Как фитоплазма превращает арабидопсис в зомби

Внизу — морковка, пораженная фитоплазмой, вверху — здоровая морковка, выращенная рядом; внешние симптомы заболевания очевидны: уменьшенное корневище, измененная форма и увеличенное число зеленых побегов, называемых «ведьмиными метлами». Фото с сайта www.forestryimages.org

Фитоплазма — внутриклеточный паразит растений, который, как выяснилось, меняет облик и специфические черты своих хозяев в свою пользу. Она преображает цветки в листья, вызывает болезненное разрастание побегов, так или иначе увеличивая привлекательность растения для насекомых — переносчиков фитоплазм. При этом заболевшее растение теряет способность к размножению и погибает. Фитоплазма способна заражать широкий спектр растений. Ученые доказали, что фитоплазма воздействует на гены — регуляторы развития, консервативные среди цветковых растений. Поэтому фитоплазме и доступен такой большой выбор растений-хозяев. В ходе экспериментов с разными линиями арабидопсиса удалось расшифровать молекулярный механизм, с помощью которого фитоплазма перепрограммирует растения для своих нужд.

Фитоплазма (см. также Phytoplasma)  — близкий к микоплазмам внутриклеточный паразит растений, хорошо знакомый (с дурной стороны) растениеводам. Сейчас известно около полусотни различных фитоплазм и связанных с ними заболеваний, но многие особенности, биохимические механизмы, жизненная стратегия этих паразитов остаются неясными. Ученые из Центра Джона Иннса (John Innes Centre, Норидж, Великобритания) и из Вагенингенского университета (Нидерланды) сложили часть головоломки, связанной с эффективной паразитической стратегией одного из распространенных видов фитоплазм — желтухи (см. также Aster yellows). Они показали, какие биохимические маневры предпринимает паразит, чтобы увеличить свою численность и широко расселиться.

Желтуха может заражать широкий спектр травянистых растений, а переносится от одного растения к другому мелкими насекомыми, в частности цикадками, питающихся соками растений. У цикадок при питании на ротовых частях остаются клетки паразита, которые они передают следующему кормовому растению. Поэтому задача фитоплазмы — привлечь как можно большее число насекомых и при этом не нанести им вред, иначе они не смогут выполнить свою транспортную функцию. Если обеспечить бесперебойный транспорт, то заботиться о выживании растения-хозяина становится необязательно, ведь клетки паразита будут быстро переданы другому живому растению. Именно так и поступает фитоплазма. Цветки растения зеленеют, побеги становятся гуще, «кустистее», часто растение плохо растет и остается карликом, в результате оно не оставляет семян и гибнет. Растение теряет собственную жизнь и потомство, перепрограммированное без остатка для службу фитоплазме.

Авторы обсуждаемой работы, проникнутые жалостью к таким растениям, назвали их растения-зомби. Ученых, понятно, интересовали не словесные метафоры, а нечто более важное: как именно фитоплазма зомбирует растения? какие механизмы она изобрела, чтобы обойти защиту хозяина, чтобы нарушить естественный ход развития? В результате весьма кропотливой работы им это удалось выяснить.

Слева — здоровый цветок арабидопсиса, справа — пораженный фитоплазмой: все лепестки у него позеленели, а пестики и тычинки тоже позеленели и сильно видоизменились. Фото из обсуждаемой статьи в PLOS Biology

В предыдущих исследованиях эта же команда показала, что фитоплазма вырабатывает особый белок SAP54, вызывающий позеленение лепестков у арабидопсиса. С этим белком и разными линиями арабидопсиса ученые и продолжили работу. Они выявили 5 белков у зараженного арабидопсиса, которые и теоретически и практически оказались связанными с SAP54. Все они принадлежали к одному из типов регуляторов развития высшего порядка — транскрипционным факторам генов MADS. Экспрессия этих белков или отсутствовала совсем, или была сильно понижена в специальных тестах. При этом другие MADS-регуляторы экспрессировались нормально, без изменений. Это свидетельствует о высокой избирательности фитоплазмы, об очень точном выборе цели. Те транскрипционные факторы, которые подвергаются ее зловредному действию, отвечают за формирование цветков и их органов.

Как выяснилось, SAP54 действует не напрямую, расщепляя белки. Этот агент нашел себе превосходного посредника — белок убиквитин. SAP54 заставляет убиквитин присоединяться к выбранным транскрипционным факторам, таким образом отмечая их и обрекая на безоговорочную деградацию. Если у арабидопсиса отключить убиквитин, то фитоплазма не вызывает болезненного позеленения лепестков. Как фитоплазма это проделывает? Ее SAP54 воздействует на белок RAD23, функция которого присоединять убиквитин к нужному белку. И опять же, в этой биохимической связке проявилась исключительная специализация фитоплазмы: она работает только с двумя из четырех изомеров RAD23. Эксперименты с мутантами по данным белковым изомерам показали, что только эти два вызывают позеленение лепестков.

Итак, фитоплазма выбрала себе особую цель — регуляторы развития, которые формируют генеративные органы растения. Причем эти регуляторы есть у многих, если не у всех растений. Это значит, что фитоплазме в качестве хозяина подходят многие растения. С точки зрения фитоплазмы, это весьма эффективная стратегия. Более того, опыты с цикадками Macrosteles quadrilineatus показали, что зараженное растение действительно привлекает насекомых: они существенно чаще выбирают зараженные растения, питаются на них и выращивают на них потомство. Правда, пока не ясно, что именно привлекает насекомых в зараженных растениях — форма и цвет цветков и побегов не играют большой роли.

Постановка эксперимента с выбором растений цикадками. Из стаканчика, расположенного строго между двумя растениями, выпускают цикадок; цикадки питаются и откладывают яйца, и через 5 дней можно оценить избирательность по числу нимф на каждом растении. На заднем плане видны цветочные горшки в других позициях; то есть в эксперименте менялись не только варианты линий арабидопсиса, но и позиция растений. Внизу — результаты эксперимента с диким типом и с зараженным: инфицированные растения явно более привлекательны для цикадок. Изображения из обсуждаемой статьи в PLOS Biology

Известно несколько ярких примеров, демонстрирующих, как микроорганизмы изменяют облик и поведение своих хозяев себе на пользу. Так, несчастные насекомые, зараженные ланцетовидной двуусткой (Dicrocoelium dendriticum), забираются на кончик травинки и замирают в ожидании, пока придет какое-нибудь не менее несчастное травоядное животное и съест эту траву. Или крысы, подхватившие Toxoplasma gondii, начинают обреченно искать встречи с кошками. Теперь еще один пример, но в отличие от других — с расшифрованным и доказанным молекулярным механизмом действия.

Источник: Allyson M. MacLean, Zigmunds Orlovskis, Krissana Kowitwanich, Anna M. Zdziarska, Gerco C. Angenent, Richard G. H. Immink, Saskia A. Hogenhout. Phytoplasma Effector SAP54 Hijacks Plant Reproduction by Degrading MADS-box Proteins and Promotes Insect Colonization in a RAD23-Dependent Manner // PLOS Biology. 2014. V. 12(4). P. e1001835. Doi:10.1371/journal.pbio.1001835.

Елена Наймарк