Паразиты могут рассказать об эволюции своих хозяев

Американская пищуха Ochotona princeps. Изображение с сайта en.wikipedia.org

Какой из пары близкородственных видов ближе к предковой форме? В некоторых случаях молекулярный анализ не может помочь в решении этого вопроса. Тогда на помощь приходят паразиты исследуемых видов. Существует сравнительный филогеографический подход, с помощью которого можно исследовать коэволюцию паразитов и их хозяев. Чтобы определить, кто древнее из двух видов североамериканских пищух, были исследованы филогенетические связи у пяти групп паразитических червей, характерных для этих мелких млекопитающих. Результаты филогенетического анализа паразитов показали, что американская пищуха, обитающая в южной Канаде и США, ближе к предковой форме, чем воротничковая пищуха, живущая на Аляске. Примечательно, что эти результаты не согласуются с традиционным мнением, согласно которому североамериканские пищухи произошли от азиатских путем однократной миграции через Берингию.

Пищухи — маленькие родственники зайцев, получившие такое название за способность издавать высокочастотные звуки. Это семейство насчитывает 30 видов, из которых подавляющее большинство населяет Азию. Лишь два вида обитают в Северной Америке — воротничковая пищуха, Ochotona collaris, населяющая Аляску и северо-западную Канаду, и американская пищуха, O. princeps, распространенная в юго-западной Канаде и США. До последнего времени считалось, что предок ныне живущих американских пищух попал в Америку из Азии в результате однократной миграции через Берингию. Более северная O. collaris произошла непосредственно от азиатского предка и потом, в процессе расселения на юг континента, дала начало O. princeps. Однако такой эволюционный сценарий экспериментально не подтвержден. В нескольких молекулярных исследованиях (например, Lissovsky et al., 2007; Lanier, Olson, 2009) показано монофилетическое происхождение обоих видов. В этом случае нельзя сказать, какой из видов ближе к предковой форме.

Американские биологи проверяли две альтернативных гипотезы происхождения американских пищух. Согласно одной («с севера на юг»), O. collaris ближе к предковому виду, и тогда будет наблюдаться парафилия именно для северного вида, тогда как более молодой южный вид O. princeps будет иметь монофилетическое происхождение (рис. 1b). Как правило, парафилия характерна для более древнего вида, так как в процессе расселения особей чаще всего какая-либо одна популяция сильно дивергирует и дает начало новому виду. Другие популяции исходного вида также со временем начинают расходиться, накапливая нейтральные мутации. Согласно другой гипотезе («с юга на север»), O. princeps ближе к предковому виду, и тогда монофилия будет наблюдаться для северного вида, а парафилия  — для южного (рис. 1d).

Для проверки альтернативных гипотез авторы применили так называемый сравнительный филогеографический подход «паразит-хозяин» (см.: Criscione et al., 2005; Nieberding, Olivieri, 2007). Паразиты могут много рассказать о биогеографии и экологии своих хозяев. Во многих работах, в которых использовался такой филогеографический подход, исследовался один паразитический организм. Исследуя паразитических червей пищух, авторы провели филогенетический анализ одного рода ленточных червей — Schizorchis — и двух родов круглых червей — Cephaluris и Labiostomum. Все эти рода гельминтов характерны только для пищух и встречаются в обоих видах американских пищух. Таким образом, распространение паразитов ограничено распространением пищух.

Гельминты были собраны у 147 особей O. princeps из 35 географических точек и 13 особей O. collaris из 4 точек (рис. 1). Кроме того, у двух азиатских видов пищух также были собраны паразиты: у четырех особей O. hyperborea и двух особей O. cansus. Молекулярный анализ гельминтов был проведен на основании сиквенса двух митохондриальных генов: COI и рРНК.

Рис. 1. Распространение и места сбора воротничковой (O. collaris) и американской (O. princeps) пищух (a) и филогенетические деревья в случае разных биогеографических гипотез происхождения (b–d). На карте кружки обозначают места сбора O. princeps, звездочки — O. collaris, треугольник — O. hyperborea, шестиугольник — O. cansus. Рисунок из обсуждаемой статьи в Proceedings of the Royal Society B

Исследование морфологии гельминтов выявило 15 морфовидов, некоторые из которых определить не удалось. Два подрода Labiostomum и две клады Cephaluris анализировали раздельно. Большинство видов образовали монофилетические клады, что свидетельствует о совпадении морфологических и молекулярных признаков (рис. 2). Линия Cephaluris A оказалась уникальной, так как она включает две отчетливые клады, связанные с обоими видами американских пищух. Таким образом, монофилия обоих видов не подтверждается. Филогении трех групп паразитов — Cephaluris B, L. (Eugenuris) и Schizochris — показывают, что популяции паразитов, связанных с американской пищухой, парафилетичны. Поэтому южная монофилия не подтверждается. Результаты анализа L. (Labiostomum) противоречивы, поскольку деревья, полученные методами MP (Maximum parsimony, максимальной экономии) и ML (Maximum likelihood, Метод максимального правдоподобия), не совпадают, а метод Байеса не дает разрешимого дерева. В данном случае южная монофилия допускается.

Рис. 2. Филогения паразитов пищух. Эволюционные деревья, построенные по методу максимальной экономии (MP), показаны для (a) Cephaluris A, (b) Cephaluris B, (c) L. (Eugenuris), (d) L. (Labiostomum), (e) Schizochris. Диаграммы в рамках отражают неконгруэнтные связи между основными кладами, полученные при анализах максимального правдоподобия (ML) и Байеcа. Спорные узлы отмечены знаками вопроса. На всех деревьях черные ветки обозначают связи, полученные в результате консенсуса, серые ветки распадаются в консенсусном дереве. Белые ромбы на ветках обозначают более чем 95-процентную поддержку, серые ромбы — поддержку более чем 80%. Символы обозначают хозяев (host association). Рисунок из обсуждаемой статьи в Proceedings of the Royal Society B

Все основные группы исследованных гельминтов ведут свое происхождение из Старого Света. Таким образом, по крайней мере одна миграция через Берингию произошла для каждого из родов паразитов. Примечательно, что один и тот же гаплотип L. (Eugenuris) имеется у воротничковой пищухи и азиатской hyperborea (это видно на рис. 2), что указывает на недавнюю миграцию из Америки в Азию. Если учесть три рода вымерших нематод (Durette-Desset et al., 2010), то получается не менее 9 миграций через Берингию, большинство из которых были на североамериканский континент и по крайней мере одна — в обратном направлении.

Таким образом, анализ филогенетических отношений исследованных гельминтов говорит о достаточно сложной истории расселения пищух на североамериканском континенте.

Филогении, полученные для трех из пяти исследованных групп гельминтов, соответствуют гипотезе распространения пищух «с юга на север», и, напротив, ни одна из филогений не поддерживает альтернативную гипотезу. Проведенный филогеографический анализ «хозяин–паразит» свидетельствует о том, что исходные пищухи — мигранты через Берингию — исчезли в северных широтах. Впоследствии они туда пришли уже из южных широт, и воротничковая пищуха заселила сравнительно небольшую территорию. Такой сценарий вполне может объяснить отсутствие воротничковой пищухи в северной Аляске.

Источник: Kurt E. Galbreath, Eric P. Hoberg. Return to Beringia: parasites reveal cryptic biogeographic history of North American pikas // Proceedings of the Royal Society B. Advance online publication 15 June 2011

Варвара Веденина