Плацентарность не способствует мужской красоте

Рис. 1. Эволюционное дерево рыб семейства пецилиевых, основанное на последовательностях 28 генов. Разными цветами обозначен материнский вклад в  потомство после оплодотворения. Красный цвет соответствует лецитотрофному развитию (только за счет запасов желтка в яйце), остальные цвета соответствуют наличию плаценты и отражают количество питательных веществ, передаваемых матерью эмбриону во время беременности (синий цвет — максимальный материнский вклад). Белыми квадратиками отмечены виды с минимально, черными — с максимально развитыми признаками действия полового отбора на внешность и поведение самца (к таким признакам отнесены половой диморфизм по окраске, украшения в виде гипертрофированных плавников, сложные ритуалы ухаживания). Можно заметить, что темные квадратики чаще приурочены к красным ветвям дерева. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature

Сила и направленность полового отбора зависят от того, вкладывает ли самка свои ресурсы в потомство до оплодотворения (как у животных, чьи эмбрионы развиваются за счет запасов желтка в яйце) или после (как у плацентарных). Предполагается, что появление плаценты создает арену для генетического конфликта и «эволюционной гонки вооружений» между матерью и эмбрионом за ресурсы материнского организма. Следствием этого конфликта должно быть снижение роли брачных нарядов и ритуалов при выборе самкой партнера, возрастание роли посткопуляционных механизмов отбора, развитие полиандрии и суперфетации (одновременного вынашивания разновозрастного потомства), а также появление у самцов адаптаций для спаривания вопреки женским предпочтениям. Американские биологи получили подтверждения этой гипотезы в ходе анализа данных по живородящим рыбам семейства пецилиевых, у которых характер материнского вклада в потомство в ходе эволюции многократно менялся.

В 2000 году биологи из Невадского университета в Рино (США) Дэвид и Джин Це (David W. Zeh, Jeanne A. Zeh) предложили гипотезу «конфликта, связанного с живорождением» (viviparity-driven conflict); см. D. W. Zeh, J. A. Zeh, 2000. Reproductive mode and speciation: the viviparity-driven conflict hypothesis. Суть идеи в следующем. Если самка вкладывает свои ресурсы в потомство еще до оплодотворения (презиготически) — в виде запасов желтка в яйце — то ей выгодно тщательно выбирать полового партнера до спаривания, чтобы доверить свои дорогостоящие яйцеклетки кандидату с наилучшими генами. Следовательно, у самок должна развиваться презиготическая половая избирательность, а у самцов — разнообразные средства соблазнения привередливых самок, в том числе яркие наряды и сложные ритуалы ухаживания.

Если же большую часть питательных веществ эмбрион получает от матери уже после оплодотворения (постзиготически) через специальный орган — плаценту, то ситуация будет иной. Яйца теперь можно сделать маленькими и «дешевыми», а выбор партнера — постзиготическим. Самка получает возможность вкладывать в развивающийся эмбрион больше или меньше своих ресурсов в зависимости от его биохимических и физиологических свойств, обусловленных работой отцовских генов. Это позволяет самкам (при определенных условиях) оптимальнее распределять свои ресурсы, потому что скорость развития эмбриона и его биохимические и иммунологические характеристики могут нести более адекватную информацию о генах отца и их совместимости с генами данной самки, чем яркие перья и красивые хвосты. Естественно, чтобы реализовать это преимущество и эффективно распределять ресурсы между эмбрионами (вкладываясь в жизнеспособных и моря голодом неудачных), самке нужно спариваться не с одним, а со многими самцами. Тем самым создаются предпосылки для развития полиандрии («многомужества») и суперфетации (одновременного вынашивания потомства, зачатого в разное время). При этом роль прекопуляционного выбора, женской привередливости, брачных нарядов и ритуалов должна снижаться. Теперь у самцов вместо украшений будут развиваться адаптации, направленные на то, чтобы обеспечить спаривание с максимальным числом партнерш вне зависимости от их эстетических предпочтений. Образно говоря, из гордых красавцев самцы могут начать превращаться в шустрых проныр.

Переход от лецитотрофного (обеспечиваемого желтком) развития к плацентарности имеет еще одно важное эволюционное следствие. Плацентарность создает арену для генетических конфликтов и «эволюционной гонки вооружений» (антагонистической коэволюции) между матерью и эмбрионом, а также между материнскими и отцовскими генами эмбриона. Дело в том, что в интересах эмбриона — высосать как можно больше ресурсов из материнского организма, тогда как в интересах матери — частично обуздать эти притязания, дабы сохранить здоровье и силы для рождения других детей. По-видимому, именно в этом конфликте кроется причина того, что у млекопитающих и цветковых растений (организмов с очень высоким постзиготическим материнским вкладом в потомство) развился геномный импринтинг: в геноме яйцеклетки отключаются гены, которые в борьбе за материнские ресурсы играют на стороне зародыша, а в геноме спермия отключаются гены, играющие на стороне материнского организма (подробнее см. в новости Причиной психических заболеваний может быть конфликт между отцовскими и материнскими генами, «Элементы, 05.09.2008).

Предположение об антагонистической коэволюции между самками и зародышами имеет ряд проверяемых следствий. В частности, можно ожидать, что у плацентарных организмов из-за постоянной гонки вооружений (в ходе которой и матери, и эмбрионы вырабатывают всё новые и новые средства «нападения» и «защиты») будет чаще возникать постзиготическая несовместимость между генотипами. Например, если в одной зиготе встретится материнский геном с сильной «обороной» и отцовский геном со слабым «нападением», зародыш погибнет от голода, тогда как противоположное сочетание может плохо кончиться для матери. Из этого следует, что у плацентарных должна быстрее развиваться постзиготическая репродуктивная изоляция между разделившимися видами. И действительно, как показали еще супруги Це в своей статье 2000 года, у птиц и лягушек виды могут сохранять частичную совместимость (способность производить живое гибридное потомство) в течение десятков миллионов лет после своего расхождения, тогда как у млекопитающих полная нескрещиваемость развивается на порядок быстрее (рис. 2).

Рис. 2. Диаграмма, показывающая, что у лягушек (Frogs) и птиц (Birds) полная постзиготическая изоляция (неспособность производить живое гибридное потомство) развивается намного медленнее, чем у млекопитающих (Mammals). По горизонтальной оси — время с момента разделения пары видов (в млн лет), по вертикальной оси — число пар, способных к гибридизации. При построении диаграммы учитывались только виды, способные к межвидовой гибридизации. Рисунок из статьи D. W. Zeh, J. A. Zeh, 2000. Reproductive mode and speciation: the viviparity-driven conflict hypothesis

Антагонистическая коэволюция должна приводить к появлению несовместимых генотипов не только у разделившихся видов, но и в пределах одной и той же популяции. Безвыборочное скрещивание становится опасным, а по внешнему виду самца оценить совместимость его генов с генами данной самки — непростая задача. Тем самым усиливается отбор на способность самок осуществлять эффективный постзиготический выбор. Для этого весьма полезна полиандрия, которая, в свою очередь, должна приводить к снижению роли презиготической избирательности и к редукции мужских украшений.

Предсказания гипотезы Дэвида и Джин Це, касающиеся направленности полового отбора, получили ряд эмпирических подтверждений (см.: S. W. Coleman, A. Harlin-Cognato, A. G. Jones, 2009. Reproductive Isolation, Reproductive Mode, and Sexual Selection: Empirical Tests of the Viviparity-Driven Conflict Hypothesis), однако до сих пор они основывались на сравнительно небольшом фактическом материале.

Рис. 3. Эмбрионы плацентарной рыбки Poeciliopsis presidionis. Слева — эмбрион, окруженный плацентой; справа — плацента удалена. Фото одного из авторов обсуждаемой статьи, Дэвида Резника (David N. Reznick), с сайта darwiniana.org

В свежем выпуске журнала Nature опубликована статья американских биологов, в которой приведены наиболее весомые на сегодняшний день фактические подтверждения обсуждаемой гипотезы. Авторы проанализировали распределение признаков у 94 видов живородящих рыб семейства пецилиевых (Poeciliidae), у которых в ходе эволюции несколько раз независимо развивалась и утрачивалась плацентарность (рис. 3). Это прекрасный объект для подобных исследований, потому что в пределах семейства представлен полный спектр репродуктивных стратегий: от полного отсутствия постзиготического материнского вклада в потомство (рост эмбриона только за счет запасов желтка в яйце) до развитой плацентарности.

Величину постзиготического материнского вклада оценивали по отношению сухого веса новорожденного малька к сухому весу яйцеклетки в момент оплодотворения (matrotrophy index, MI). У лецитотрофных видов, чье внутриутробное развитие идет только за счет желтка, новорожденный малек весит меньше оплодотворенной икринки: MI < 1 (обычно в пределах от 0,5 до 0,75). У плацентарных видов MI варьирует от примерно единицы (если малек получает лишь незначительную поддержку от матери во время беременности) до 100 и более.

Авторы построили эволюционное дерево пецилиевых по последовательностям 20 ядерных и 8 митохондриальных генов и сопоставили его с данными по MI (рис. 1). Анализ подтвердил, что в ходе эволюции пецилиевых постзиготический материнский вклад то рос, то уменьшался в разных линиях (см.: D. N. Reznick, M. Mateos, M. S. Springer, 2002. Independent Origins and Rapid Evolution of the Placenta in the Fish Genus Poeciliopsis). Плацентарность, вероятно, была развита у последнего общего предка пецилиевых, а затем многократно независимо усиливалась или слабела и вовсе терялась. Впрочем, эволюционная реконструкция, показанная на рис. 1, не слишком надежна в деталях, о чем авторы по-честному предупреждают.

Сопоставление величины постзиготического материнского вклада (MI) с признаками действия полового отбора на самцов подтвердило предсказания гипотезы супругов Це. Использовались три характеристики, указывающие на выбор самками самцов по внешнему виду и поведению: 1) половой диморфизм по окраске (когда самцы окрашены иначе, чем самки), 2) сложное брачное поведение и брачные демонстрации, 3) наличие у самцов украшений, таких как гипертрофированные спинные плавники, «усы» на верхней губе (см. Ихтиологи выяснили, зачем самцам усы, «Элементы», 01.07.2010) или «меч» на хвостовом плавнике, как у меченосцев (Xiphophorus). Оказалось, что все три показателя отрицательно коррелируют с MI. Иными словами, чем больше питательных веществ получают эмбрионы от матери через плаценту, тем слабее (в среднем) выражены у самцов специфическая «мужская» окраска, сложное брачное поведение и гротескные украшения.

Авторы также показали, что суперфетация (одновременное вынашивание детенышей, зачатых в разное время) положительно коррелирует с MI. Известно, что суперфетация способствует полиандрии — рождению самкой детенышей от нескольких отцов. Это не дает одному самцу монополизировать репродуктивный потенциал самки, оплодотворив сразу все ее яйцеклетки, и позволяет самке осуществлять постзиготический выбор оптимальных отцовских генотипов. При этом роль презиготического выбора должна автоматически снижаться: нельзя быть очень уж привередливой, если ваша цель — спариться со множеством кавалеров, а не выбрать лучшего. Очевидно, что данный результат отлично согласуется с обсуждаемой гипотезой.

Наконец, авторы обнаружили положительную корреляцию между MI и выраженностью у самцов признаков, способствующих стратегии «мелких проныр» (в противоположность «гордым красавцам»). А именно, у видов с высокими значениями MI самцы в среднем мельче по размеру и имеют более длинный гоноподий (копулятивный орган). Что ж, действительно, быть мелким и шустрым обладателем длинного копулятивного органа должно быть выгодно в ситуации, когда на вашу красоту и величие всем наплевать. Ранее было показано, что малые размеры тела и длинные гениталии и впрямь помогают самцам живородящих рыб совершать «копуляции украдкой» (sneak copulations), незаметно подкрадываясь к самкам сзади.

Таким образом, полученные данные подтверждают гипотезу о влиянии плацентарности на направленность полового отбора. Генетический конфликт между матерью и эмбрионом в данном исследовании остался за кадром, хотя он неоднократно упоминается в статье.

Полученные результаты, безусловно, интересны и важны. Однако их теоретическая интерпретация, по-моему, не столь очевидна. Например, не до конца ясен вопрос о направленности причинно-следственных связей в той логической схеме, на которой основана обсуждаемая гипотеза. Переход к плацентарности рассматривается как причина редукции прекопуляционной женской избирательности и связанного с ней комплекса признаков (мужских украшений и брачных ритуалов). Но можно предположить и обратное: произошедшее по какой-либо причине снижение действенности презиготического выбора (например, в результате развития у самцов эффективных адаптаций для «копуляций украдкой») может стать стимулом для развития механизмов посткопуляционного выбора — таких как избирательная «подкормка» оптимальных эмбрионов материнским организмом.

Источник: B. J. A. Pollux, R. W. Meredith, M. S. Springer, T. Garland & D. N. Reznick. The evolution of the placenta drives a shift in sexual selection in livebearing fish // Nature. 2014. V. 513. P. 233–236.

См. также: Когда нельзя выбирать самцов, можно выбрать детей, «Элементы», 22.05.2006.

Александр Марков