Гены предполагают, а муха располагает: эволюция брачного поведения дрозофил

Последовательность брачного ухаживания у Drosophila (Иллюстрация из статьи G. Bontonou, C. Wicker-Thomas “Sexual Communication in the Drosophila Genus», doi:10.3390/insects5020439)

Брачное поведение – один из важнейших факторов репродуктивной изоляции, предотвращающих гибридизацию и обмен генами между близкородственными видами. Как происходит эволюция этого важного в эволюции процесса начиная с генов до поведения на примере дрозофил рассмотрено в обзоре В. Ведениной из Института передачи информации им. А.А. Харкевича РАН. Обсуждаются гены, контролирующие поведение ухаживания – гены транскрипционных факторов. Показана картина физиологических процессов ухаживания – восприятие химических, акустических, зрительных сигналов. Проводится сравнительный анализ поведения ухаживания у разных видов дрозофил и подчеркиваются различия в брачном ритуале между модельным видом Drosophila melanogaster и другими, менее изученными видами.

Drosophila melanogaster – хорошо известный модельный объект. Модельный объект – организм, который хорошо и всесторонне исследован, геном которого расшифрован, и определены функции ряда генов. Что касается функций генов, особенно привлекают внимание ученых те гены, которые определяют то или иное поведение, особенно брачное поведение. Почему? Брачное поведение – один из важнейших факторов репродуктивной изоляции, предотвращающих гибридизацию и обмен генами между близкородственными видами. Поведение ухаживания D. melanogaster представляет собой последовательность стереотипных актов, в результате которых происходит обмен сигналами разной модальности (химическими, акустическими, зрительными, механическими). Когда самец находит самку, он приближается к ней и касается передними ногами брюшка самки (ощупывание). Если самка уходит, самец преследует ее, при этом он периодически отводит одно крыло вбок, вибрируя им (пение). Пение, как правило, вызывает остановку локомоции рецептивной самки. Самец касается хоботком конца брюшка самки (лизание) и делает попытку копуляции. Рецептивная самка поднимает крылья, давая возможность самцу успешно копулировать (заглавная иллюстрация).

На сегодняшний день сложилась относительно ясная, хоть далеко и неполная, картина о сигналах и воспринимающих их рецепторах и/или сенсорных нейронах, участвующих в организации поведения ухаживания D. melanogaster. Приближение самца к самке регулируется зрительными и ольфакторными (запахом) стимулами. При ощупывании раздражаются специфические вкусовые рецепторы, расположенные на дистальных члениках передних ног самца. Акустический сигнал, вызываемый вибрацией крыла, активирует рецепторы Джонстонова органа на антеннах. В процессе облизывания активируются рецепторы хоботка и максиллярных (ротовых) щупиков.

Что можно сказать о генах, контролирующих брачное поведение дрозофилы? Это в первую очередь так называемый ген fruitless. Этот ген был идентифицирован давно (1996) на основании аберрантного поведения ухаживания мутантных самцов D. melanogaster. В частности, самцы ухаживали друг за другом, образуя характерную цепочку (“courtship chain”). Мутации по гену fruitless вызывали нарушение поведения ухаживания разной степени, от полного отсутствия ухаживания (поэтому ген получил это название, что означает «бесплодный») до изменения отдельных элементов брачного ритуала. Ген fruitless является геном транскрипционного фактора. Это означает, что он кодирует белок, который контролирует процесс синтеза мРНК на матрице ДНК (=транскрипцию). Этот ген имеет большой спектр функций, в частности, функции половой дифференциации, развития видоспецифической морфологии и полового поведения самцов. Ген fruitless имеет сложную организацию, поскольку кодирует несколько белковых продуктов в результате так называемого альтернативного сплайсинга (когда генетическая информация с одного гена ДНК переносится на несколько форм мРНК путем объединения экзонов в различных комбинациях). Экспрессия может идти с четырех промоторов (промотор – стартовая последовательность нуклеотидов, с которой начинается осмысленная транскрипция), причем только наиболее дистальный промотор Р1 дает пол-специфичный продукт (Fru^M и Fru^F), принимающий участие в регуляции полового поведения самцов.

Fru^M экспрессируется практически только в нервной системе, а именно, примерно в 1500 нейронах сенсорной, центральной и моторной систем. Наряду с геном fruitless, в регуляции полового поведения участвует ген doublesex. Этот ген, так же как и ген fruitless, является геном транскрипц. фактора. Во многих популяциях нейронов экспрессируются оба гена, хотя doublesex, в отличие от fruitless, участвует в половой дифференциации различных тканей (не только нейрональных), и транскрипты гена doublesex транслируются у обоих полов.

Что известно про то, какие рецепторы и нейроны воспринимают химические стимулы у D. melanogaster? Для D. melanogaster известно около десятка ольфакторных рецепторов (локализованных на антеннах) и около 15 контактных хеморецепторов (локализованных на последних члениках передних ног). В одних из них экпрессируется fruitless, в других – doublesex. Примечательно, что сигналы, получаемые разными сенсорными органами дрозофилы, интегрируются в особом кластере нейронов мозга (Р1), который запускает половое поведение. В нейронах кластера Р1 также экспрессируется Fru^M. Нисходящие нейроны получают сигналы от кластера Р1 и передают их на мотонейроны, идущие к крыловым мышцам. Показано, что в этих нейронах также экспрессируются гены Fru^M и Dsx.

В песне D. melanogaster различают два компонента: отдельные пульсы чередуются с жужжанием (Рис. 1). Предполагается, что пульсовый компонент отвечает за видоспецифическое распознавание, а жужжание привлекает внимание самки. Показано, что, например, одни нисходящие нейроны (dPR1) определяют присутствие/отсутствие пульсовой песни; другие нейроны (vPR6) влияют на межпульсовый интервал; еще одна группа нейронов (vMS11) запускают расправление одного крыла без вибрации. Что касается мотонейронов, то известно, что разные компоненты песни активируются разными мотонейронами.

Рис. 1. а – Акустический сигнал ухаживания Drosophila melanogaster. б – Схема популяций нейронов, задействованных в восприятии и генерации акустического сигнала D. melanogaster. (Иллюстрация из обсуждаемой статьи (по Попов и др., 2000; Auer, Benton, 2016, с изменениями)).

Складывается впечатление, что уже много известно о генетических основах брачного поведения дрозофил. Но это иллюзии. В одной из недавних работ D. melanogaster были пересажены локусы Fru^M и Dsx от других видов дрозофил. Несмотря на то, что у этих видов мух песня сильно отличается от песни D. melanogaster, трансгенные мухи пели песню D. melanogaster. Таким образом, авторы сделали вывод, что сами по себе гены Fru и Dsx не являются генами, отвечающими за эволюцию брачного поведения.

Результаты этого исследования неудивительны: нужно не забывать, что гены Fru и Dsx – гены транскрипционных факторов, т.е. они регулируют экспрессию других генов. Для гена fruitless, например, показано более 500 генов-мишеней. Следует отметить, что генами-мишенями обогащена Х-хромосома. Большинство генов-мишеней вовлечены в такие процессы как синаптическая передача, работа ионных каналов и развитие нейронов. Но на данный момент исследовано влияние лишь нескольких генов-мишеней на элементы поведения ухаживания. Например, показано влияние генов ионных каналов на разные элементы песни.

Сравнительный анализ брачного ритуала у разных видов дрозофил показывает, что даже у видов, близкородственных D. melanogaster, некоторые элементы ухаживания кардинально отличаются от такового модельного вида. Самцы многих видов гораздо активнее используют зрительный канал связи, чем самцы D. melanogaster. Например, самец D. prolongata медленно поднимает передние длинные ноги, окрашенные в белые и черные полосы, и поочередно водит ими перед самкой. У других видов из группы D. melanogaster и группы D. virilis обязательный элемент ухаживания – кружение самца вокруг самки. В группе D. virilis один из основных и продолжительных элементов ухаживания – лизание, тогда как у D. melanogaster этот элемент занимает незначительную долю брачного поведения.

Таким образом, дальнейшие исследования механизмов эволюции брачного поведения дрозофил следует проводить в двух основных направлениях. Во-первых, желательно исследовать роль генов-мишеней двух транскрипционных факторов (fruitless и doublesex) в этом поведении. В особенности, необходимо обратить внимание на гены, контролирующие синаптическую передачу, работу ионных каналов и развитие нейронов. Во-вторых, необходимо дальнейшее изучение сигналов ухаживания различной модальности. Например, практически не исследована роль визуальных сигналов, так как у D. melanogaster этот канал связи не имеет большого значения для успеха спаривания. Также стоит обратить внимание на исследование роли химических сигналов, получаемых в процессе лизания, а также исследование рецепторов, задействованных в восприятии этих химических сигналов.

Смотрите публикации автора по теме исследования:
Брачная песня дрозофилы запускает экспрессию генов иммунной защиты;
Брачное поведение дрозофил.