Новый взгляд на строение и происхождение полости тела многоклеточных

Владимир Малахов, Екатерина Богомолова
«Природа» №11, 2016

Начало. Окончание в № 12, 2016

Об авторах

Владимир Васильевич Малахов — член-корреспондент РАН, заведующий кафедрой зоологии беспозвоночных биологического факультета Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова, руководитель лаборатории биологии морских беспозвоночных Дальневосточного федерального университета (Владивосток). Область научных интересов — сравнительная анатомия, эмбриология и филогения беспозвоночных.

Екатерина Валериевна Богомолова — кандидат биологических наук, доцент той же кафедры. Занимается изучением морфологии, ультраструктурного строения, развития и биологии морских пауков (Arthropoda, Pycnogonida), вопросами методики преподавания биологии в высших и средних учебных заведениях.

Начало. Окончание в № 12, 2016

Полость тела — одно из фундаментальных понятий морфологии животных. В классических учебниках, по которым обучаются студенты-биологи и в нашей стране, и за рубежом [1–4], обязательно есть главы, где обсуждаются проблемы происхождения и природы первичной и вторичной полостей тела. Правда, зачастую можно столкнуться с тем, что одна и та же полость тела у какой-то группы животных не только трактуется, но даже называется по-разному. Так, полость тела круглых червей (нематод) может именоваться и первичной полостью (протоцелем), и псевдоцелем, и схизоцелем. Одни биологи связывали ее происхождение с редукцией целома (вторичной полости тела), другие — считали ее производной бластоцеля (полости зародышевого пузыря, или бластулы), третьи — принимали за щелевидное пространство между органами, которое не имеет прямого отношения ни к бластоцелю, ни к целому.

Революционные события в зоологии на рубеже XX в. и XXI в. существенно изменили наши представления о системе и филогении царства животных [5–7]. Новые данные по их тонкому строению, полученные с применением электронного микроскопа, заставили по-новому трактовать строение тканей и систем органов. Эти изменения коснулись и представлений о природе и происхождении полости тела. Настоящая статья задумана как попытка объяснить, какие типы полостей тела есть у животных, чем они друг от друга отличаются, как они произошли и какие основные функции выполняют. В первой части статьи мы расскажем о том, какие типы полости тела встречаются у низших многоклеточных. Начнем наши рассуждения с губок — сидячих водных организмов-фильтраторов, распространенных и в море, и в пресных водах (рис. 1).

Рис. 1. Разнообразие губок: кремнероговые (а — фото Nick Hobgood, б — фото Tony Shih), гомосклеридная оскарелла (в — фото Parent Géry) и известковая губка сикон (г — фото Christophe Quintin)

Гомосклеридные губки

Хотя у губок нет ни нервной системы, ни настоящих мышечных клеток, они способны к ограниченной подвижности, изменению формы и объема тела [8]. Нет у губок даже рта и кишечника. Как же они питаются? Через крошечные поры вода из внешней среды по сложной ирригационной системе попадает в жгутиковые камеры, выстланные воротничковыми жгутиковыми клетками — хоаноцитами (рис. 2, а). Они захватывают мелкие пищевые частицы (преимущественно бактерии) и переваривают их сами или передают для переваривания другим клеткам. Биение жгутов хоаноцитов обеспечивает ток воды через организм губок. Из жгутиковых камер вода движется дальше по ирригационной системе и поступает к широкому отверстию — устью (оскулюму), из которого выбрасывается во внешнюю среду. Снаружи губки одеты слоем уплощенных клеток — пинакодермой. Между пинакодермой, каналами ирригационной системы и жгутиковыми камерами лежит мезохил — студенистый слой, содержащий соединительнотканные белки (коллаген и спонгин) и разнообразные клетки.

В индивидуальном развитии некоторых губок имеются бластулообразные личинки (цинктобластулы), которые состоят из одного слоя жгутиковых клеток (рис. 2, б). Особенно характерны они для примитивной группы гомосклеридных губок (Homoscleromorpha). Внутри их шарообразной или яйцевидной личинки есть обширная полость, которая, как и полость бластулообразных личинок высших многоклеточных, ограничена базальной пластинкой — слоем неклеточного вещества, подстилающего основания клеток. В состав базальной пластинки у гомосклеридных губок входят те же компоненты, что и у других многоклеточных животных, — коллаген IV типа, фибронектин, ламинин и др.

Рис. 2. Схема строения молодой гомосклеридной губки (а), ее личинки — цинктобластулы (б) и метаморфоза личинки (в–е). Синие стрелки — движение воды. Звездочки — полюс, который соответствует переднему концу личинки. Базальная пластинка здесь и на остальных рисунках показана плотным рядом точек

При метаморфозе передний конец личинки гомосклеридных губок впячивается внутрь и дает начало слою хоаноцитов — хоанодерме, а из задней половины личинки развивается покровный слой клеток — пинакодерма (рис. 2, в–е). В действительности метаморфоз цинктобластулы может протекать несколькими способами, но суть процессов не меняется [9]. Бластоцель личинки заполняется белковым матриксом, который содержит коллагены и специфический для губок белок спонгин, заселяется клетками и превращается в мезохил. У гомосклеридных губок он представлен тоненькой прослойкой между пинакодермой и хоанодермой, причем базальная пластинка сохраняется даже у взрослых форм. У других губок мезохил гораздо обширнее; особенно объемен он у очень крупной (до 1,5–2 м) губки класса Demospongia — знаменитого «кубка Нептуна» (Cliona patera). В данном случае мезохил обычно содержит помимо органических компонентов еще и минеральные иглы (спикулы), может быть очень плотным, из-за чего вся губка кажется твердой на ощупь. У Demospongia, в отличие от Homoscleromorpha, слой хоаноцитов и пинакодерма не отделены от мезохила базальной пластинкой и поэтому обычно не рассматриваются как эпителии.

Стрекающие кишечнополостные

Однослойный шар из клеток (бластула с обширной полостью — бластоцелем) — характерная стадия развития стрекающих кишечнополостных (рис. 3). У кораллов бластула путем впячивания ее стенки превращается в двуслойную личинку — гаструлу. У нее есть рот и кишечник, выстланный жгутиковой энтодермой, а покровы представлены жгутиковой эктодермой. При формировании гаструлы объем бластоцеля уменьшается, он заполняется студенистым белковым содержимым. В результате на месте бластоцеля образуется мезоглея, которая лежит между экто- и энтодермой и всегда отделена от них базальными пластинками. В разных группах кишечнополостных мезоглея имеет разную толщину. У кораллов это нетолстая пластинка между экто- и энтодермой, содержащая не только соединительнотканные белки (коллаген и др.), но и клетки-амебоциты. Заметим, что у восьмилучевых кораллов в мезоглее развивается внутренний скелет, состоящий из известковых спикул. Особенно мощного развития достигает мезоглея у сцифоидных медуз, где она составляет 98% от общего объема тела. Мезоглея сцифоидных — плотная желеобразная структура, содержащая не только коллаген, но и специфические белки, например мезоглеин, и рассеянные амебоциты. Толстая мезоглея характерна и для гидроидных медуз, но у них она не заселена клетками. У гидроидных полипов (например, у гидры) мезоглея — очень тонкая пластинка, толщина которой составляет всего 1–2 мкм.

Рис. 3. Стадии развития коралла на примере актинии: бластула (а), формирование двуслойного зародыша — гаструлы (б), личинка актинии (в)

Название «кишечнополостные» связано с наличием у этих животных кишечной полости, которая сообщается с внешней средой ртом и в которой происходит переваривание пищи. У крупных представителей кишечнополостных кишечная полость обеспечивает и распределение пищи по всему организму. Так, у крупных медуз от желудка отходит сложная система каналов, по которой пища транспортируется ко всем, даже самым удаленным участкам организма (рис. 4). Поэтому другое название кишечной полости — гастроваскулярная полость (от греч. γαστρό — ‘желудочный’ и лат. vasculum — ‘небольшой сосуд’), т. е. кишечно-сосудистая полость. Таким образом, в отсутствие других циркуляторных систем гастроваскулярная полость выполняет распределительную функцию.

Рис. 4. Сцифоидная медуза аурелия; хорошо видны гастроваскулярные каналы. Фото А. А. Семенова

С кишечной полостью связаны и некоторые другие важные функции. У полипов, лишенных минерального скелета (актинии, обыкновенной гидры), вода, заключенная в кишечной полости, служит опорой для тела, т. е. гидроскелетом. В самом деле, полип при нападении на него обычно сжимается, превращаясь в плоскую лепешечку. Как же ему расправиться? Для этого он биением ресничек нагнетает в кишечную полость жидкость, затем плотно закрывает рот, сокращает кольцевую мускулатуру, и жидкость кишечной полости растягивает тело полипа. Некоторые актинии при приближении хищника, например морской звезды, плотно закрывают рот, открепляются от субстрата и, попеременно изгибая тело то в одну, то в другую сторону, всплывают в толщу воды (рис. 5).

Рис. 5. Актиния, спасающаяся от нападения морской звезды

Среди актиний немало форм, которые живут не на поверхности дна, а в толще осадка. Они способны зарываться в грунт и передвигаться гидравлическим способом, перекачивая жидкость из одного участка тела в другой (рис. 6). Во всех этих случаях кишечная полость выполняет опорную функцию.

Рис. 6. Актиния нематостелла, закапывающаяся в грунт

У кишечнополостных нет специализированных выделительных органов. Продукты обмена выделяются в кишечную полость (в каналы гастроваскулярной системы), а дальше через рот выбрасываются во внешнюю среду. Выделительную функцию у кишечнополостных выполняет кишечная полость.

У кораллов и сцифоидных развитие яйцеклеток и сперматозоидов происходит в энтодермальном эпителии, затем они высвобождаются в кишечную полость и через рот выводятся во внешнюю среду. Только у некоторых гидроидных предшественники половых клеток мигрируют в эктодерму, где происходит их дальнейшее развитие. Таким образом, у большинства кишечнополостных кишечная полость выполняет еще и половую функцию.

Завершая первую часть нашей статьи, отметим, что у личинок губок имеется только одна полость тела — бластоцель, которая у взрослых форм заполняется клеточным и неклеточным материалом и становится мезохилом. Хоанодерма и пинакодерма губок окружают мезохил и по существу представляют собой непрерывный клеточный слой, только по-разному дифференцированный в разных участках. Губки — это однослойные животные. У кишечнополостных уже на личиночной стадии формируется не только бластоцель, но и кишечная полость, выполняющая отнюдь не только пищеварительные функции. Для кишечнополостных характерно наличие двух эпителиальных слоев: эктодермы и энтодермы. Для билатерально-симметричных животных характерно развитие вторичной полости тела (целома) и третьего зародышевого листка — мезодермы. Но об этом мы расскажем во второй части статьи.

Материал для настоящей работы был собран при поддержке Российского научного фонда (соглашение № 14-50-00034), изготовление оригинальных рисунков и работа над рукописью поддержана Российским фондом фундаментальных исследований (проект 15-29-0260-офи-м).

Литература
1. Беклемишев В. Н. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. М., 1964. Т. 2.
2. Догель В. А. Зоология беспозвоночных. М., 1981.
3. Westheide W., Rieger R. Spezielle Zoologie. Erster Teil: Einzeller und Wirbellose Tiere. Stuttgart; Jena; N.Y., 1996.
4. Ruppert E. E., Fox R. S., Barnes R. D. Invertebrate Zoology: A Functional Evolutionary Approach. Belmont, 2004.
5. Aguinaldo A. M. A., Turbeville J. M., Linford L. S. et al. Evidence for a clade of nematodes, arthropods and other moulting animals // Nature. 1997. V. 387. P. 489–493. DOI: 10.1038/387489a0.
6. Малахов В. В. Революция в зоологии: новая система билатерий // Природа. 2009. № 3. С. 40–54.
7. Dunn C. W., Giribet G., Edgecombe G. D., Hejnol A. Animal Phylogeny and its Evolutionary Implications // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2014. V. 45. P. 371–95. DOI: 10.1146/annurev-ecolsys-120213-091627.
8. Лавров А. И., Косевич И. А. Реагрегация клеток у губок // Природа. 2013. № 2. С. 87–90.
9. Ereskovsky A. V. The Comparative Embryology of Sponges. L.; N.Y., 2010.

Начало. Окончание в № 12, 2016