Мимикрирующие друг под друга бабочки-нимфалиды научились при выборе партнера использовать запах

Рис. 1. Верхний ряд: фенотипы двух близких сестринских видов бабочек рода Heliconius. Нижний ряд: еще два вида этого рода, входящие в мимикрические группы с каждой из бабочек верхнего ряда

Рис. 1. Верхний ряд: фенотипы двух близких сестринских видов бабочек рода Heliconius. Нижний ряд: еще два вида этого рода, входящие в мимикрические группы с каждой из бабочек верхнего ряда. Рисунок из статьи R. M. Merrill et al., 2012. Disruptive ecological selection on a mating cue

У американских бабочек-нимфалид рода Heliconius распространена мюллеровская мимикрия: несколько ядовитых видов копируют друг друга окраской. Кроме того, окраска крыльев этих бабочек имеет большое значение при выборе партнера. В эволюции Heliconius нередко бывало так, что прежде единый вид разделялся на два, потому что разные его популяции стали подражать разным видам — то есть оказались членами разных групп взаимно-мимикрирующих видов. В таких случаях репродуктивная изоляция, основанная на окрасочных признаках, возникала просто как следствие мимикрии. Однако бывает и так, что близкие, сестринские виды Heliconius внешне очень схожи, но при этом в природе почти не гибридизируют. Французские ученые детально разобрались в одной такой ситуации. Оказалось, что бабочки сумели научиться использовать при выборе партнера дополнительный стимул — запах. Самое интересное, что из двух близких видов запах стали использовать самцы только одного вида, а самцы второго всё так же полагаются исключительно на зрение — поэтому часто ошибаются и ухаживают за самками другого вида. Предполагается, что выявленные различия адаптивны: вид, использующий запах, более малочислен и имеет небольшой ареал, поэтому межвидовая гибридизация будет обходиться его генофонду дороже.

Наиболее распространенным механизмом видообразования является дивергенция — разделение прежде единого вида на два или более. Основная роль в этом отводится возникновению между новыми формами репродуктивной изоляции. Репродуктивная изоляция, как правило, основывается на средствах сигнализации, которые мало подвержены естественному отбору. Такими признаками могут быть специфические особенности окраски, позы, звуки или запахи, позволяющие близким видам различать друг друга. Дело в том, что близкие виды, гибридизируя, обычно могут давать вполне жизнеспособное и плодовитое потомство. А ассортативность спариваний (выбор себе подобных) достигается поведенческими механизмами, формирующимися под действием генетического дрейфа, — то есть случайно.

Но в некоторых случаях дивергенция признаков происходит под действием естественного отбора. В этом случае возникновение репродуктивной изоляции оказывается простым следствием совсем других процессов. Яркий пример такой изоляции — американские бабочки-нимфалиды из рода Heliconius. Эти бабочки ядовиты, и у них очень распространена мюллеровская мимикрия (см. также Müllerian mimicry), когда несколько ядовитых видов копируют друг друга (рис. 1). Это выгодно всем, в том числе и потенциальным хищникам, которым так легче научиться не трогать этих насекомых.

Группу копирующих друг друга видов назовем мимикрической группой (mimicry ring). У бабочек рода Heliconius каждая мимикрическая группа обычно включает виды, не являющиеся очень уж близкими родственниками. Дело в том, что прежде единый вид мог разделиться на два, если две его популяции стали членами двух разных мимикрирующих групп, то есть наиболее близкородственные виды по окраске могут отличаться довольно сильно. В этом случае различия в окраске между двумя видами первоначально оформились под действием мюллеровской мимикрии, но эти же окрасочные признаки одновременно влияют и на выбор полового партнера.

Однако в той же группе Heliconius бывает и по-другому. Речь идет о недавно открытом случае, когда два близких вида окрашены очень сходно (входят в одну мимикрирующую группу), близкородственны друг другу, но при этом гибридизация между ними в природе редка. Хотя, казалось бы, гибридизировать в природе им ничто не мешает: гибриды не должны обладать пониженной выживаемостью, так как они окрашены так же, как и их родители, и не должно быть снижения выживаемости из-за генетической несовместимости тоже (поскольку виды близки). Более того, при выборе потенциального партнера, по идее, должны часто происходить ошибки из-за чрезвычайного сходства по внешнему виду.

Разобраться в этой ситуации решила группа французских ученых. Объектами их работы стали две формы — Heliconius timareta thelxinoe (далее Htt) и H. melpomene amaryllis (далее Hma) (рис. 2). Htt и Hma совместно встречаются на небольшом участке восточного макросклона Анд на территории Перу. Hma более многочисленна и обитает в широком диапазоне высот — от уровня моря до 1600 м. А Htt — исключительно горная форма (встречается на высотах 1000–1600 м над уровнем моря), имеющая к тому же маленький локальный ареал. В естественных условиях гибриды между Htt и Hma редки, частота их встречаемости всего 1–2%. Для выполнения работы ученые собрали в области симпатрии Htt и Hma по 15 самок каждого вида, потомки которых сформировали искусственные популяции. Эти популяции содержались в инсектарии, расположенном в Перу примерно там же, где эти бабочки и живут. То есть все наблюдения и эксперименты проводились в естественных природных условиях.

Выше уже говорилось, что низкая частота гибридизация у ряда других близких видов бабочек рода Heliconius объясняется тем, что они по-разному окрашены, так как принадлежат к разным мимикрическим группам. Для пары Htt и Hma, которые входят в одну мимикрирующую группу, это объяснение очевидно не годится. Здесь возможны два других варианта, которые и проверяли ученые: (1) посткопуляционная изоляция (спаривание происходит нормально, но гибриды по тем или иным генетическим причинам не жизнеспособны) и (2) предкопуляционная изоляция — межвидовые спаривания происходят редко и связано это с иными, не окрасочными, признаками, влияющими на выбор партнера.

Первый вариант удалось отвергнуть довольно быстро. В условиях инсектария были получены оба варианта гибридов первого поколения F1 (самка Htt × самец Hma, и наоборот), а также оба варианта беккросов (гибридов F1, скрещенных с каждой из родительских форм: F1 × Htt и F1 × Hma). Все они были жизнеспособны, давали плодовитое потомство и от родителей по этим показателям не отличались.

Далее следовало выяснить, наблюдается ли в условиях инсектария ассортативное скрещивание. Для этого в инсектарий, в котором находились 10 самцов одного вида, запускали самку другого вида. В этом и во всех нижеописанных опытах использовали девственных самок. Эксперимент проводили 48 часов, в течение которых (в светлое время суток) наблюдали за поведением бабочек. А после эксперимента еще и проверяли наличие или отсутствие у самки сперматофора — для уверенности, что никакие спаривания не пропущены. Оказалось, что гетероспецифические (между представителями разных видов) спаривания наблюдаются намного реже конспецифичных. Так, спаривания самки Hma с самцом(-ами) Htt были отмечены только в 4 тестах из 28. А самки Htt с самцом(-ами) Hma — в 3-х из 18.

Рис. 2. А — Heliconius timareta thelxinoe. Б — H. melpomene amaryllis. Слева — вид сверху (дорсальная сторона), справа — вид снизу (вентральная сторона)

Рис. 2. А — Heliconius timareta thelxinoe. Б — H. melpomene amaryllis. Слева — вид сверху (дорсальная сторона), справа — вид снизу (вентральная сторона). Рисунок из статьи C. Mérot et al., 2013. Genetic differentiation without mimicry shift in a pair of hybridizing Heliconius species (Lepidoptera: Nymphalidae)

Далее следовало выяснить, не могут ли бабочки разных видов отличать друг друга по окраске — ведь незначительные различия между ними всё же есть (рис. 2). Оказалось, что не могут. Это показала серия экспериментов, в которых самцам одного или другого вида предлагали на выбор модели конспецифичных и гетероспецифичных самок: различий здесь выявлено не было (рис. 3, А). (В качестве основы моделей использовали крылья настоящих бабочек.)

Рис. 3. А — вероятность приближения (квадрат) и ухаживания (треугольник) самцов Hma и Htt за моделью самки Htt по сравнению с моделью самки Hma. Б — те же вероятности, а также вероятность загибания брюшка самцом (движение, предшествующее копуляции), но по отношению к живым девственным самкам

Рис. 3. А — вероятность приближения (квадрат) и ухаживания (треугольник) самцов Hma и Htt за моделью самки Htt по сравнению с моделью самки Hma. Б — те же вероятности, а также вероятность загибания брюшка самцом (движение, предшествующее копуляции), но по отношению к живым девственным самкам. Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolution

В следующей серии экспериментов изучали поведение самцов уже по отношению к живым самкам. В экспериментальной клетке находилось 3–5 самцов Hma или Htt. Затем к такой группе на 10 минут запускали самку одного из видов. Затем ее изымали, и запускали самку другого вида — снова на 10 минут. Порядок предъявлений в разных опытах (с разными самцами) менялся. Оказалось, что самцы Hma вели себя одинаково независимо от видовой принадлежности предъявляемой самки. А у Htt дело обстояло по-другому (рис. 3, Б). Самцы этого вида подлетали к самкам Hma или Htt с равной вероятностью, а вот взаимодействия на ближней дистанции были ориентированы главным образом на конспецифичных самок.

По-видимому, на расстоянии самцы Htt использовали визуальные стимулы — поэтому и подлетали к самкам обоих видов с равной вероятностью. А при дальнейшем развитии событий они использовали какие-то дополнительные источники информации. В результате после подлета к самке своего вида часто следовало ухаживание (полет самца вокруг самки) и подгибание брюшка (предшествующее копуляции). При подлете же к гетероспецифичной самке самец осознавал ошибку и отлетал в сторону.

Наиболее вероятный стимул, которые могли использовать самцы Htt для узнавания своих самок на ближней дистанции, — это запах. Вообще, роль запаха в поиске партнера широко известна у ночных бабочек. У них, например, важную роль для встречи полов играют различные половые феромоны. А вот возможное значение запаха при поиске партнера у дневных бабочек, как это ни странно, остается практически не изученным. Поэтому для начала авторы обсуждаемой работы решили выяснить, различаются ли в принципе два интересующих их вида бабочек по запаху. Для этого анализировали и сравнивали экстракты из кончика брюшка и крыльев. Использование газовой хроматографии и масс-спектрометрии позволило определить основные химические компоненты и их долю в смеси. Оказалось, что выявленные подобным образом «химические подписи» различаются у двух видов. А в пределах каждого вида — также у самцов и самок (рис. 4).

Рис. 4. «Химические подписи» самцов и самок двух видов бабочек

Рис. 4. «Химические подписи» самцов и самок двух видов бабочек (T = Heliconius timareta thelxinoe, M = H. melpomene amaryllis): А — экстракт кончика брюшка. Б — экстракт крыльев. NMDS 1, NMDS 2, NMDS 3 — оси в многомерном пространстве, полученные методом непараметрического многомерного шкалирования; для этого анализа была использована матрица, содержащая значения индекса Брэя–Кёртиса (Bray–Curtis dissimilarity). Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolution

На следующем этапе работы исследователи выясняли, как самцы реагируют на гибридных самок. Дизайн экспериментов был такой же, как описано выше. Самцов каждого вида тестировали на их реакцию по отношению к пяти категориям самок: «чистые» самки Hma и Htt, гибриды F1 и беккроссы (рис. 5). Как и ожидалось, самцы Hma ухаживали за самками разных категорий примерно с одинаковой частотой. А вот самцы Htt вели себя по-другому: они уделяли самкам тем больше внимания, чем больше у них было конспецифичных генов. Иными словами, максимальное внимание получали «чистые» конспецифичные самки, затем шли беккроссы к Htt, а меньше всего привлекали самцов гибриды F1, беккроссы к Hma и «чистые» Hma (рис. 5, А). При этом, что также было показано, видовые запаховые особенности снижаются в той же последовательности — от «чистых» самок к беккроссам и затем к гибридам первого поколения.

Рис. 5. Среднее количество ухаживаний (за 5 минут) самцов Heliconius timareta thelxinoe (вверху) и H. melpomene amaryllis (внизу) за пятью категориями самок

Рис. 5. Среднее количество ухаживаний (за 5 минут) самцов Heliconius timareta thelxinoe (вверху) и H. melpomene amaryllis (внизу) за пятью категориями самок: M — «чистые» Hma, BM — беккроссы к Hma, F1 — гибриды первого поколения, BT — беккроссы к Htt, T — «чистые» Htt. Группы, обозначенные одинаковыми буквами A, B или C, статистически не различаются. Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolution

Итак, выяснилось следующая картина. Выискивая самок, самцы сначала ориентируются на зрение как на сигнал дальнедистантный. Здесь решающее значение имеет окраска самок. Так как самки двух рассматриваемых видов почти не отличаются, самцы могут подлетать как к конспецификам, так и к гетероспецификам. Самцы одного из видов, Hma, полагаются преимущественно на зрение и при сближении с самкой на короткую дистанцию. Поэтому они не могут отличить свою самку от чужой. А вот самцы второго вида, Htt, полагаются при этом уже не только на зрение, но и на запаховые стимулы. Это позволяет им избегать спариваний с самками другого вида.

Почему же имеются такие различия в механизмах поиска и выбора партнера у двух очень близких видов бабочек? Авторы исследования полагают, что такие различия адаптивны. Дело в том, что Hma — вид, широко распространенный и обычный во многих местах. А вот Htt распространен очень локально, ареал его небольшой, а в местах симпатрии с Hma он обычно в меньшинстве. Поэтому для самцов Hma ошибки в распознавании самок своего вида с популяционной точки зрения не столь страшны. Ведь этих бабочек много, и главное, больше, чем Htt. А вот для Htt такие ошибки при прочих равных условиях будут обходиться дороже: их генофонд быстрее будет терять свою уникальность. Поэтому самцы Htt стали использовать дополнительные стимулы — запаховые.

А выбирают ли и дискриминируют ли самцов разных видов самки? Пока этот вопрос детально не изучен, но кое-какие интересные данные уже получены. Ученые провели такой опыт. Подсаживая девственную самку Hma к группе конспецифичных самцов (Hma) двух категорий, они смотрели, с кем та будет чаще спариваться. Первая группа самцов (контроль) была дополнительно «надушена» экстрактом, выделенным из крыльев того же вида. А для «ароматизации» второй группы самцов использовали экстракт крыльев Htt. Как и следовало ожидать, большее число спариваний было зафиксировано с самцами первой, контрольной группы. Таким образом, самки в какой-то степени могут компенсировать неправильный выбор самца, если он произойдет. Однако основную, активную роль в выборе партнера играет у этих бабочек, как считается, самец.

Источник: Claire Mérot, Brigitte Frérot, Ene Leppik and Mathieu Joron. Beyond magic traits: multimodal mating cues in Heliconius butterflies // Evolution. 2015. V. 69. P. 2891–2904.

О мюллеровской мимикрии и о бабочках Heliconius см. также:
1) Найден ген, отвечающий за эволюцию окраски у бабочек, «Элементы», 31.08.2011.
2) Зафиксирован начальный этап видообразования у тропических бабочек, «Элементы», 09.11.2009.

Алексей Опаев


7
Показать комментарии (7)
Свернуть комментарии (7)

  • napa3um  | 16.01.2016 | 13:32 Ответить
    > А вот для Htt такие ошибки при прочих равных условиях будут обходиться дороже: их генофонд быстрее будет терять свою уникальность.
    Звучит так, будто уникальность генофонда - это какая-то эволюционная ценность сама по себе. Очевидно, что гибриды имеют меньше шансов оставить потомство (или потомство потомства), чем негибридные формы, иначе просто не было бы разделения вида (не возникло бы видоизолирующих адаптаций).

    Объективных различий между вариантами возникновения вида путём "случайного" генетического дрейфа и разделения под давлением факторов отбора нет, это лишь различие интерпретаций (наличие/отсутствие субъективного ярлыка "важно" на том или ином факторе влияния среды на вид).
    Ответить
    • Alexey Opaev > napa3um | 16.01.2016 | 14:58 Ответить
      «"А вот для Htt такие ошибки при прочих равных условиях будут обходиться дороже: их генофонд быстрее будет терять свою уникальность." - звучит так, будто уникальность генофонда - это какая-то эволюционная ценность сама по себе. Очевидно, что гибриды имеют меньше шансов оставить потомство (или потомство потомства), чем негибридные формы, иначе просто не было бы разделения вида (не возникло бы видоизолирующих адаптаций).»
      Уникальность генофонда – просто свойство вида. Т.е. потеряют уникальность – перестанут быть видом, поэтому генофонду данного вида это будет «дороже».

      «Объективных различий между вариантами возникновения вида путём "случайного" генетического дрейфа и разделения под давлением факторов отбора нет, это лишь различие интерпретаций (наличие/отсутствие субъективного ярлыка "важно" на том или ином факторе влияния среды на вид).»
      В принципе, речь шла не столько о возникновении вида, сколько об изолирующих механизмах. Объективные различия, по-моему, в том, что при отборе будет дифференцированная выживаемость (плодовитость, успех у противоположного пола и т.п.) в зависимости от данного признака, а при дрейфе нет. Другое дело, что в большинстве случаев, и в данной статье/новости, это конечно же интерпретации…
      Ответить
      • napa3um > Alexey Opaev | 16.01.2016 | 15:47 Ответить
        > Поэтому генофонду данного вида это будет «дороже».
        Нет, вид сам по себе (без учёта факторов среды) не стремится остаться изолированным, ассимиляция со своим предковым видом - не исчезновение, не "потеря" для "эгоистичных генов" этого вида, а один из возможных способов их выживания. Потому разделение вида - это всегда (в рамках именно данной интерпретации) внешний фактор, всегда "разрывающий градиент условий", когда адаптации в сторону двух направлений повышения выживаемости в пространстве факторов среды генетически противоречат друг другу (в силу геометрии/механики/биологии/химии/физики генетического аппарата репликации рассматриваемого вида). Конечно, этот самый "разрывающий градиент условий" не всегда можно легко увидеть и описать, но невозможность это сделать в каком-то конкретном случае не превращает видообразование в случайный дрейф, а лишь говорит о недостатке информации и сложности взаимодействия факторов.

        Ареал бабочек расширялся, сужался, перемещался, но однажды стал таким, что возник градиент условий, ставший поперёк внутривидовой пластичности генофонда. Гены приспособленности к одной крайности условий ареала постепенно сгруппировались в одной аллели, а к другой крайности - в другой. Так сформировалась пониженная жизнеспособность гибридных по отношению к двум полюсам ареала сочетаний генов. Выгода от занимания нового ареала должна быть выше общих потерь на утечку энергии и биомассы в рождение "мёртвых" гибридов, потому мутации, связанные со специализацией к более новым и специфичным условиям (по отношению к родительскому ареалу и виду), и мутации, связанные с изоляцией от размытия этих мутаций по родительскому генофонду, будут сцеплены. Т.е., адаптациями к репродуктивной изоляции будет обладать не менее малочисленная группа, а более _новая_ (хотя она же изначально будет и малочисленной, конечно).

        Видообразование - следствие многоуровневой организации генов в сцепленных областях со стороны генетики и следствие разнонаправленных изменений параметров среды, влияющих на вид, со стороны отбора. Когда масштабы этих топологий совпадают, появляется новая развилка на генетическом дереве.
        Ответить
        • Alexey Opaev > napa3um | 16.01.2016 | 16:30 Ответить
          Говоря об уникальности генофонда как свойстве вида, я имел в виду, что это относится к определению вида. Конечно, вид никуда не стремится, и в некоторых случаях приток генов от другого вида (межвидовая гибридизация) – может быть хорошо. Но именно для целостности и уникальности генофонда приток извне будет «дороже». Да, это иногда может положительно сказаться на всей популяции. Но уникальность будет частично потеряна – поэтому для уникальности генофонда и дороже. В новости написано «А вот для Htt такие ошибки при прочих равных условиях будут обходиться дороже: их генофонд быстрее будет терять свою уникальность.», т.е. для существования вида Htt, как обладающего собственным уникальным набором свойств, это будет дороже. Вот и все что я имел в виду… Чисто теоретически возможно, что если два этих вида «сольются», получившаяся популяция будет более жизнеспособна. Но речь не о такой возможности.
          Согласен, что разделение вида происходит чаще за счет внешних факторов. А вот почему при ассиметрии в эффективности изолирующих механизмов лучшей будет эволюционно молодая (?) форма – не понял((
          Ответить
          • napa3um > Alexey Opaev | 16.01.2016 | 16:49 Ответить
            > А вот почему при ассиметрии в эффективности изолирующих механизмов лучшей будет эволюционно молодая (?) форма – не понял((
            Изолирующий механизм эволюционно молодой части вида будет не эффективнее механизмов родительского вида, он изначально будет вообще единственным. Возможно, аналогом будет приобретение транспозоном механизмов построения вирусной оболочки и, лишь затем, при распространении этого вируса в среде, стартует эволюция механизмов защиты от проникновения получившегося вируса в родительский генофонд. У нового вида, "покоряющего" новые части ареала, просто короче обратные связи (относительно родительского вида, живущего на всём ареале).

            Возможно, комментарии http://elementy.ru/novosti_nauki?discuss=432542 могут помочь понять мою мутную интерпретацию динамики эволюционирующего генофонда.
            Ответить
      • napa3um > Alexey Opaev | 16.01.2016 | 17:06 Ответить
        > Т.е. потеряют уникальность – перестанут быть видом, поэтому генофонду данного вида это будет «дороже».
        В чём состоит эта дороговизна? Кто за неё платит и как? Кто пытается избежать этой платы и как? Насколько я понимаю, страдает только наблюдатель, выписывающий виды в Красную книгу.
        Ответить
        • Alexey Opaev > napa3um | 16.01.2016 | 17:50 Ответить
          В общем да, страдает только наблюдатель)) Видимо, слово «дороже» в данном контексте оказалось не очень удачным, допускающим разные понимания…
          Ответить
Написать комментарий

Другие новости


Элементы

© 2005-2017 «Элементы»