Брачный призыв больной лягушки

Наталья Резник
«Троицкий вариант» №6(200), 22 марта 2016 года

Наталья Резник

Все животные болеют. Их отношения с инфекцией складываются по-разному. С патогенами можно бороться или выработать к ним устойчивость, но всё это требует работы иммунной системы, то есть забирает энергию, которая могла бы пойти на другие физиологические действия, например на рост и размножение. А если болезнь сокращает жизнь, ущерб, наносимый этим виду, можно компенсировать опять-таки усиленным размножением в оставшиеся дни.

С другой стороны, известно достаточно примеров, когда патоген влияет на поведение своего хозяина таким образом, чтобы создать благоприятные условия для собственного расселения. И если больное животное преодолеет свое нездоровье и будет активно искать половых партнеров, оно их всех может заразить. В общем, с какой бы стороны мы ни рассматривали взаимоотношения патогена и его хозяина, от репродуктивного аспекта проблемы не уйти.

В последние десятилетия амфибии страдают от хитридиевых грибов Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). Эти внутриклеточные паразиты поражают кожу и иммунную систему лягушек, нарушают их осморегуляцию; деление лимфоцитов и адаптивный ответ иммунной системы вызывают сердечную недостаточность. Больные амфибии становятся вялыми, у них нарушается координация движений, меняется поведение, а потом они умирают.

Хитридиомикоз поставил многие виды амфибий на грань исчезновения, при том что другие виды, будучи носителями инфекции, выживают во время эпизоотии. Таковы многие азиатские амфибии, выработавшие устойчивость к патогену. Тем не менее Bd могут навредить своему хозяину и в отсутствие клинических признаков болезни.

Профессор Сеульского национального университета Брюс Вальдман (Bruce Waldman) и его студент Тыкнам Ан (Deuknam An) изучали влияние хитридиомикоза на брачные сигналы самцов дальневосточной квакши Hyla japonica (рис. 1). Дальневосточная квакша широко распространена в Корее, Японии, Восточной и Центральной Азии. 10–20% корейской популяции заражены Bd, однако вид устойчив к патогену, во всяком случае, не было сообщений о том, что квакши от этого грибка болеют или умирают.

Рис. 1. Самец дальневосточной квакши Hyla japonica. Фото с сайта www.sciencemag.org

Брачные сигналы самца — важнейший фактор его репродуктивного успеха, они должны привлекать самок. Исследователи изучили сигналы 42 самцов, записанные в сезон размножения в течение нескольких ночей, по 10 сигналов каждой особи еженощно. На самом деле записей было больше, но ученые работали только с теми, на которых голос самца не сливался с общим хором. Каждую лягушку пометили, чтобы можно было их различать, измерили ее физические параметры, взяли мазки с кожи, из которых потом выделяли ДНК, чтобы выяснить, заражено ли животное. Каждую ночь исследователи определяли температуру и влажность воздуха: они также влияют на сигналы.

Девять из 42 квакш оказались заражены Bd. Они были несколько крупнее неинфицированных особей (около 40 и 39 мм соответственно). Каждый сигнал квакши состоит из нескольких нот, каждая нота — из нескольких звуковых импульсов, у импульса свои характеристики (рис. 2). Сигналы инфицированных самцов более длительные, ноты тоже долгие, в них больше импульсов, чем у здоровых особей, некоторые характеристики импульсов также отличаются. В целом инфицированные Bd квакши тратят на брачные призывы больше усилий, чем здоровые.

Рис. 2. Характеристики призывного сигнала самца Hyla japonica. CD — длительность сигнала, ND — длительность ноты, RT — время нарастания импульса, FT — время спада импульса, IPI — интервал между звуковыми импульсами. An, Waldman, 2016

Иммунный ответ на вторжение паразитов и патогенов требует энергетических затрат, и естественно было бы ожидать, что инфицированные квакши будут призывать самку реже и слабее. Именно так ведут себя зараженные гельминтами самцы бразильской древесной лягушки Hypsiboas prasinus. Однако дальневосточные квакши сил на репродукцию не жалеют, сигналы у них долгие и частые, а поскольку самкам именно такие и нравятся, инфицированные самцы должны привлекать больше партнерш и иметь значительный репродуктивный успех.

Дальневосточные квакши не единственный пример репродуктивной активности перед лицом хитридиомикоза. У инфицированных Bd самцов леопардовой лягушки Lithobates pipiens объем семенников больше, и они содержат больше спермы. У зараженных австралийских квакш способность позвать самку зависит от состояния их здоровья.

Если они находятся в хорошей физической форме, то подают сигналы на 30% чаще, чем здоровые самцы, а если ослабели от болезни, то на 40% реже. Авторы этого исследования, специалисты Университета им. Джеймса Кука, полагают, что, поскольку репродуктивные усилия самцов связаны с самочувствием, они могут привести к отбору особей, устойчивых к Bd.

А что движет H. japonica? Быть может, самцы попали под власть паразита? Хитридиомикоз — чрезвычайно заразное заболевание. Самцы, активно стремящиеся к размножению, могут стать рассадником гриба из-за большого количества социальных контактов. Во время спаривания риск заражения еще увеличивается, поскольку гормональные изменения, сопутствующие этому процессу, могут вызвать временную иммуносупрессию. С другой стороны, социальный контакт не основной путь заражения Bd. Зооспоры гриба, как правило, попадают в организм хозяина водным путем, а дальневосточные квакши проводят большую часть времени на суше (самки в воду только яйца откладывают), поэтому риск заразиться при спаривании, скорее всего, невелик.

Другое возможное объяснение повышенной репродуктивной активности — стремление оставить как можно больше потомков. Хотя исследователи не наблюдали у H. japonica клинических признаков хитридиомикоза, зараженные квакши встречаются довольно часто. Не исключено, что из-за инфекции их система размножения преждевременно стареет. Если так, они должны усилить свои брачные призывы, поскольку им надо добиться такого же репродуктивного успеха, что и здоровым самцам, но за более короткий срок.

Исследователи отмечают, что корейские амфибии встретились с Bd по крайней мере в прошлом веке; за это время гриб успел образовать несколько штаммов. А квакши выработали свою стратегию выживания, которая позволяет им компенсировать негативное влияние патогена. Каково оно на самом деле, неизвестно. Инфекция приводит к тяжелым последствиям только в нескольких регионах; в остальных местах численность популяции, возможно, тоже снижается, но медленно. Когда амфибий пересчитывают, ориентируются на количество сигналов, но каково здоровье самцов, подающих эти сигналы, неизвестно.

Усиленные брачные призывы — только один компонент эволюционного ответа амфибий на грибную инфекцию. Чтобы выявить все аспекты и в полной мере оценить влияние патогена на хозяина, нужны длительные полевые наблюдения за здоровьем и поведением квакш и динамикой популяции.

An D., Waldman B. Enhanced call effort in Japanese tree frogs infected by amphibian chytrid fungus // Biol. Lett. 2016.12: 20160018. DOI:10.1098/rsbl.2016.0018.