Устойчивое существование популяции обеспечивается негенетической «памятью поколений»

Ветвистоусый рачок Daphnia longispina — массовый представитель зоопланктона озер и луж умеренной зоны. На фотографии видны зреющие яйца в выводковой камере (фото с сайта www.microscopy-uk.org.uk)

При помощи имитационного моделирования российским ученым удалось показать, что материнский эффект — негенетическая передача от матери к потомству информации о длине светового дня и обилии пищи — играет важную роль в сезонных изменениях способов размножения и численности дафний и делает популяцию более устойчивой. Наличие материнского эффекта у дафний, вначале предсказанное теоретически, недавно получило экспериментальные подтверждения.

Передача информации от родителей к потомкам может осуществляться тремя основными путями, два из которых общеизвестны: это генетическая наследственность, свойственная всем без исключения живым организмам, и обучение, характерное только для животных со сложной нервной системой.

Третий путь менее известен и гораздо хуже изучен, однако и он, судя по всему, играет важную роль в жизни многих организмов. Это так называемые «родительские эффекты» — внегенетические изменения у потомства, обусловленные условиями жизни и заботой родителей. Простейший пример: самка, плохо питавшаяся в течение своей жизни, откладывает яйца с меньшим количеством питательных веществ, из которых развивается — даже при «хороших» генах — сравнительно чахлое потомство.

Более сложные варианты могут включать различные эпигенетические изменения наследственного материала (ДНК). Например, некоторые участки хромосом, полученных потомством от родителей, могут еще в родительском организме подвергаться метилированию, а гистоны — белки, на которые «намотана» геномная ДНК, — ацетилированию (см. геномный импринтинг). То и другое влияет на работу генов. В результате даже при одинаковом геноме у потомства могут наблюдаться различающиеся признаки. Кроме того, известно, что эмбриональное развитие животных, особенно на начальных этапах, во многом зависит от разнообразных молекул (в том числе матричных РНК), поступающих в яйцеклетку из материнского организма. Ясно, что условия жизни матери в принципе могут влиять на количество и состав этих веществ и, следовательно, на развитие зародыша.

Изучать родительские эффекты легче всего у тех животных, в жизненном цикле которых присутствует партеногенетическое размножение — как, например, у дафний. В этом случае геномы матери и ее дочерей идентичны, и легче отличить «материнские» эффекты от генетических.

Еще в 1996 году А. А. Умнов и В. Р. Алексеев разработали имитационную модель для проверки гипотезы о существовании у ветвистоусых рачков материнского эффекта. В модели предполагалось, что дафнии передают потомству информацию о трофических условиях (то есть о том, насколько хорошо питалась мать). Позже эта гипотеза была подтверждена экспериментально (см.: Alekseev, Lampert, 2001. Maternal control of resting-egg production in Daphnia // Nature. V. 414. P. 899–901). Выяснилось, что дафнии передают потомству информацию не только о своем питании, но и об изменениях длины светового дня. Вследствие этого особи, имеющие одинаковый размер и возраст, могут по-разному реагировать на одни и те же пищевые и температурные условия только потому, что их матери имели разную жизненную историю.

В новой статье В. Р. Алексеева и Т. И. Казанцевой при помощи имитационного моделирования оценивается возможное влияние материнского эффекта на колебания численности популяций дафний, на время перехода от партеногенетического (однополого) размножения к гамогенетическому (двуполому), на количество зимующих яиц и другие параметры популяции.

В качестве «образца» для моделирования использовалась хорошо изученная популяция рачков Daphnia longispina из озера Красненького в Псковской области. Жизненный цикл этих рачков довольно сложен. Весной из зимующих яиц выходит первое поколение самок, которые начинают быстро размножаться путем партеногенеза, производя на свет только самок. В начале лета численность фитопланктона — основной пищи дафний — снижается, и дафнии начинают производить самцов и переходят к двуполому размножению. Образуются покоящиеся яйца, и наступает «летняя диапауза», длящаяся не более месяца. Затем из яиц выходит новое поколение самок, размножающихся партеногенетически. В конце лета и осенью в популяции снова появляются самцы, начинается двуполое размножение и откладываются зимующие яйца, покрытые плотной оболочкой, позволяющей переносить неблагоприятные условия.

Переход дафний от однополого размножения к двуполому регулируется несколькими факторами: температурой, обилием пищи, длиной светового дня. Информация о динамике этих факторов в прошлом и настоящем доходит до дафний двумя путями: из их личного жизненного опыта, а также от матери, благодаря «материнскому эффекту».

Разработанная авторами модель является «индивидуально-ориентированной»: в ней имитируется жизненный путь каждой отдельной особи. Вероятность перехода особи от однополого размножения к двуполому зависит в модели как от сиюминутного состояния факторов среды (температуры, длины светового дня, количества пищи и др.), так и от индивидуального «потенциала роста» особи, который, в свою очередь, определяется условиями жизни и «потенциалом» ее матери. Потенциал роста определяет максимально возможную скорость роста данной особи (реальная скорость роста, как правило, оказывается ниже максимальной). Чем медленнее рост, тем выше вероятность перехода к двуполому размножению.

Таким образом, переход к двуполому размножению зависит не только от того, как питалась данная особь и каковы условия среды в данный момент, но и от того, как питалась ее мать и более далекие предки. Тем самым задается «материнский эффект» — негенетическая передача информации о трофических условиях. Кроме того, в модели была предусмотрена возможность «материнской» передачи информации о длине светового дня.

Авторам удалось показать, что при определенных входных параметрах их модель весьма точно воспроизводит реальную динамику численности самцов и самок, партеногенетических и покоящихся яиц, наблюдаемую в реальной популяции. Надо сказать, что эта реальная динамика достаточно сложна: например, в течение одного лета наблюдается несколько (обычно 5) пиков численности дафний.

Точное соответствие модельной и реальной популяционной динамики дало основания полагать, что модель действительно учитывает все основные факторы и причинно-следственные связи, определяющие эту динамику. Теперь модель можно было использовать для проверки гипотез о роли материнского эффекта.

Изъятие из модели материнского эффекта привело к тому, что модельная динамика стала резко отличаться от реальной. «Потенциал роста» в этом случае не зависел от истории жизни предков, его задавали постоянным для всех особей, развивающихся из партеногенетических яиц. Ни один из вариантов модели с отключенным материнским эффектом не позволил воспроизвести динамику численности и формирование банка покоящихся яиц, необходимых для устойчивого многолетнего развития популяции.

Например, если потенциал роста был задан высоким, покоящиеся яйца практически не образовывались, выживание популяции в зимний период было возможно только благодаря небольшому количеству перезимовавших самок, и в долгосрочной перспективе популяция становилась крайне уязвимой. На этом основании авторы сделали вывод о существенной роли материнского эффекта в формировании популяционной динамики и сезонных адаптаций у дафний.

В другом эксперименте авторы заблокировали материнскую передачу информации о трофических условиях (особь «знает» только о том, как она сама питалась, но не о том, как питались ее предки). «Материнский эффект» в отношении длины светового дня был сохранен. Оказалось, что этого вполне достаточно для точного воспроизведения реальной популяционной динамики. Опыты с прежней версией модели, в которой «материнский эффект» распространялся только на информацию о питании, давали несколько менее точное соответствие. Авторы заключают, что передача в ряду поколений информации о длине дня, возможно, является более важной для популяции, чем передача информации о трофических условиях.

В третьем эксперименте модель была модифицирована таким образом, что стала возможной передача информации только непосредственно от матери к ее потомкам, но не в длинном ряду поколений. Таким образом, «негенетическая память популяции» стала короткой: всё, что происходило раньше, чем одно поколение назад, безвозвратно «забывалось». Модифицированная модель по-прежнему хорошо воспроизводила популяционную динамику в течение одного сезона, однако в долгосрочной перспективе наблюдалась дестабилизация (увеличилась межгодовая амплитуда колебаний численности). По мнению авторов, это означает, что более длинная цепь в передаче информации, вероятно, важна не столько для динамики численности популяции в рамках одного сезона, сколько для увеличения стабильности популяции в многолетней перспективе.

Хочется пожелать авторам дальнейших успехов в изучении материнского эффекта — этого во многом еще загадочного механизма внегенетической наследственности, роль которого в жизни и эволюции организмов может оказаться весьма существенной.

Источник: В. Р. Алексеев, Т. И. Казанцева. Использование индивидуально-ориентированной модели для изучения роли материнского эффекта в смене типов размножения у Cladocera // Журнал общей биологии. Том 68, 2007. № 3. Стр. 231–240.

См. также:
1) О метилировании ДНК:
Б. Ф. Ванюшин. Материализация эпигенетики, или небольшие изменения с большими последствиями.
2) О роли материнских мРНК в раннем эмбриогенезе:
Нужны ли эмбрионам гены?, «Элементы», 08.05.2007.
3) О геномном импринтинге:
Почему некоторые наследственные признаки зависят от возраста родителей?.

Александр Марков