Заботливые уховертки воспитывают заботливых дочерей

Самка уховертки, охраняющая молодых нимф, только вышедших их яиц. Выращенные заботливой мамашей, дочери станут так же заботиться о своем собственном потомстве. Фото с сайта warrenphotographic.co.uk

Известно, что у высших позвоночных забота о потомстве передается из поколения в поколение. Здесь задействованы и генетические механизмы наследования, и эпигенетические, и обучение. Как выяснилось, у насекомых уровень заботливости по отношению к молоди тоже наследуется, и здесь главную роль играет обучение и эпигенетическое наследование. Вне зависимости от имеющихся генетических свойств, если мама-уховертка ответственно относилась к доверенной ей молоди, то вырастали потомки с повышенным уровнем заботливости, продолжая заданный тренд родительской опеки.

Немецкие ученые из Майнцского университета имени Гутенберга и Франкфуртского университета имени Гёте (Франкфурт-на-Майне) посвятили любопытное исследование старинной теме происхождения семьи. Их интересовал эволюционный аспект того, какие преимущества дает родительская забота на ранних этапах становления семейных отношений, имеется ли передача семейственности из поколения в поколение. Данный «семейный» вопрос касается не только высших животных, так как о собственном потомстве заботятся многие животные. Это виды, которые практикуют так называемую K-стратегию, — с характерной низкой численностью популяции, пониженной смертностью молоди, стабильными условиями жизни и т. д. Им противопоставляются виды с r-стратегией, которым свойственна высокая численность популяций, высокая численность молоди с высокой ее смертностью и нестабильные условия существования. У этих последних в жизненном укладе забота о потомстве не предусмотрена. (О K- и r-стратегиях см.: Репродуктивные стратегии, а также Теория r/K-отбора.)

Приступив к вопросу об эволюции семейных отношений, ученые выбрали объектом изучения обыкновенных уховерток. Трудно представить, что это не слишком симпатичное насекомое (возможно, у уховертки имеются почитатели, которые простят мою субъективную оценку) может превратиться в заботливую мамашу, бережно охраняющую покой своих малюток. Но так и есть.

Самка, спарившись с самцом в конце осени, выкапывает норку, где зимует и в конце зимы откладывает яйца. Кладка на несколько месяцев становится объектом ее неусыпного внимания: в норке самка перетаскивает яйца из одной камеры в другую, где текущие условия наиболее подходящие, очищает яйца от паразитов, проводя на кладке более 80% всего времени. Весной, когда появляются нимфы, она приступает к их выкармливанию — приносит подходящую добычу или отрыгивает для них переваренную пищу. Забота о нимфах продолжается несколько недель, пока они трижды не перелиняют и не подойдут к стадии взрослого насекомого (всего у уховерток происходит 5 линек).

Впрочем, среди уховерток встречаются и менее ответственные мамаши. Они бросают свой выводок, не тратя сил и времени на их выкармливание и очищение от паразитов. Более того, они конкурируют со своим потомством за пищу, снижая таким образом выживание молоди. Такое поведение вполне допустимо для уховерток, потому что их нимфы, в отличие от неоперившихся птенцов и других беспомощных малышей, вполне могут позаботиться о себе сами: и пищу найти, и ухватить ее, и защититься от врагов. Так что материнское присутствие для вышедших из яиц уховерток вовсе не обязательно.

Таким образом, вопрос «Зачем уховерткам материнская забота?» оказывается действительно нетривиальным. Какая польза от того, что самка расходует ресурсы на потомство, которое и без того прекрасно вырастет? Она ведь может потратить их на дополнительную кладку (часто именно это и происходит).

Ученые провели серию экспериментов, в которых выращивали несколько поколений уховерток в присутствии заботливой мамы и без нее. При этом они проверили несколько альтернативных вариантов: что будет, если родителями будут самец и самка, выросшие сиротами; если самка сирота, а самец вырос в присутствии матери; или если оба родителя выращены в присутствии матерей. Затем сравнивали характеристики полученного потомства, когда оно было выращено с матерями или без них. При этом учитывали морфологию взрослых насекомых, скорость развития нимф (от первой линьки до последней), а также поведенческие признаки матерей по отношению к потомству: берегут ли они свою кладку, охраняют ли нимф, хорошо ли их кормят.

Поведенческие характеристики могут зависеть, очевидно, не только от семейной истории мамы-уховертки, но и от качеств потомства, которое она воспитывает. Поэтому в опыте (рис. 1) уховертки ухаживали за чужой молодью (здесь помогло то, что уховертки не отличают свою кладку от чужой), так что маме-уховертке, а точнее, мачехе-уховертке, можно было дать на воспитание любую кладку с заданной семейной историей. Отдав на воспитание самке чужую кладку, экспериментаторы убирали эффект генетического родства: у самки не было возможности ухаживать только за своими — в опыте уховерткам, напротив, нужно было ухаживать только за чужими. Кроме того, это позволило посмотреть, будут ли матери сходным образом относиться к кладке и нимфам, порожденным родителями-сиротами и родителями, о которых заботились их матери. Иными словами, отслеживается ли участие «бабушки» на характеристиках «внуков» и материнском поведении «внучек», то есть будет ли заметен долговременный эффект заботы о потомстве. Ученые рассчитали, что если забота о потомстве у уховерток жестко задана наследственностью, то характеристики заботливости у воспитанных матерями или выращенных без матерей будут схожими. Если же воспитание имеет значение, то разница так или иначе проявится.

Рис. 1. Схема эксперимента. (a) — в кратковременной перспективе оценивали эффекты отсутствия (maternally deprived, MD) и присутствия (maternally tended, MT) матери по характеристикам нимф и скорости их развития. Насекомые, воспитанные в присутствии матери, показаны серым цветом, а насекомые, выросшие без матерей — черным. (b) — в долговременной перспективе оценивали влияние материнского присутствия/отсутствия через поколение. На первом этапе скрещивали самок и самцов с разной семейной историей (во всех возможных вариантах), затем самка откладывала яйца. На втором этапе каждая кладка делилась на две части, которые отдавались приемным матерям с разной семейной историей. На третьем этапе часть нимф отсаживали, чтобы они росли без материнского ухода. В ходе эксперимента отслеживались поведенческие характеристики матери по отношению к воспитанникам, а также характеристики самого потомства. Рисунок из обсуждаемой статьи в Proc. R. Soc. B

Результаты удивили ученых. Уховертки, выросшие без материнского участия, оказались крупнее и более сильного габитуса (с длинными щипцами-церками), развивались быстрее. Смертность молоди была сходной во всех экспериментах, материнская забота не повлияла на этот показатель. Правда, по мнению ученых, тут сказались идеальные условия содержания в лаборатории — полное пищевое довольствие, постоянная влажность и температура. Матери, ухаживающие за потомством, могли выедать пищу поблизости от кладки, лишая молодь этого ресурса. Кроме того, возможно, сказалась и конкуренция за материнское кормление, отнимающая силы у молоди и снижающая общее количество получаемой пищи. В природных условиях такого, как правило, не бывает. Но с другой стороны, этот результат указывает на относительность пользы материнской заботы, по крайней мере, для таких факультативных семейных отношений. Иногда она может быть кстати, но иногда и вредна. Как показал этот эксперимент, она может быть выгодна в условиях дефицита ресурсов и обилия внешних врагов.

Более интересно влияние материнской заботы на материнские качества подрощенных дочек. Если они вырастают без мам, то и сами становятся весьма посредственными родительницами: чуть что, надолго убегают от своих кладок, молодь свою защищают менее охотно, а нимф кормят мало. Иными словами, они так или иначе скопировали свое прошлое. Сохраняется через поколение и эффект замедления развития молоди: в присутствии матери потомству требуется больше времени, чтобы пройти все линьки. Что же, этим нас не удивишь: чем ревностнее мать, тем инфантильнее потомство, забавно, что это правило справедливо и для уховерток.

Еще необычнее влияние самцов на проявление семейственности. Те самцы, которые были выращены матерями, дали потомство, требующее к себе повышенного внимания. Тогда как от самцов, не испытавших в детстве «прелестей» материнской заботы, получается менее требовательная молодь. Как видно из представленных графиков (рис. 2), внимание матерей-уховерток к потомству от отцов-сирот и от отцов-с-матерями различается очень сильно. К потомству от самок-сирот мачехи-уховертки относятся более прохладно, обеспечивая их меньшим количеством пищи. Данное различие, хотя и проиллюстрировано, но авторское обсуждение его весьма скромно, ограничивается простой констатацией факта. Тем не менее это может указывать на яркое проявление конфликта полов (см.: Sexual conflict). Самцу выгодно, чтобы самка заботилась о его потомстве как можно лучше, тогда как для самой самки излишняя забота о потомстве может оказаться обременительной. В данном случае у самца может сработать и передаться в следующее поколение наследственный комплекс, заставляющий самок уделять его потомству повышенное внимание. У дочерей подобный комплекс не срабатывает, так как им самим в будущем не выгодно проявлять излишнее чадолюбие. Вполне возможно, что конфликт полов может играть определенную роль в становлении семейственности и смене r/К-стратегий.

Рис. 2. Различные проявления заботы о потомстве во втором поколении уховерток. (а) — на сколько времени приемная мать оставляет без присмотра свою кладку, если ее отогнать: самка, выращенная без материнской заботы, убегает на более долгое время. (b) — число накормленных нимф: так как нимфы прозрачные, то если им давать окрашенную пищу, то накормленных особей легко подсчитать; самки, выращенные матерями, больше кормят приданное потомство. (c) — генетическое прошлое молоди влияет на степень заботы о них: опробованы разные комбинации родителей — самцы и самки, выращенные с матерями (МТ — maternally tended) или без них (МD — maternally deprived). Видно, что если генетический отец вырос в присутствии матери, то его потомство так или иначе обеспечивает к себе повышенное внимание; это справедливо в случаях спаривания таких самцов с самками-сиротами. (d) — приемная мать более ревностно защищает нимф, которые произведены «семейными» родительницами (без учета генетических отцов нимф). Рисунок из обсуждаемой статьи в Proc. R. Soc. B

История семейных отношений у уховерток во многом поучительна. Во-первых, сама по себе родительская забота может и не приносить ощутимой пользы потомству. Она становится важной только при ухудшении условий. Во-вторых, потомство проявляет так или иначе унаследованные родительские свойства — иными словами, эффект заботы о потомстве может быть долговременным. Так что повторение семейных отношений из поколения в поколение характерно не только для высших позвоночных — например, крыс, приматов, — но и для уховерток. При наступлении неблагоприятных условий такой долговременный эффект окажется весьма кстати. В-третьих, вклад самцов и самок в становление семейных отношений может быть разным. Самцам выгоднее, чтобы самки проявляли заботу об их потомстве. Так что, как показывает пример с уховертками, адаптации самцов и их способы передачи этого признака следующему поколению могут оказаться решающими.

Как именно передается следующему поколению стремление к заботливости, остается неясным. Это может быть и генетический, и эпигенетический механизм (об эпигенетическом наследовании заботы о потомстве см. новость Гены управляют поведением, а поведение — генами, «Элементы», 12.11.2008). Поэтому подчеркну четвертый важный вывод: уховертки оказались во всех отношениях удобным и дешевым объектом для выяснения подобных вопросов. У них имеется широкая вариабельность по признаку родительской заботы, они реагируют на изменение условий, меняя свое поведение, их легко скрещивать в нужных комбинациях, и вряд ли комитет по этике будет уделять особое внимание умерщвлению уховерток. Так что материала для выяснения генетической подоплеки важных в этом смысле признаков будет достаточно. А ведь как любопытно было бы узнать комплекс генов-регуляторов, который работает при проявлении родительской заботы. Будет ли он похож на регуляторы родительского поведения у позвоночных? Остается надеяться на продолжение этой работы.

Источник: Julia Thesing, Jos Kramer, Lisa K. Koch, Joël Meunier. Short-term benefits, but transgenerational costs of maternal loss in an insect with facultative maternal care // Proc. R. Soc. B. 2015. V. 282. P. 20151617. DOI: 10.1098/rspb.2015.1617.

Елена Наймарк