Согласованность партнеров укрепляет симбиоз

Рак-отшельник с живущей на раковине актинией, которая отпугивает от рака хищников и питается остатками его пищи

Координация изменений частот определенных генотипов среди растений и азотфиксирующих бактерий взаимосвязана с экологической эффективностью образованного ими симбиоза. Последняя в свою очередь определяется эпигенетическим наследованием хозяином благоприобретенных симбиотических свойств и альтруизмом бактерий по отношению к своему хозяину. Повышение согласованности партнеров усиливает их интеграцию – вплоть до объединения в новые самостоятельные организмы.

В симбиотическом сожительстве тесное и длительное сосуществование представителей разных биологических видов включает взаимное влияние их биохимических и генетических процессов, и, в конечном счете, определяет их отношение с внешним миром. Несмотря на то, что симбиозы с некоторыми оговорками можно рассматривать как промежуточное звено между взаимодействием и слиянием, связи партнёров становятся столь близкими, а синтезируемые ими друг для друга вещества до такой степени незаменимыми, что происходит становление новой надорганизменной системы. По уровню своей автономности, независимости от окружающей среды и внутреннему единству такая система может приближаться свободноживущему (унитарному) организму, в котором целое главенствует над частями и больше суммы своих частей.

Удобным объектом для изучения взаимосвязи целостности и эффективности симбиотических систем служат азотфиксирующие бактерии ризобии, сосуществующие в союзе с бобовыми растениями (рис. 2). Этой группе симбионтов в основном и посвящена статья Н.А. Проворова и Н.И. Воробьева, сотрудников ГНУ ВНИИСХМ Россельхозакадемии.

В ходе продолжительной – свыше 60 млн. лет – эволюции ризобиального симбиоза усложнение структуры клубеньков (структур особого строения на корнях растений, в которых селятся бактерии) сопровождалось повышением экологической эффективности и усилением генетического контроля над взаимосвязями партнеров.

Симбиотические отношения чрезвычайно широко распространены в природе. Уровень целостности в симбиозах возрастает, во-первых, в следующем ряду взаимодействий: факультативные, т.е. необязательные (например, сожительство раков-отшельников с актиниями) →экологически облигатные, обязательные только в определенных условиях (например, энергетически затратная кооперация растений с азотфиксирующими бактериями, возникающая при дефиците азота) → генетически облигатные, обязательный всегда (например, бактерия Carsonella, передавшая во многом полномочия своего генома хозяину-листоблошке (рис. 1), см.: «Прочтён самый маленький геном»). Во-вторых, целостность усиливается при переходе от эктосимбиозов (те же раки-отшельники с актиниями) к эндосимбиозам (например, жгутиконосцы, обитающие в кишечнике термитов и помогающие переваривать целлюлозу). В-третьих, целостность повышается от внутритканевых симбионтов (цианобактерии в межклетниках корня саговников) к внутриклеточным (бактерии, которые как матрешка в матрешке, живут в жгутиконосцах, которые живут в термитах, см. также: «Бактерии, разлагающие для термитов древесину, ещё и разлагают для них атмосферный азот»).

Рис. 1а. Листоблошка Pachypsylla venusta

Рис. 1б. Симбионты листоблошки - бактерии Carsonella в специализированной клетке хозяина (бактериоците)

Азотфиксирующие бобово-ризобиальные симбиозы относятся к экологически-облигатным эндосимбиозам (рис. 2). Целостность этих систем возрастает при переходе от симбиозов, в которых бактерии существуют в межклетниках корня к симбиозам внутриклеточным, с образованием в растительных клетках клубеньков специальных структур – симбиосом. Эти структуры состоят из азотофиксирующих бактероидов (бактерий, уже проникших в корень), окруженных мембраной. Бактероиды в симбиосомах могут сохранять сходство со своими свободноживущими родственниками, но могут и резко отличаться от них – большими размерами, повышенным количеством азотфиксирующего фермента нитрогеназы, потерей способности к генетической рекомбинации. Еще одним фактором, повышающим целостность симбиоза, является специализация инфицирования: переход от проникновения бактерий внутрь корня через разрывы его эпидермиса к активному поглощению бактерий самими корневыми волосками.

Рис. 2а. Клубеньки белого люпина

Рис. 2б. Обычно молодые клубеньковые бактерии палочковидной формы, но внутри клубеньков они меняют свою форму

Рис. 2в. Клубеньковые бактерии внутри клубенька

Экономия углерода, необходимого для синтеза транспортных форм азота, передаваемого из клубеньков в листья растений, и совершенствование строения самих клубеньков также рассматриваются как маркеры специализации и повышения целостности ризобиальных симбиотических систем.

Важнейшим фактором целостности симбиоза является авторегуляция – сигналы, посылаемыми партнерами друг другу на всех этапах развития симбиоза. В самом начале корневые волоски растений привлекают бактерий, находящихся в почве, аттрактантами флавоноидной природы. С флавоноидов начинается сложный межвидовой «диалог» между будущими симбионтами на тему «а подходим ли мы друг другу?» Растение химическим путем оповещает окружающие бактерии о том, что оно ищет себе симбионтов. Рецепторы к флавоноидам, расположенные на мембране бактерий, восприняв сигнал, изменяют активность транскрипционных факторов, влияющих на работу генов. В результате запускатся бактериальные гены, ответственные за синтез липоолигосахаридных молекул - так называемых Nod-факторов. Эти молекулы, в свою очередь, являются «ответом» бактерии растению в этом диалоге. Nod-факторы специфичны для разных штаммов ризобиев. Следовательно, «разговор» о симбиозе продожается только в том случае, если выделямый бактерией Nod-фактор свидетельствует о том, что бактерия растению подходит. То есть в случае будущей эффективности симбиоза. Кроме Nod-факторов, со стороны растений «нужные» им бактерии распознаются по полисахаридам. Восприятие растением ответа бактерий происходит с участием белков лектинов (см. также: «Лектины заменяют растениям иммунную систему»). На более поздних стадиях пептидный комплекс CLAVATA и другие сигнальные факторы, синтезируемые растениями, продолжают контролировать образование клубеньков.

В общем, обмен сигналами у симбионтов выходит за пределы обмена источниками питания. Складывается надорганизменная система «симбиогенома», «с его эволюцией от функциональной интегрированности партнеров (…) к структурному объединению их генных систем». Авторы приводят множество примеров достижения целостности межвидовых взаимодействий: паразитических высокоспециализированных грибов с растениями, мутуалистических, т.е. взаимовыгодных союзов растений с азотфиксирующими цианобактериями, растительноядных насекомых с «пищеварительными» бактериями, лишайников, скомпонованных грибами и цианобактериями (или грибами и зелеными водорослями, или всеми троими вместе) (см. также: «От биохимического сотрудничества – к общему геному»). Иногда специализация и взаимная интеграция организмов столь высока, что родители «вертикально» передают своих симбионтов потомству (см.: «Клопы кормят своё потомство полезными бактериями»).

Совместная эволюция партнеров, коэволюция, рассматривается как процесс, выражающийся в «тяготении» симбиоза «к организменному уровню организации» вплоть до перехода к единому организму. Способствовать такому переходу может как миграция партнеров в новые экологические зоны, поддерживающая их единство, так и наследование симбионтов хозяином (вертикальная передача), зачастую вызывающая утерю симбионтами частей генома.

В статье приведено краткое описание математических моделей, разработанных ранее (см.: Н. И. Воробьев, Н. А. Проворов, «Моделирование эволюции бобово-ризобиального симбиоза при мультиштаммовой конкуренции бактерий за инокуляцию симбиотических ниш», «Моделирование эволюции бобово-ризобиального симбиоза на повышение функциональной интегрированности партнёров и экологической эффективности их взаимодействия»). Эти модели показывают, что возрастание функциональной интеграции партнеров бобово-ризобиального симбиоза (в смысле согласованного изменения частот генотипов партнеров под влиянием внешних факторов) связано с симбиотической эффективностью (продуктивностью партнеров). В данном симбиозе сожители все еще сохраняют автономность. Для поддержания целостности здесь важно такое качество как межвидовой альтруизм – наличие свойств бесполезных или даже вредных для самого их носителя, но зато ценных для партнера. В случае клубеньковых симбионтов это превращение ризобия в бактероид – продуктивно фиксирующий азот во благо растения, но потерявший способность размножаться. Впрочем, бактерии восполняют свою утрату благодаря углероду, которым растение щедро делится с ними. Таким образом, растения и бактерии здесь связаны положительными обратными связями (потоком азота в растение, создаваемым бактериальной клеткой – чем больше этот поток, тем выше интенсивность фотосинтеза и тем больше его углеродистых продуктов растение передает клубенькам). Растения, как оказалось, способны не пускать в свои клубеньки «неподходящих» для себя неактивных бактерий-азотфиксаторов, предоставляя преимущество специфичным для себя активным штаммам (фиксирующим азот только с данным растительным генотипом). Именно в таких специфичных сочетаниях эффективность симбиоза была максимальной, что создавало предпосылки для эволюционного закрепления удачных сочетаний, обеспечивающих повышение целостности симбиосистемы.

Авторы статьи формализуют этапы эволюции целостности симбиозов. Первый этап - координация метаболизма и регуляторных функций в комбинациях согласованных генотипов. Затем, после дальнейшей координации биохимических реакций, закрепленных в тканевых и клеточных структурах партнеров, приходит время для следующего важного этапа интеграции. Он состоит в вертикальном наследовании симбионтов хозяином и сопряжении генетической информации партнеров благодаря горизонтальному переносу генов (см. также: «Животные обмениваются генами с паразитическими бактериями», «Горизонтальный обмен генами заменяет коловраткам половое размножение», «Бактериальные гены помогают нематодам паразитировать на растениях»). Завершающим и необратимым этапом является упрощение генотипов симбионтов, как это произошло при формировании эукариотической клетки из бактерий и архей (см. также: «Новый сценарий происхождения эукариот», «Фармальные статистические тесты подтвеждают происхождение всех живых организмов от единого предка»; «Для эукариот более важны гены, полученные от архебактерий»).

В статье затронут вопрос эпигенетического наследования признаков симбиоза, который более полно освещается в одной из предыдущих работ этих же ученых. Наличие эпигенетических программ проявляется в том, полагают авторы, что совместными усилиями симбионты создают новые органы – клубеньки, в то время как порознь ни один из них не имеет полного набора генов для этих инноваций. Регуляторные растительные гены контролируют работу как собственных, так и бактериальных симбиотических генов, бактериальные гены также могут быть регуляторами. Наблюдается функциональная интеграция геномов обоих симбионтов – симбиогенез, т.е. заново возникают не только морфологические структуры клубеньков, но и сама система наследственности. Причем примерно тот же набор генов растений, который отвечает за ризобиальный симбиоз, может быть задействован в иных условиях в другой программе – формировании микоризы (см. также: «Симбиоз – основа растительной жизни»). Таким образом клетка, «получая различные сигналы, обладает способностью выбора программы, в которой ей, а точнее ее генам, наиболее целесообразно участвовать». Эволюция различных симбиозов показывает, что с течением времени адаптивные симбиотические признаки могут наследоваться – через вертикальную передачу хозяином симбионта, а это значит, что хозяин имеет «возможность направленно приобретать полезные симбиотические свойства вместе с их носителями – микроорганизмами». Вероятно, из этого можно заключить, что мы имеем дело с адаптивными изменениями функционального состояния симбиогенома, предваряющими его жестко наследуемую генетическую фиксацию, т.е. с наследованием благоприобретенных признаков (см. также: «Развитие эволюционной теории невозможно без молекулярной генетики»; страничка про эпигенетическую теорию эволюции).

Авторы считают, что симбиогенез богаче эволюционными возможностями, нежели эпигенез унитарного организма, потому что симбиоз объединяет разнородные генотипы прокариот и эукариот, в то время как единый организм ограничен экспрессией одного и того же генотипа в различных тканях и клетках.

Рассмотрев симбиотические стратегии у насекомых, позвоночных животных и растений, авторы приходят к выводу, что растения в большей степени, чем многоклеточные животные, сохранили в ходе эволюции способность к существованию в форме стабильных симбиотических систем.

Изучение разных типов симбиозов позволяет сопоставить структурно-функциональную целостность, основанную на координированных изменениях популяций партнеров, с эффективностью этих популяций и исследовать многообразные пути процесса эволюции органических форм.