Возникновение пятилучевого тела иглокожих не было связано с перестановкой Hox-генов

Рис. 1. Некоторые морские звезды и их личинки

Рис. 1. Некоторые морские звезды и их личинки. 1 — молодая морская звезда Asterias rubens. 2–8 — личинки морских звезд рода Asterias на разных стадиях, вплоть до близких ко взрослой форме. 9, 10 — ротовые области морских звезд Hymenaster echinulatus и Pteraster stellifer11, 12 — эти же морские звезды целиком. Рисунок Эрнста Геккеля (Ernst Heinrich Philipp August Haeckel) из книги «Kunstformen der Natur» (1904)

Иглокожие — члены группы двусторонне-симметричных животных, для которых характерна удивительная лучевая симметрия (у современных форм чаще всего пятилучевая). Несколько лет назад генетики предположили, что изменение типа симметрии, без сомнения случившееся в эволюции иглокожих, было связано с уникальной перестановкой нескольких генов, относящихся к важному для развития двусторонне-симметричных животных семейству Hox. Однако новые данные указывают, что эта перестановка есть не у всех иглокожих. Например, она отсутствует у морских звезд, лучевая симметрия которых абсолютно типична. Значит, сначала у иглокожих произошло изменение симметрии тела и только потом на его фоне изменилось расположение генов, управляющих развитием, причем случилось это лишь в одной эволюционной ветви — той, в которую входят морские ежи и голотурии.

Иглокожие — группа животных, необыкновенно богатая уникальными формами (рис. 1). Их бурная эволюция давно привлекает внимание и палеонтологов, и специалистов по развитию. Например, именно в опытах с иглокожими Ганс Дриш (Hans Adolf Eduard Driesch) открыл явление эмбриональной регуляции, когда из части зародыша может восстановиться целое. И хотя это было больше ста лет назад, иглокожие остаются популярными объектами биологии развития до сих пор.

Само название «иглокожие» (Echinodermata) предложил в 1734 году прусский ученый Якоб Клейн (Jacob Theodor Klein), незаслуженно забытый яркий персонаж эпохи Просвещения, зоолог, ботаник, математик и дипломат. Правда, Клейн называл иглокожими только морских ежей. Но в любом случае это название оказалось удачным, и через 120 лет другой немецкий зоолог, Рудольф Лейкарт (Karl Georg Friedrich Rudolf Leuckart), дал его целому типу животных, в который входят морские ежи, морские звезды, морские лилии, офиуры и голотурии.

Важнейшая, бросающаяся в глаза особенность иглокожих — лучевая симметрия, которая сложным образом накладывается на остатки двусторонней. Такой эволюционный зигзаг не мог не вызвать у биологов большого интереса. За любыми резкими изменениями формы животных всегда скрываются перестройки механизмов, управляющих зародышевым или личиночным развитием. А изучать эти механизмы проще всего через работу управляющих ими генов. Благо информации о «генах развития» (developmental genes) современная биология накопила уже много.

Особое место в регуляции формы тела двусторонне-симметричных животных (а иглокожие, несмотря на их причудливый внешний вид, входят именно в эту систематическую группу) занимает довольно большое семейство генов, которое называется Hox-генами. Благодаря продуктам этих генов клетки «знают», в каком отделе тела они находятся, и могут соответственно себя вести. Как правило, Hox-гены располагаются в хромосоме компактной группой, которая называется кластером. Например, у ланцетника в Hox-кластере насчитывается 15 генов, а у ближайших современных родственников иглокожих — полухордовых — их 12. В типичном случае области активности Hox-генов в теле расположены спереди назад в том же порядке, что и сами гены в кластере; в этом состоит знаменитый принцип коллинеарности, за открытие которого была получена одна из первых Нобелевских премий в области генетики развития. Именно активность Hox-генов часто отличает друг от друга разные отделы тела сложно устроенных животных: например, брюшко насекомых от груди или спинной мозг позвоночных от головного.

У такого типичного иглокожего, как морской еж, Hox-генов 11 — в общем, более-менее ожидаемое число. Но расположены эти гены очень необычно. Три самых передних Hox-гена (они так и называются Hox1, Hox2 и Hox3) у морских ежей перемещены в самый конец кластера, причем отрезок хромосомы, содержащий эти гены, еще и перевернут. Тут произошло сразу два генетических события: перемещение куска хромосомы (транслокация) и его переворачивание (инверсия). Сокращенно всё это преобразование называют TAI (транслокация и инверсия, англ. translocation and inversion). Следующий за переставленным куском ген Hox4 у морских ежей вообще потерян, так что самым передним геном в кластере у них стал Hox5. Эти изменения уникальны, и неудивительно, что Hox-кластер у их обладателей работает совершенно по-особому. Выяснено, что переставленные гены Hox1–Hox3 у них работают в передних отделах личиночного тела, где у животных, не относящихся к иглокожим, никакой активности Hox-генов вообще нет (см. Уникальность плана строения иглокожих связана с перестановкой Hox-генов, «Элементы», 18.08.2014). В общем, размах генетических изменений вполне соответствует уникальности плана строения иглокожих, которая и простым глазом видна, а при глубоком знакомстве с анатомией поражает еще больше.

Не приходится удивляться, что описанные открытия породили простое предположение: преобразование TAI является уникальным общим признаком (синапоморфией) типа иглокожих, который свойствен всем членам этой группы и только им. На какое-то время эта гипотеза стала почти общепринятой.

Тут возникает интересная дилемма. Пусть мы знаем, что у иглокожих есть два уникальных общих признака: морфологический (лучевая симметрия особого типа) и генетический (TAI). Спрашивается, какой из этих признаков возник раньше? Если TAI, то мы получаем сценарий, где генетические изменения предшествуют морфологическим (наверное, в какой-то степени их направляя). Если же раньше возникла лучевая симметрия, то всё выглядит иначе: сначала произошло изменение формы тела, связанное с приспособлением к неким новым условиям, а уже потом гены подстроились под это изменение.

Два года назад эти две версии казались примерно равновероятными. Но с тех пор появились новые данные, касающиеся генома совсем другого иглокожего — морской звезды Acanthaster planci. Оказывается, никаких транслокаций и инверсий в Hox-кластере у морской звезды нет! И ген Hox4 там на месте, и вообще Hox-кластер выглядит примерно так же, как у ближайших родственников иглокожих — полухордовых и ланцетников. О том, что полухордовые имеют 12 Hox-генов, мы уже упоминали; у морской звезды эти гены расположены точно так же, если не считать гена Hox6, который у нее (и только у нее) почему-то утрачен. В любом случае, эти данные означают, что преобразование TAI — признак не всех иглокожих (рис. 2).

Рис. 2. Эволюция Hox-кластера иглокожих и их родственников

Рис. 2. Эволюция Hox-кластера иглокожих и их родственников. Присутствуют морские ежи (Echinoidea), голотурии (Holothuroidea), морские звезды (Asteroidea), офиуры (Ophiuroidea), морские лилии (Crinoidea), полухордовые (Hemichordata) и ланцетники (Cephalochordata). Цвета обозначают разные группы Hox-генов: голубой — передние, зеленый — средние, красный — задние. Там, где гены обозначены стрелками и соединены, их порядок точно известен; перевернутые стрелочки обозначают инверсии. Прямоугольниками обозначены гены, порядок которых пока не установлен окончательно; пунктирными прямоугольниками — гены, которые не до конца идентифицированы. У морских ежей и голотурий, и только у них, мы видим перенос передних Hox-генов в заднюю часть кластера. Остальные пояснения в тексте. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Evolution & Development

Тем самым наша дилемма однозначно решена. У морских звезд, как и у морских лилий, лучевая симметрия выражена прекрасно, а перестановки передней части Hox-кластера (которую мы называем TAI) у них нет. Значит, лучевая симметрия в эволюции иглокожих возникла в первую очередь, а перестройки Hox-генов последовали за ней.

Интересно, что Сергей Владимирович Рожнов — известный палеонтолог, специализирующийся именно на эволюции иглокожих, — три года назад писал: «По нашему мнению, инверсия в расположении трех передних Hox-генов и их транслокация к концу кластера не обязательно должны быть обнаружены во всех классах современных иглокожих, так как этот дизордер является не причиной изменения симметрии иглокожих, а следствием этого процесса» (С. В. Рожнов, 2013. Историческое развитие симметрии иглокожих: от первичной билатерально-асимметричной метамерии к пентамерии). На данный момент получается, что Рожнов был абсолютно прав.

По современным представлениям, дожившие до наших дней иглокожие делятся на три подтипа: Crinozoa (морские лилии), Asterozoa (морские звезды и офиуры) и Echinozoa (морские ежи и голотурии). Преобразование TAI — действительно синапоморфный признак, но не всех иглокожих, а только ветви Echinozoa. Необычная морфология этих животных создала условия для распада Hox-кластера и перестановки его частей. Но и перестановка Hox-генов, в свою очередь, повлияла на развитие, позволив морским ежам и голотуриям создать очень своеобразную даже на фоне остальных иглокожих форму тела.

Такие открытия позволяют задуматься об общих эволюционных проблемах, например о взаимодействии генотипа (совокупности генов) и фенотипа (совокупности признаков). В отношениях этой пары просматривается неожиданная на первый взгляд аналогия с отношениями хорошо известной экологам пары «хищник — жертва». В экологическом масштабе времени, где эволюцией самих хищников и жертв можно пренебречь, хищник зависит от жертвы. Связано это с тем, что биомассы хищников и жертв обычно соотносятся примерно как один к десяти — так устроена пищевая пирамида; поэтому именно популяция хищника должна подчиняться изменениям в популяции жертвы, но не наоборот. Однако в геологическом масштабе времени, где сами хищники и жертвы эволюционируют, зависимость сплошь и рядом меняется на обратную и появляется эффект опережающей специализации хищника, продемонстрированный палеонтологами на множестве примеров (см. К. Ю. Еськов, 2008. История Земли и жизни на ней). Вот и отношения генотипа и фенотипа, оказывается, примерно так же зависят от того, на каком временном промежутке мы их видим. В микроэволюционном масштабе времени, на уровне популяций, всё так или иначе начинается с генов: происходит случайная мутация, она создает новый фенотип, который попадает под действие естественного отбора и в конце концов или вымирает, или закрепляется. «Стрела времени» направлена от генов к признакам. А вот в макроэволюционном масштабе времени, на уровне классов или типов, появляются добавочные причинно-следственные связи, направленные в другую сторону. Сначала в результате работы обычных эволюционных механизмов образуется новое морфологическое состояние, и только потом некоторые гены, поначалу остававшиеся консервативными, начинают на фоне этого нового состояния перестраиваться (в первую очередь так ведут себя медленно эволюционирующие гены развития). Возникает эффект опережающей эволюции фенотипа, при котором «стрела времени» направлена от признаков к генам. Доктор Рожнов совершенно правильно предположил, что именно этот эффект мы в эволюции плана строения иглокожих и наблюдаем.

Источник: Maria Byrne, Pedro Martinez and Valerie Morris. Evolution of a pentameral body plan was not linked to translocation of anterior Hox genes: the echinoderm HOX cluster revisited // Evolution & Development. 2016 (in press).

Сергей Ястребов


14
Показать комментарии (14)
Свернуть комментарии (14)

  • napa3um  | 11.03.2016 | 18:57 Ответить
    Мне кажется, что "стрела времени" не разворачивается при увеличении масштаба, а возникает новая, большая стрела, повёрнутая вспять, но нарисованная мелкими стрелами, летящими всё в том же направлении. Т.е., это совершенно разного уровня организации обратные связи.
    Ответить
    • Сергей Ястребов > napa3um | 11.03.2016 | 19:02 Ответить
      Это обратные связи совершенно разного уровня. Так и есть. Но "стрела времени" - в любом случае метафора (придуманная Эддингтоном), так что я позволил себе ее использовать.
      Ответить
      • napa3um > Сергей Ястребов | 11.03.2016 | 19:14 Ответить
        Я просто слишком буквально воспринял тезис "фенотип повлиял на генотип" (именно как переворачивание обратных связей), потому и зафиксировал "решение парадокса" для себя в виде комментария. А сам термин "стрела времени" вполне прозрачный, расхож в естественных науках.
        Ответить
  • postman  | 12.03.2016 | 12:22 Ответить
    >> Возникновение пятилучевого тела иглокожих не было связано с перестановкой Hox-генов

    так и не понял из статьи, а тогда с чем оно было связано?
    Ответить
    • SysAdam > postman | 12.03.2016 | 13:54 Ответить
      У меня точно такой же вопрос возник, и я не нашел в статье на него ответа. Какие-то мутные объяснения, на уровне типа, а фенотипу так захотелось.
      Ответить
    • Сергей Ястребов > postman | 12.03.2016 | 13:55 Ответить
      Здесь и не ставилась задача отвечать на этот вопрос. Самое полное обсуждение на русском языке можно найти в работах Рожнова:

      http://www.paleo.ru/upload/iblock/c53/11_Rozhnov.pdf
      Ответить
    • Олег Чечулин > postman | 12.03.2016 | 18:57 Ответить
      С чем-то ещё. Но точно не с перестановкой.
      Вы же не требуете от обвиняемого в убийстве, предъявившего 100%-ное алиби и оправданного судом, самому разыскивать настоящего преступника? :)
      Ответить
      • napa3um > Олег Чечулин | 12.03.2016 | 19:38 Ответить
        Интерес в другом. Если роль Hox-гена (или даже Hox-кластера) взял на себя другой ген (другой кластер), то в этом, наверное, особой сенсации нет. А вот намёк на то, что какая-то часть генетической (в смысле "межкпоколенной") информации хранится не в генах, а в фенотипе (в самой геометрии тела) - это уже более грандиозно.

        Если действительно обобщать, то следует, наверное, отделить понятие генетической ("межпоколенной") информации от понятия гена, и считать гены (кластера, хромосомы, способы их деления) - фенотипом наряду с остальными признаками. Тогда, возможно, уже более явно проступит видение, что в генах содержится далеко не вся "межпоколенная" информация, необходимая для создания потомка, какая-то часть находится в среде реализации этой информации (на уровне клеток - в рибосоме, на уровне организма - в детородных механизмах родителей, на уровне экологической ниши - во всех остальных воздействиях на организм в течение жизни). Возможно, у иглокожих действительно был (или продолжается) период эволюции, когда какая-то "межпоколенная" информация резко "осела" в хитрой геометрии тела, "разгрузив" Hox-гены от давления отбора, что привело к размыванию их функций и, в итоге, к разрушению их кластера. Т.е., я это представляю как мутацию, которая привела к аномалии механизмов закладки эмбриона, и в эмбрионе как-то чисто геометрически эти аномалии отразились в виде точно таких же изменений (т.е., новорожденная звезда в итоге развилась во взрослую особь с такой же аномалией закладки, и т.д.) При этом мутация могла даже ни разу не попасть в гены потомков, или быстро оттуда исчезнуть за ненадобностью. Или даже более радикальный сценарий: случайное механическое повреждение звезды, после которого она отрегенирировала с аномалией в детородных органах, воспроизводящих такую же аномалию у потомков.

        Рогожин такой сценарий имел ввиду под влиянием фенотипа на генотип?

        P.S.: Сам я такой сценарий считаю маловероятным, т.к. судя по консервативности генетического аппарата репликации во всех видах организмов он победил в эволюционной гонке давно и с большим отрывом по качеству передачи информации. Однако эпигенетические механизмы передачи информации, в принципе, известны.
        Ответить
        • pencil > napa3um | 12.03.2016 | 21:20 Ответить
          заблокируйте уже этого напатриума засорил все ветки галиматьей
          Ответить
          • napa3um > pencil | 12.03.2016 | 21:27 Ответить
            Поясните, пожалуйста, вашу точку зрения. Этот ресурс создан, насколько я понимаю, для просвещения необразованных и глупых, т.е., как раз для меня. А галиматья - для того, чтобы продемонстрировать степень моих заблуждений, чтобы было понятно, что пояснять таким необразованным и глупым.
            Ответить
        • Сергей Ястребов > napa3um | 12.03.2016 | 22:50 Ответить
          "А вот намёк на то, что какая-то часть генетической (в смысле "межкпоколенной") информации хранится не в генах, а в фенотипе (в самой геометрии тела) - это уже более грандиозно".

          Нет, такого не предполагал ни Рожнов, ни я, и вообще никто. Для многоклеточных животных такой механизм эволюции вообще, как мне кажется, крайне маловероятен. И уж во всяком случае, с иглокожими имелось в виду совершенно другое: становление их лучевой симметрии было связано с какими-то другими генами (мы пока не знаем, с какими), но НЕ с крупными мутациями по Hox-генам. Ничего сенсационного.
          Ответить
          • napa3um > Сергей Ястребов | 12.03.2016 | 23:03 Ответить
            Понял, спасибо. Да, этот вариант маловероятным у меня получается даже для одноклеточных - при моделировании in silico признак класса "способ передачи данных" резко идёт в отрыв при малейшем преимуществе, распространяясь по всей биомассе и также резко исчезая из факторов отбора (возможно, он туда ещё попадёт, но уже не будет его бывших конкурентов). Т.е., усложнённая "фенотипногенотипная" модель (с конкуренцией "способов доставки" генетической информации) может пригодиться только для моделирования самых первых этапов абиогенеза.
            Ответить
            • olegov > napa3um | 14.03.2016 | 09:39 Ответить
              Ув. паразит, что вы имеете ввиду под "фенотипногенотипной" моделью в свете абиогенеза и как вы его вообще представляете?
              Ответить
              • napa3um > olegov | 15.03.2016 | 09:01 Ответить
                Под "фенотипногенотипной" моделью я имел ввиду модель, в которой не вводятся понятия "фенотип" и "генотип", в которой эти явления возникнут спонтанно, будут феноменологическим описанием её работы.

                Первичная экосистема ("первичный бульон") - это, по-сути, (почти) уравновешенный набор химических реакций, который можно представить в виде списка правил типа "время реакции Tr, вероятность (приоритет) реакции Rr, вещество Ta в количестве Na + вещество Tb в количестве Nb -> вещество Tx в количестве Nx + вещество Ty в количестве Ny". Одно вещество фиксируется как только поступающее на вход экосистемы (оно не может фигурировать в списке реакций в качестве продукта), и одно вещество - как исходящее из системы (оно не может фигурировать в списке реакций в качестве входного). Эти вещества эмулируют поступление энергии и её рассеивание экосистемой (входящее "вещество-энергию" можно генерировать с равномерной скоростью, можно градиенты симулировать, можно волны и т.д.).

                Эти правила не соответствуют физическим/химическим процессам напрямую (как минимум, входным веществом всей системы оказывается энергия, или какая-то реальная реакция может требовать наличия нескольких катализаторов или на выходе давать больше двух веществ), но такая схема способна выразить (моделировать) любые реальные реакции (например, реакция двух веществ A и B в присутствии катализатора C с получением продукта D будет описываться четырьмя правилами: A + C -> da + cc, B + C -> db + cc, da + db -> D + 0, cc + cc -> C + 0).

                Из всего множества всех возможных наборов таких правил нас интересует только какое-то их подмножество - те, в которых возникают (квази-)стабильные циклы и метациклы (и мета-мета циклы, и т.д.) преобразования веществ - трофические цепочки. С помощью эволюционного алгоритма ищем наиболее интересные варианты (ищем нужный бульон среди всех галактик и планет), регулируя фитнес-функцию и накладывая различные эвристики: система должна быть "долгоиграющей" (не вырождаться за небольшое количество итераций), выход лучше чтобы сильно не отличался от входа, реакции должны быть связными, время реакций должно быть на порядки меньше периодов изменения входной энергии, и т.д.

                Это упрощённая схема, а в рабочей модели таки удобнее выражать правила чуть более явно (явно определить роль "катализатор", например, или вообще определить многообразные "шаблоны" реакций), навернуть немного автоматики в подборе и масштабировании параметров, правила "дописывать" динамически по некоторым метаправилам (правило n выводится из правил 0..n-1), а так же ввести "пространственно-геометрический" фактор: некоторые правила выражают не "реакции", а изменения положения веществ и их агрегатов в "пространстве экосистемы" (у меня пока плоская решётка) или "открытия" новых подсистем внутри системы - так даже захват митохондрий эукариотами можно будет смоделировать, исследуя какие-то чисто математические свойства подобных процессов.

                В каком-то смысле, это попытка с помощью антропного принципа сместить фокус с исследуемого предмета на способ его описания - модель генерирует непротиворечивые описания эволюционирующих систем (сами описания получаются тоже "эволюционирующими" - дописываемые правила получаются "уточнениями" предыдущих), а насколько эти описания соответствуют реальности - зависит от подбора параметров (но делается предположение о неком идеализированном поведении "правильных" эволюционных систем, к свойствам которого "хорошая" модель будет бесконечно приближаться в силу существования такого аттрактора в системах, описанных через понятие трофических цепей).
                Ответить
Написать комментарий


Элементы

© 2005-2017 «Элементы»