Многие беспозвоночные, подобно млекопитающим, вынашивают и выкармливают свое потомство

Рис. 1. Глубоководная тихоокеанская медуза Crossota millsae, а — самка, b — самец. с и d — самка с молодью под куполом: показаны вид снизу (с) и вид сверху. Эмбрионы помещаются внутри яичников, развиваются там примерно до 6 мм. Фото из статьи E. V. Thuesen, 2003. Crossota millsae (Cnidaria: Trachymedusae: Rhopalonematidae), a new species of viviparous hydromedusa from the deep sea off California and Hawaii

Новый обзор по способам вынашивания и выкармливания подрастающей молоди, выполненный российскими и австрийскими зоологами, выявил удивительную картину. То, что считалось привилегией класса млекопитающих, — беременность с питанием эмбрионов за счет материнских ресурсов, лактация с выкармливанием молоком беспомощных малышей — в том или ином виде свойственно большинству групп животных. Из известных 34 типов животных представители 21 типа беспозвоночных выработали различные способы позаботиться о благополучии своих эмбрионов. Эти способы возникали у беспозвоночных и позвоночных животных независимо по меньшей мере 140 раз.

Мы привыкли считать, что вынашивание детенышей, живорождение, выкармливание малышей — это свойства, характерные в основном для высших позвоночных, млекопитающих. Это обиходное представление на самом деле не соответствует действительности — так следует из недавнего обзора, опубликованного в журнале Biological Reviews группой зоологов из Санкт-Петербургского и Венского университетов под руководством Андрея Островского. Авторы обзора подняли информацию о развитии яиц и эмбрионов у представителей всех типов, классов, отрядов животных — всего 580 статьей плюс несколько глобальных баз данных по животным. Это, конечно, не все накопленные сведения, но внушительная их часть. Сами авторы обзора работали с мшанками, так что специфика отношений «матерей и детей» у беспозвоночных знакома им не только как отвлеченное академическое чтение.

Глубокое понимание темы заставило решать ряд вопросов вроде бы терминологических, но на самом деле скрывающих самое существо дела. Что мы называем вынашиванием и выкармливанием? Что мы называем живорождением (какая стадия развития зародыша считается за рождение «детеныша»)? Считать ли выводковые камеры беременностью? Что такое истинная плацентарность и каковы ее аналоги?

Возьмем, например, гидроидную медузу Crossota millsae (рис. 1). У этой медузы оплодотворенные яйца развиваются прямо в яичниках, эмбрионы вырастают до размера 6 мм, только затем открепляются от материнского тела. Однако при этом они не уплывают сразу, а держатся под материнским куполом. Цвет молодых медузок становится из белесого нежно апельсиновым, таким же, как жировые капли в материнском теле. В связи с этим предполагается, что питательные вещества переходят из материнского тела в тело молоди, так что у отпрысков медуз имеется дополнительное подкрепление, чтобы подрасти и начать самостоятельную жизнь. Это пример вынашивания, живорождения и выкармливания молоди за счет материнских запасов.

Другой пример — мшанки (рис. 2). У них развивающиеся эмбрионы помещаются в специальных выводковых камерах, где они сначала питаются клетками и тканями эмбриональной оболочки (эмбриофора), поглощая их за счет фагоцитоза, пиноцитоза и активного трансмембранного транспорта. На последних этапах развития, когда эмбрионы становятся крупными, стенка эмбриофора разрастается и через нее эмбрионы получают от материнского организма питательные вещества. Это функциональный аналог плаценты.

Рис. 2. Мшанка Bugula neritina — гермафродит: в колонии каждый зооид (отдельный организм, входящий в состав колонии; см. Zooid) может сформировать яйцеклетку, которую оплодотворяют сперматозоиды других зооидов. Вокруг оплодотворенной яйцеклетки образуется пузырек — выводковая камера. В колонии мшанок, в особенности в средней ее части, таких выводковых камер множество, они напоминают белые бусинки. У этого вида мшанок эмбрион, находясь в выводковой камере, увеличивается в размере в 310 раз по сравнению с зиготой. Фото с сайта exoticsguide.org

Приходится признать, что плацентарность — внутриутробное питание эмбриона с помощью специально образованных структур материнского организма — свойственна и этим беспозвоночным.

Рис. 3. Выводковая камера у мшанок Bugula flabellata и Bugula neritina. А — в полости выводковой камеры частично видна зигота (z), эпителиальные клетки эмбриональной оболочки (эмбриофора) сплющены. В — развивающийся эмбрион в выводковой камере; клетки эмбриофора сильно гипертрофированы. С — клетки эмбриона, прилежащие к клеткам эмбриофора; стрелки показывают эпителиальные клетки, выполняющие те же функции, что и плацента. bc — выводковая камера; e — эмбрион; m — мускульные тяжи; oe — защитная капсула выводковой камеры; pl — эмбриофор, аналог плаценты; z — зигота. Длина масштабных отрезков — 30 μm. Рисунок из статьи A. N. Ostrovsky, D. Fairbairn, 2013. From Incipient to Substantial: Evolution of Placentotrophy in a Phylum of Aquatic Colonial Invertebrates

Можно взять и членистоногих. Самки скорпионов вынашивают молодь в расширениях половых протоков (матках) или специальных выростах (дивертикулах) яичников. В первом случае в матках развиваются яйца с эмбрионами. Питание эмбрионов ограничено ресурсами самого яйца. Поэтому этот случай иллюстрирует пример яйцеживорождения (хотя, возможно, что питательные вещества из матки транспортируются через оболочки яйца).

Во втором случае эмбрионы в дивертикулах получают питательные вещества иначе: у них быстро формируются пищеварительный тракт и специальные выросты хелицер, которыми они прикрепляются к стенке дивертикула, контактирующей с тканями материнской печени. Через этот контакт эмбрионы получают клетки и питательные вещества из материнского организма. У некоторых видов внутри тела матери эмбрионы питаются выделениями специальных желез, иногда их называют молочными железами за белый цвет питательной жидкости. После периода вынашивания скорпионья молодь выходит из тела матери и укрепляется у нее на спине (рис. 4), линяет один или два раза и только потом начинает самостоятельную жизнь. Таким образом, в этом случае нужно говорить о живорождении, а не о яйцеживорождении, так как эмбрионы питаются за счет ресурсов материнского организма, хотя внешне новорожденная молодь в первом и втором случаях не различается.

Рис. 4. Самка скорпиона Euscorpius italicus со своими новорожденными детьми. Фото с сайта panarthropoda.de

Среди животных, которые вынашивают молодь, встречаются случаи живорождения и яйцеживорождения, выводковых камер. Молодь внутри тела матери может питаться тканями оболочек, тканями материнских органов, выделениями специальных желез, использовать для питания другие яйцеклетки (оплодотворенные или неоплодотворенные) или других эмбрионов. Сам процесс питания эмбриона материнскими запасами может происходить и до, и после рождения или выхода из выводковых камер, с помощью фагоцитоза и пиноцитоза, активного клеточного транспорта органических молекул, может формироваться плацента или ее аналоги. И среди всего этого разнообразия способов заботы о своем незрелом потомстве млекопитающие перестают выглядеть уникальным явлением — их выделяет разве что статистика, утерждающая, что это единственный класс, в котором все виды вынашивают и выкармливают потомство.

Но нет, не единственный. Есть еще сальпы, у которых все виды без исключения вынашивают эмбрионов бесполого поколения в материнском теле. Кроме сальп есть еще ортонектиды и дициемиды, эндопаразиты беспозвоночных животных, у которых все виды, пусть немногочисленные, характеризуются внутриутробным развитием с питанием за счет материнских запасов и живорождением. Не будем забывать о всех трематодах, у которых бесполое поколение, редии, развивается внутри материнской спороцисты (чем не вынашивание?), питаясь материнскими запасами (чем не выкармливание?). А по числу видов трематоды далеко превосходят млекопитающих.

В общем, различные примеры заботы о выживании эмбрионов у животных можно разбирать по одному и рассуждать об экстравагантных эволюционных решениях в каждом конкретном случае. Но оказывается гораздо интереснее посмотреть на картину в целом, с высоты «таксономического полета». Из известных 34 типов животных в том или ином виде вынашивают и выкармливают свое потомство представители 21 типа, так что проще назвать те группы, где заботливых родителей нет (рис. 5).

Рис. 5. На схеме красным цветом указаны типы, где имеются виды с внутриутробным развитием и выкармливанием потомства за счет материнских ресурсов, черным цветом — типы, где таких видов нет. Числа, написанные красным, указывают количество семейств с вынашиванием и выкармливанием эмбрионов, в скобках дано примерное число семейств в типе. Слева, на дендрограмме, подписаны консервативные оценки того, сколько раз в соответствующем типе независимо появлялось вынашивание и выкармливание. Схема из обсуждаемой статьи в Biological Reviews

Есть классы животных, где забота об эмбрионах проявляется редко, а есть такие, где это — обязательное свойство. Но в любом случае точно неправильно утверждать, что внутриутробное развитие эмбрионов со всеми сопутствующими свойствами — редкость среди беспозвоночных. Статистика показывает, что это правило, а не уникальные случаи, просто проявления этой заботы весьма разнообразны.

При этом нет особенных закономерностей по способам внутриутробных структур и способов кормления эмбрионов. Можно лишь заметить, что внутриутробное развитие встречается в два раза чаще, чем выводковые камеры, а плацентарность и питание за счет адсорбции органических веществ из окружающих материнских тканей (гистотрофия) встречается чаще, чем питание за счет специальных выделений материнского тела (гистофагия, к которой относятся и выделение материнского молока из молочных желез) или резорбции дополнительных яйцеклеток и других эмбрионов (оофагия или эмбриофагия). Многие варианты сосуществуют: так, у млекопитающих есть, как известно, и гистотрофия с истинной плацентарностью, и гистофагия (выкармливание молоком), а у сумчатых к этому добавляется еще и донашивание в «выводковых» сумках.

В связи с разнообразием способов выращивания и заботы о своих эмбрионах появилась идея о том, что эти способы могли возникать независимо. Действительно, если выложить на общее филогенетическое дерево животных данные по способам заботы о потомстве, то станет ясно, что они формировались в каждом таксономическом классе независимо по многу раз. Так, в типе хордовых внутриутробное развитие и выкармливание появлялось независимо 37 раз, у кольчатых червей — 8 раз, у моллюсков — 13 раз и т. д. В целом питание эмбрионов за счет материнских внутренних ресурсов появлялось у животных независимо не менее 140 раз.

В эволюции этого сложного физиологического комплекса — заботы о благополучии эмбрионов — намечаются несколько общих трендов. Во-первых, это формирование специализированных зон с усиленным транспортом питательных веществ от матери к эмбриону, то есть появление аналогов плаценты, особых органов эмбрионального питания. Во-вторых, это образование специализированных структур для вынашивания эмбрионов, будь то матки или выводковые камеры. Эти структуры призваны не только изолировать эмбрионы от окружающего пространства, но и обеспечивать усиленный приток питательных веществ к эмбриону. В-третьих, это появление особых секреторных желез, вырабатывающих вещества специально для питания молоди. И только в этом случае млекопитающие выглядят относительно продвинутыми на фоне других животных.

Я рассказала о широком распространении вынашивания и заботы о потомстве специалисту-небиологу и получила в ответ неожиданный вопрос: «А может они еще и любят своих детей?». Научное мышление не позволило быстро выдать естественно пришедшее в голову «Конечно, нет!», и я ответила — «не знаю». Так или иначе, этот обзор заставляет нас иначе посмотреть и на эволюцию плацентарности, и на эволюцию заботы о потомстве, и на отношения родителей и потомства, в том числе и среди беспозвоночных. Данную проблематику нужно исследовать гораздо шире, не ограничиваясь млекопитающими или отдельными экстравагантными случаями живорождения у рыб или ящериц.

Источник: Andrew N. Ostrovsky, Scott Lidgard, Dennis P. Gordon, Thomas Schwaha, Grigory Genikhovich and Alexander V. Ereskovsky. Matrotrophy and placentation in invertebrates: a new paradigm // Biological Reviews. 2016. V. 91. P. 673–711. DOI: 10.1111/brv.12189.

Елена Наймарк