторую эмбриональную позицию.

Так называемая «проблема I-II-III или II-III-IV» уже много десятилетий смущает умы палеонтологов, изучающих происхождение птиц (см. внизу ссылки на статьи ведущего отечественного палеоорнитолога Е. Н. Курочкина).

Палеонтологические находки демонстрируют постепенную утрату пальцев IV и V в эволюционном ряду, ведущем от первых триасовых динозавров к археоптериксу, энанциорнису и другим вымершим ящерохвостым птицам (рис. 2). Значит, если современные (веерохвостые) птицы являются потомками ящерохвостых, то пальцы их крыльев должны быть пальцами I-II-III.

Рис. 2. Редукция пальцев IV и V в эволюционном ряду от ранних динозавров к птицам. Пальцы нумеруются слева направо. (A–C) триасовые динозавры: (A) Heterodontosaurus (птицетазовый динозавр), (B) Herrerasaurus (ранний представитель теропод), (C) Coelophysis (более продвинутый представитель теропод). (D–E) юрские тероподы: (D) Allosaurus, (E) Ornitholestes. (F–G) ящерохвостые птицы: (F) юрский Archaeopteryx, (G) меловой Sinornis. (H–I) современные (веерохвостые) птицы: (H) птенец гоацина (Opisthocomus), (I) курица (Gallus). Из: Alexander O. Vargas. 2005. Beyond Selection // Revista Chilena de Historia Natural. V. 78. P. 739–752

Однако данные эмбриологии этого не подтверждают. Напротив, они указывают, что три пальца птичьего крыла гомологичны пальцам II-III-IV исходной пятипалой конечности наземных позвоночных (рис. 1). В норме у зародышей наземных позвоночных (тетрапод) первым закладывается палец, являющийся продолжением главной оси конечности, и этот палец становится пальцем IV (безымянным). В зачатке птичьего крыла в этой позиции закладывается самый внешний из трех пальцев, то есть третий по счету, если считать от туловища. С точки зрения классической сравнительной эмбриологии, этого вполне достаточно, чтобы считать третий палец крыла гомологичным пальцу IV других тетрапод (и в том числе пальцу IV задних конечностей той же самой птицы). Соответственно, первый и второй пальцы крыла, закладывающиеся с внутренней стороны от третьего, должны быть пальцами II и III.

Но если три пальца крыла у веерохвостых птиц — это действительно пальцы II-III-IV, то тем самым ставится под вопрос их происхождение от ящерохвостых птиц, у которых в крыле сохранились пальцы I-II-III. Это обстоятельство, наряду с другими фактами, заставляет некоторых экспертов предполагать независимое происхождение ящерохвостых и веерохвостых птиц. Если первые уверенно выводятся из динозавров-теропод (в этом сейчас уже никто не сомневается), то предков вторых предлагается искать среди более примитивных триасовых архозавров (см.: Protoavis). Большинство исследователей, однако, убеждены, что веерохвостые птицы произошли от ящерохвостых. С этой точки зрения «проблема I-II-III или II-III-IV» представляется парадоксом, который необходимо разрешить.

Открытие гомеобоксных генов и гомеозисных мутаций пошатнуло классические представления о гомологии, разработанные анатомами и эмбриологами. Действительно, если в результате гомеозисной мутации у дрозофилы вместо антенн вырастают ноги, то чему они гомологичны? Если судить по положению относительно других частей организма (классический сравнительно-анатомический подход), то они, конечно, гомологичны антеннам. Но если судить по генам — регуляторам развития, обеспечивающим формирование этих придатков (то есть по генетической программе их развития), то столь же уверенно можно утверждать, что они гомологичны ногам. С точки зрения сравнительной анатомии это антенны, которые в результате мутации приобрели сходство с ногами, а с точки зрения молекулярной генетики — это ноги, которые в результате мутации переместились в другую эмбриональную позицию. Возможно, правильнее было бы рассматривать обе интерпретации на равных, как две стороны одной медали, но в настоящее время более «модной» становится вторая интерпретация. Именно ей отдают предпочтение авторы обсуждаемой статьи, биологи из Йельского университета. По их мнению, гомология — это «историческая преемственность программы развития, которая определяет онтогенетическую индивидуальность признака».

Ранее уже была высказана гипотеза, согласно которой в эволюции динозавров-теропод имело место гомеозисное событие: «сдвиг рамки» (frame shift), то есть смещение областей работы программ развития пальцев I-II-III на одну эмбриональную позицию в дистальном направлении (от туловища), так что палец I стал развиваться там, где «положено» развиваться пальцу II (G. P. Wagner, J. A. Gauthier. 1999. 1,2,3 = 2,3,4: A solution to the problem of the homology of the digits in the avian hand).

Рис. 3. На упрощенном эволюционном дереве архозавров отмечен стрелкой предполагаемый момент «сдвига рамки» (Frame Shift), в результате которого пальцы I-II-III стали развиваться в эмбриональных позициях 2-3-4. Из Wagner, Gauthier, 1999

Если эта гипотеза верна, следует ожидать, что генетическая программа развития пальцев крыла должна быть похожа на программу развития пальцев I-II-III других тетрапод (или задних конечностей той же птицы) и отличаться от программы развития пальцев II-III-IV.

Важные аргументы в пользу этого предположения были получены недавно японскими исследователями, которые провели ряд экспериментов по пересадке фрагментов зачатков конечностей у птичьих эмбрионов (Tamura et al., 2011). На внешней стороне зачатка конечностей у наземных позвоночных (там, где закладываются пальцы IV и V) работает «организатор» — группа клеток с включенным геном sonic hedgehog (shh), важнейшим регулятором развития. Оказалось, что если пересадить этот организатор с зачатка крыла (на ранней стадии развития) на внутреннюю сторону зачатка ноги, то там формируются дополнительные пальцы ноги, похожие на палец IV (пальца V у птиц нет ни на крыльях, ни на ногах), но не пальцы крыльев. Если же пересадить организатор с зачатка ноги на внутреннюю сторону зачатка крыла, то там формируются не дубликаты третьего пальца крыла (как можно было бы ожидать, если бы этот палец был гомологичен пальцу IV), а вполне узнаваемые пальцы ноги (они отличаются от пальцев крыла, в частности, по числу фаланг). Кроме того, выяснилось, что третий палец крыла формируется за пределами области экспрессии shh, а не внутри нее, как положено пальцу IV. Эти результаты противоречат предположению о том, что третий палец крыла является пальцем IV.

Биологи из Йельского университета опубликовали в журнале Nature еще более весомые аргументы против теории о соответствии пальцев крыла пальцам II-III-IV. Авторы выделили матричные РНК из зачатков пальцев передних и задних конечностей куриных эмбрионов и определили, к какому гену относится каждая мРНК. Затем по количеству мРНК, считанных с каждого гена, оценили уровень экспрессии этих генов. Всего в зачатках пальцев удалось зарегистрировать активность 14 692 генов. Анализ проводился по отдельности для каждого пальца на двух стадиях развития зачатков («ранней» и «поздней»). Такой глобальный подход — оценка активности всех генов, работу которых удается зарегистрировать в развивающейся конечности, — позволяет ближе всего подойти к той пока еще не поддающейся окончательной расшифровке загадочной сущности, которую обозначают словами «генетическая программа развития».

Выяснилось, что по характеру экспрессии генов первые (самые внутренние) пальцы крыльев и ног четко отличаются от остальных (внешних) пальцев, но при этом они похожи друг на друга. Авторы обнаружили 556 генов, по уровню экспрессии которых можно отличить первый палец (не важно, крыла или ноги) от внешних пальцев. Это весомый аргумент в пользу того, что первый палец крыла — это на самом деле палец I (а не II, как следует из данных эмбриологии).

Очевидно, именно работой этих 556 генов определяется «идентичность» пальцев I с молекулярно-генетической точки зрения. Среди белков, кодируемых этими генами, резко повышена доля регуляторов транскрипции и ДНК-связывающих белков. Это как раз те группы белков, которые и должны, исходя из общих соображений, формировать «программу развития» любых органов.

Внешние пальцы (второй и третий пальцы крыла, второй, третий и четвертый пальцы ноги) сильно отличаются по набору работающих генов от первых пальцев, но вот разобраться в их взаимосвязях друг с другом оказалось трудно. Второй палец крыла похож по своей «генетической программе» отчасти на второй, отчасти на третий палец ноги. Третий палец крыла сочетает черты второго и четвертого пальцев задней конечности.

По-видимому, это означает, что программы развития пальцев в ходе эволюции могут меняться, смещаться из одного эмбрионального положения в другое и даже перекомбинироваться. Полученные результаты свидетельствуют в пользу гипотезы о «сдвиге рамки», потому что первый палец крыла по своей генетической программе явно соответствует первому пальцу ноги, хотя и занимает вторую эмбриональную позицию.

Что касается второго и третьего пальцев крыла, то их программы развития, похоже, сформировались заново из фрагментов программ развития пальцев II, III и IV. Поэтому нельзя определенно сказать, каким пальцам ноги они гомологичны с молекулярно-генетической точки зрения. Последовательное применение того понимания гомологии, которого придерживаются авторы, привело бы к признанию этих пальцев вообще какими-то «новыми» пальцами (и авторы прямо пишут об этом в статье). Но если учесть весь комплекс имеющихся данных (молекулярно-генетическую гомологию первых пальцев, взаимное расположение пальцев крыла, палеонтологические данные и результаты японских исследователей, из которых следует, что третий палец крыла не является пальцем IV), то всё-таки получается, что три пальца птичьего крыла происходят от пальцев I-II-III, а не II-III-IV. А это значит, что конфликт между данными эмбриологии и палеонтологии снят и что эмбриологические данные о развитии пальцев больше нельзя рассматривать как аргумент против «динозавровой» теории происхождения веерохвостых птиц.

Источник: Zhe Wang, Rebecca L. Young, Huiling Xue, Günter P. Wagner. Transcriptomic analysis of avian digits reveals conserved and derived digit identities in birds // Nature. 2011. V. 477. P. 583–586.

См. также:
1) Предки птиц, возможно, были четырехкрылыми, «Элементы», 05.10.2009.
2)  Малый размер птичьих геномов — наследие эпохи динозавров, «Элементы», 16.03.2007.
3) В Китае нашли кости гигантского птицеподобного динозавра, «Элементы», 15.06.2007.
4) Как велоцираптор разучился летать, «Элементы», 27.09.2007.
5) Перья сначала служили для красоты, а для полета пригодились позже, «Элементы», 01.11.2008.
6) Е. Н. Курочкин. О четырехкрылом динозавре и происхождении птиц.
7) Е. Н. Курочкин. Новые идеи о происхождении и ранней эволюции птиц.
8) Е. Н. Курочкин. Параллельная эволюция тероподных динозавров и птиц.

Александр Марков