Хищная строфария

На этом снимке, сделанном с помощью электронного микроскопа, северная галловая нематода (Meloidogyne hapla) подверглась нападению гриба — строфарии морщинисто-кольцевой (Stropharia rugosoannulata). Нематоду окружили звездчатые клетки гриба — акантоциты (см. Acanthocyte) — и острыми выступами повредили ее покровные ткани.

Представители этого вида нематод портят заметную долю урожая корнеплодов. Северной нематода называется из-за способности выживать при отрицательных температурах, а обитает она и «жует» корни от тундры до субтропиков.

Ранее за отловом и употреблением почвенных нематод были замечены преимущественно микроскопические грибы-нематофаги (см. Nematophagous fungus), обитающие в почве, и там же размножающиеся незамысловатыми бесполыми способами. Обнаружено уже более 200 видов, использующих разные механизмы отлова нематод. Это могут быть клейкие бугорки, липкие отростки, сжимающие или несжимающие кольца. Отравляющие вещества тоже в ходу. Стратегии схожие: приманить аттрактантами (привлекательными запахами), поймать, удержать, обездвижить или умертвить, употребить. В большинстве своем хищные почвенные грибы являются сапротрофами, то есть перерабатывают отмершую органику. Но перекусить нематодами никогда не отказываются, за что им низкий поклон от сельхозпроизводителей.

Ловчие аппараты на гифах нематофагов. A — клейкая сеть (an); B — клейкий бугорок (ak) и несжимающее кольцо (ncr); C — клейкие колонновидные отростки (ac); D — сжимающие кольца (cr). Длина масштабного отрезка — 10 мкм. Фото из статьи M. Karakaş, 2020. Nematode-destroying fungi: infection structures, interaction mechanisms and biocontrol

У строфарий методика иная. Ничего липкого и петлеобразного на гифах этих грибов нет, зато есть акантоциты. Эти клетки у строфарий были обнаружены еще в 80-х годах прошлого столетия, но назначение довольно долго оставалось неясным. Предполагается, что наличие этих клеток является отличительной характеристикой строфарий и предназначены они для борьбы с мародерствующей микрофауной.

Развитие акантоцитов на гифах, наблюдаемое с помощью криоэлектронной микроскопии. А–С. Стадия бокового формирования ветвей. D–G. Стадия формирования акантоцита. H–I. Стадия формирования колючей структуры и созревания акантоцитов. Красная стрелка указывает на открытую сторону акантоцитов. Белыми стрелками обозначены контакты между гифами. Длина масштабного отрезка: A–G — 5 мкм; H, I — 10 мкм. Фото из статьи Y. Yang et al., 2020. Ultrastructure and development of acanthocytes, specialized cells in Stropharia rugosoannulata, revealed by scanning electron microscopy (SEM) and cryo-SEM

Эксперименты с подселением нематод Panagrellus redivivus (нематода пивного коврика — ее находили в толстых войлочных подставках под пивные кружки) и Bursaphelenchus xylophilus (сосновая стволовая нематода) к гифам строфарии морщинисто кольцевой позволили увидеть, как акантоциты атакуют нематоду и повреждают ее кутикулу острыми выступами. Гриб оказался разборчивым: нематод пивного коврика иммобилизовал за 15 минут и в течение двух суток полностью переваривал. А вот сосновых нематод удавалось иммобилизовать только за два часа, и гифы гриба их не переваривали даже за четверо суток. Для усвоения питательных веществ гриб гифами дотягивается до вытекшего содержимого, или проникает в тело нематоды и выделяет пищеварительные ферменты.

Механическое повреждение нематоды P. redivivus акантоцитами. A — два колючих отростка акантоцитов пронзили тело иммобилизованной нематоды, и некоторое количество внутренностей нематоды вытекло в местах повреждения (отмечены стрелками). B — колючий отросток акантоцита проник в нематоду. C — тело нематоды с двумя легкими порезами (наконечники стрелки) и один серьезный (стрелка) с вытеканием внутренностей. D, E — серьезная утечка внутреннего материала нематод из-за повреждения акантоцитами. Длина масштабного отрезка: A, B — 10 мкм; C — 20 мкм; D, E — 30 мкм. Фото из статьи H. Luo et al., 2006. Acanthocytes of Stropharia rugosoannulata Function as a Nematode-Attacking Device

Также проводились эксперименты с более прикладным значением, поскольку в качестве жертвы использовалась та самая северная галловая нематода, пожиратель корнеплодов, что на главном фото. Охотниками выступали: знакомая уже строфария морщинисто кольцевая со своими акантоцитами и ветеран среди ловцов нематод (первый задокументированный ловец) почвенный гриб Arthrobotrys oligospora, использующий липкие сети-ловушки, сформированные гифами. Строфария лидировала как по промежуточным результатам (через 4 часа 80% пораженных нематод против 18% у артроботриса), так и по общему зачету через сутки (98% против 60%). Всех пораженных нематод грибы съели. Эксперимент дает надежду, что мицелий строфарий с акантоцитами можно будет вносить в почву для борьбы с нематодами.

Давайте познакомимся с лидером поближе. Строфарию морщинисто кольцевую иногда называют гриб-годзилла за внушительные габариты. Плодовое тело гриба достигает 20 см роста при 30-сантиметровой шляпке. Гименофор пластинчатый, шляпка винного цвета. Растет гриб в Европе и Северной Америке. Культивируется довольно активно во многих странах, потому что вкусный и легко выращивается в промышленных условиях, поставляя заодно материал для исследований.

В России самая узнаваемая — строфария сине-зеленая (Stropharia aeruginosa). Не заметить в лесу ее трудно, очень уж непривычно смотрятся грибы цвета морской волны в лесной подстилке. Несмотря на настораживающую расцветку, гриб вполне съедобный. Ранее на нем висели обвинения в наличии психоактивных веществ, но по результатам анализов гриб был полностью реабилитирован — нет там ничего психоактивного. Сырым гриб есть, конечно, не нужно, а в жареном, отварном, маринованном виде он вполне хорош.

Слева — строфария сине-зеленая. Фото Татьяны Натальиной, Краснодарский край, август 2022 года. Справа — строфария морщинистокольцевая. Фото с сайта en.wikipedia.org

Грибы щеголяют не только эксклюзивной расцветкой, но и белыми чешуйками на ножке, ниже кольца, на поверхности шляпки. По краю шляпки присутствует еще и белая кружевная бахрома — остаток частного покрывала, в юном возрасте закрывающего пластинки гименофора (см. картинку дня Мухомор цезаря).

Нематодовая диета у строфарий вызвана, вероятно, непростыми условиями. Все они — сапротрофы, то есть, разлагатели мертвой органики. В лесной подстилке, состоящей преимущественно из сухих листьев, сухих веточек, палочек, коры, азот в дефиците. Свежие нематоды выступают поставщиком этого необходимого элемента.

У строфарии морщинисто кольцевой акантоциты обнаружены у основания ножки, обильно на мицелии и ризоморфах — шнуровидных сплетениях гиф в оболочке, этаких грибных «трубопроводов». У прочих исследованных строфарий, в том числе сине-зеленой, локализация акантоцитов аналогичная. Только уж совсем экзотические S. acanthocystis и S. apiahyna, растущие в Южной Америке, образуют акантоциты еще и на пластинках гименофора.

Фото из статьи M. Zouhar et al., 2013. First report about the trapping activity of Stropharia rugosoannulata acanthocytes for Northern Root Knot Nematode.

Татьяна Натальина