Гипотеза о двукратном появлении нервной системы получила новые подтверждения

Рис. 1. Эволюционное дерево гребневиков

Рис. 1. Эволюционное дерево гребневиков. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

Анализ полного генома гребневика Pleurobrachia bachei и транскриптомов 10 других видов гребневиков подтвердил гипотезу, согласно которой гребневики являются самой базальной ветвью эволюционного дерева животных и, таким образом, состоят в более отдаленном родстве с нами, чем губки и трихоплакс. Новые данные также свидетельствуют в пользу двукратного независимого формирования нервной системы в эволюции животных: у гребневиков и у общих предков книдарий и билатерий.

«Элементы» уже рассказывали о проблеме положения гребневиков на эволюционном дереве животных и о предполагаемом двукратном появлении нервной системы в эволюции животного царства: один раз у предков гребневиков, другой — у предков книдарий и билатерий (см. Bilateria). Эта революционная гипотеза сильно укрепилась после прочтения в 2013 году генома гребневика Mnemiopsis leidyi (см.: Геном гребневиков говорит в пользу двукратного возникновения нервной системы у животных, «Элементы», 19.12.2013).

Новые весомые аргументы в пользу этой гипотезы получены в ходе исследования, выполненного международным научным коллективом, в состав которого входит несколько известных биологов российского происхождения, в том числе Евгений Рогаев и Федор Кондрашов, чьи работы ранее освещались на «Элементах». Авторы отсеквенировали и «вчерне» собрали полный геном еще одного гребневика, Pleurobrachia bachei, который относится к более базальной («примитивной») ветви родословного древа гребневиков, чем Mnemiopsis (рис. 1), а также получили транскриптомы еще 10 видов гребневиков.

Размер генома Pleurobrachia bachei — 156 млн пар нуклеотидов (примерно как у Mnemiopsis). В геноме найдено 19 523 белок-кодирующих генов, из которых лишь 44% имеют ортологи у других животных. Мобильные элементы составляют не менее 8,5% генома.

Сравнительный анализ геномов двух гребневиков и других животных, выполненный при помощи современных методов молекулярной филогенетики (см. Computational phylogenetics), уверенно подтвердил базальное положение гребневиков на родословном дереве животных (рис. 2, f). Это значит, что губки и трихоплакс, не имеющие нервной системы и мускулатуры, являются более близкими родственниками «высших» животных (книдарий и билатерий), чем гребневики, у которых есть и то, и другое. Следовательно, нервные и мышечные клетки либо возникали дважды в ходе эволюции животных, либо они уже были у последнего общего предка всех современных животных, но предки губок и трихоплакса их утратили. По мнению авторов, полученные ими данные свидетельствуют в пользу первой версии (см. ниже).

Рис. 2. Положение гребневиков (Ctenophora) на эволюционном дереве животных и их важнейшие эволюционные инновации

Рис. 2. Положение гребневиков (Ctenophora) на эволюционном дереве животных (f) и их важнейшие эволюционные инновации: нервные сплетения (bc), плавательные гребни из ресничек (d), коллобласты — расположенные на щупальцах клетки, выделяющие клей (e). Длины масштабных линеек: b — 60 мкм, c и e — 20 мкм, d — 100 мкм. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

Одной из самых удивительных особенностей гребневиков является отсутствие многих важнейших генов, которые есть у всех (или почти всех) остальных животных. Это относится и к генам — ключевым регуляторам развития. У гребневиков, как и у губок, нет знаменитых HOX-генов, которые у других животных отвечают за передне-заднюю разметку эмбриона. Не удалось обнаружить у гребневиков и системы регуляторных микроРНК, развитие которой связывают с усложнением плана строения животных (см.: Усложнение организма у древних животных было связано с появлением новых регуляторных молекул, «Элементы», 04.02.2010). У гребневиков полностью отсутствуют некоторые ключевые регуляторные каскады, управляющие развитием животных (Hedgehog, JAK/STAT), тогда как другие представлены уменьшенным набором генов (TGF-в, Wnt, Notch). У гребневиков также нет многих групп генов, связанных с врожденным иммунитетом (рецепторы Toll-like, Nod-like, RIG-like, транскрипционные факторы MyD88 и RHD), равно как и генов, которые у других животных отвечают за закладку мезодермы и дифференцировку мышечных клеток. При этом у гребневиков есть и мезодерма, и мышцы. Возможно, это означает, что многие ткани и органы гребневиков, похожие на таковые билатерий, на самом деле развились у них независимо и на иной генетической основе.

Гребневики обладают рядом уникальных признаков, которые, по всей видимости, представляют собой эволюционные инновации: щупальца, плавательные гребни, аборальный орган (орган равновесия, располагается на противоположном от ротового отверстия конце тела и осуществляет регуляцию движения; см. Строение гребневиков), своеобразный онтогенез. Анализ экспрессии генов показал, что значительная часть уникальных (не имеющих аналогов у других животных) генов Pleurobrachia экспрессируются, во-первых, на ранних стадиях онтогенеза, когда формируется план строения гребневика, во-вторых — в щупальцах, аборальном органе и плавательных гребнях. По-видимому, это означает, что важнейшие новшества, появившиеся в ходе эволюции гребневиков, были связаны с массовым приобретением новых генов (напомним, что новые гены у животных крайне редко возникают «из ничего», то есть из нефункциональных последовательностей: обычно они появляются в результате дупликаций имеющихся генов с последующим изменением возникающих копий; копия может измениться до полной неузнаваемости, и тогда в геноме появляется «уникальный» ген).

Некоторые функциональные группы генов у Pleurobrachia сильно «размножились» по сравнению с другими животными. Так, у гребневика оказалось необычайно много генов ферментов, осуществляющих редактирование РНК, и генов РНК-связывающих белков. Многие из этих генов наиболее активны на ранних этапах развития (на стадиях 8–64 клеток). Возможно, это указывает на наличие своеобразных механизмов регуляции ранней дифференцировки зародышевых клеток.

Молекулярно-генетические основы формирования и работы нервной системы радикально различаются у гребневиков и остальных животных, имеющих нервную систему (книдарий и билатерий). Многие гены, абсолютно необходимые для развития и работы нейронов книдарий и билатерий, у гребневиков попросту отсутствуют.

Ранее было установлено, что в нервной системе гребневиков не используется важнейший нейротрансмиттер серотонин. Новые данные показали, что дело обстоит намного серьезнее. Нервная система гребневиков обходится без большинства классических нейротрансмиттеров: в ней нет ацетилхолина, адреналина, норадреналина, глицина, дофамина, гистамина, октопамина. Нет у гребневиков и ионотропных рецепторов для всех этих веществ. По-видимому, их использование для передачи сигналов в нервной системе является эволюционной инновацией, возникшей у предков книдарий и билатерий, но не гребневиков.

Единственным нейротрансмиттером, общим для гребневиков и других животных, оказался глутамат. Он используется у гребневиков в нервно-мышечных синапсах и вызывает сокращение мышц. В геноме Pleurobrachia обнаружилось большое разнообразие ионотропных рецепторов глутамата, заметно отличающихся от аналогичных рецепторов книдарий и билатерий.

В организме гребневиков присутствует гамма-аминомасляная кислота (ГАМК, важнейший тормозной нейротрансмиттер других животных), но она не влияет на работу нервной системы и мышц и является, вероятно, всего лишь побочным продуктом метаболизма глутамата.

Кроме глутамата нервная система гребневиков использует для передачи сигналов разнообразные нейропептиды, которые, впрочем, совершенно непохожи на нейропептиды других животных. Более сотни генов Pleurobrachia, не имеющих ортологов у других организмов, предположительно являются рецепторами нейропептидов.

В нервной системе гребневиков обнаружены многочисленные электрические синапсы (см.: Electrical_synapse), более разнообразные, чем у всех остальных животных. Ключевую роль в работе этих синапсов играют белки иннексины (см. Щелевые контакты), которых у Pleurobrachia обнаружилось целых 12. Активнее всего гены иннексинов работают там, где наиболее развита нервная регуляция, — в аборальном органе, щупальцах и гребных пластинах. В этих же органах отмечено и наибольшее разнообразие ионных каналов.

Несколько генов, которые у других животных задействованы в развитии нервной системы (например, elav и musashi), у гребневиков экспрессируются не в нейронах, а в других типах клеток.

Все эти факты указывают на то, что нервные системы гребневиков и остальных животных организованы совершенно по-разному. Это — весомый довод в пользу гипотезы о независимом, двукратном происхождении нервных систем. Вероятно, у последнего общего предка всех современных животных не было настоящей нервной системы, хотя имелись некие предпосылки для ее развития. Они так и не реализовались у губок и трихоплакса, а у гребневиков и предка книдарий и билатерий реализовались независимо, что привело к формированию двух фундаментально несхожих вариантов нервной системы.

В свете новых данных о том, что гребневики — самая базальная ветвь эволюционного дерева животных, становятся более правдоподобными идеи о родстве некоторых представителей эдиакарской биоты (вендобионтов Eoandromeda и Rangea) с гребневиками (рис. 3; см.: Dzik, 2002. Possible ctenophoran affinities of the precambrian “sea-pen” Rangea; Tang et al., 2011. Eoandromeda and the origin of Ctenophora).

Рис. 3. Eoandromeda — представитель эдиакарской биоты, возможно близкий к предкам гребневиков или даже к общему предку всех животных. Вверху — ископаемые отпечатки, внизу — реконструкция

Рис. 3. Eoandromeda — представитель эдиакарской биоты, возможно близкий к предкам гребневиков или даже к общему предку всех животных. Вверху — ископаемые отпечатки, внизу — реконструкция. Из статьи F. Tang et al., 2011. Eoandromeda and the origin of Ctenophora

В конце концов, если гребневики — самые базальные животные, то и последний общий предок всех современных животных вполне мог быть похож на гребневика. Можно даже допустить, что и другие загадочные вендобионты — не аберрантные боковые ветви, не имеющие прямого отношения к современным животным, а нормальные базальные представители животного царства, близкие к общему предку всех животных.

Источник: Leonid L. Moroz, Kevin M. Kocot, Mathew R. Citarella, Sohn Dosung, Tigran P. Norekian, Inna S. Povolotskaya, Anastasia P. Grigorenko, Christopher Dailey, Eugene Berezikov, Katherine M. Buckley, Andrey Ptitsyn, Denis Reshetov, Krishanu Mukherjee, Tatiana P. Moroz, Yelena Bobkova, Fahong Yu, Vladimir V. Kapitonov, Jerzy Jurka, Yuri V. Bobkov, Joshua J. Swore, David O. Girardo, Alexander Fodor, Fedor Gusev, Rachel Sanford, Rebecca Bruders, Ellen Kittler, Claudia E. Mills, Jonathan P. Rast, Romain Derelle, Victor V. Solovyev, Fyodor A. Kondrashov, Billie J. Swalla, Jonathan V. Sweedler, Evgeny I. Rogaev, Kenneth M. Halanych & Andrea B. Kohn. The ctenophore genome and the evolutionary origins of neural systems // Nature. Published online 21 May 2014.

См. также:
Геном гребневиков говорит в пользу двукратного возникновения нервной системы у животных, «Элементы», 19.12.2013.

Александр Марков


29
Показать комментарии (29)
Свернуть комментарии (29)

  • Rattus  | 26.05.2014 | 17:53 Ответить
    >Новые данные показали, что дело обстоит намного серьезнее. Нервная система гребневиков обходится без большинства классических нейротрансмиттеров: в ней нет ацетилхолина, адреналина, норадреналина, глицина, дофамина, гистамина, октопамина. Нет у гребневиков и ионотропных рецепторов для всех этих веществ. По-видимому, их использование для передачи сигналов в нервной системе является эволюционной инновацией, возникшей у предков книдарий и билатерий, но не гребневиков.

    Вот это уже действительно серьёзно. От таких "бетонных ботинок" уже не отвертишься!
    Значит наша дискуссия с С.Ястребовым в каментах к той предыдущей статье по теме счастливо разрешается таки в пользу гипотезы. Это радует: ведь это на самом деле ещё один маленький камушек в огород пессимизма "Логики Случая" сверху. Ещё жаль, что первично-безмитохондриальных эукариот не известно... Впрочем хлоропласты разного происхождения и вольбахии эту печаль компенсируют едва ли не полностью...
    Но страшная бездна вглубь от LUCA до абиогенеза всё ещё выглядит довольно страшной, даже не смотря на то, что год тому назад удалось увеличить процессивность рибозимов-РНК-полимераз до свыше 200 нуклеотидов (жаль, что здесь об этом не было статьи, но может ещё не поздно?) путем охлаждения реакционной смеси...
    Ответить
    • Марков Александр > Rattus | 26.05.2014 | 18:35 Ответить
      Про страшную бездну.
      Я больше надеюсь даже не на совершенствование искусственных рибозимов - РНК-полимераз, работающих без помощи кофакторов, а на Шостака и его успехи в области неферментативной репликации РНК: http://www.jsystchem.com/content/3/1/2, http://elementy.ru/news/432145

      Если только где-то когда-то существовали условия, подходяшие для неферментативной репликации РНК, то дальнейшие эволюционные шаги не кажутся такими уж невероятными. А если не существовали, и нужно было дожидаться самопроизвольной сборки эффективного и точного рибозима-полимеразы, то тут и впрямь без мультивселенной не обойтись.
      Ответить
      • Combinator > Марков Александр | 26.05.2014 | 18:49 Ответить
        Как я понимаю, основные проблемы с неферментативной репликацией РНК заключаются в самосклеивании (вплодь до образования "узлов") участков олигомеров, имеющих заметный процент гуаниновых нуклеотидов. G-цепочки по C-лекалам синтезируются практически "на ура", а вот наоборот - полный облом. Видимо, дополнительно нужны ещё какие-то специфические хеликазы, способные расплетать склеенные участки непосредственно перед репликацией.
        Ответить
        • Марков Александр > Combinator | 26.05.2014 | 18:52 Ответить
          А неферментативно реплицировать последовательность GCGCGC... не пробовали?
          Ответить
          • Combinator > Марков Александр | 26.05.2014 | 19:35 Ответить
            Насколько помню, ощутимые трудности начинаются уже при среднем содержании G в одной цепи > (20-25)%. На этом, в частности, в своё время и "обломился" Оргел, идеи которого сейчас пытается на новом витке развития науки возродить Шостак.
            Ответить
            • Марков Александр > Combinator | 30.05.2014 | 11:35 Ответить
              Ну вот над этим и надо работать...
              Ответить
              • Rattus > Марков Александр | 01.06.2014 | 11:12 Ответить
                Хм... А что если в исходных рибозимных гиперциклах действительно %GC был невысок?
                По крайней мере тот факт, что температура плавления у них будет ниже, был бы вполне в струе и вышеупомянутого сообщения об увеличении процессивности с понижением температуры?
                По аналогии с двухфазной ПЦР, когда отжиг праймеров и синтез новых цепей удается проводить при одной температуре.
                Плюс к тому ещё можно вспомнить и работу против термофильности у LUCA: http://elementy.ru/news/430955
                Ответить
                • VladimirKox > Rattus | 09.06.2014 | 14:22 Ответить
                  Когда кислорода было мало, и был он связан, а метана - много, то, вероятно, накопление в Первичном океане продуктов частичного окисления метана. Короче, добавьте метанол в реакционную смесь, для снижения температуры плавления нуклеотидных пар.
                  Ответить
    • Zavr > Rattus | 06.06.2014 | 17:55 Ответить
      "Нервная система гребневиков обходится без большинства классических нейротрансмиттеров: в ней нет ацетилхолина, адреналина, норадреналина, глицина, дофамина, гистамина, октопамина." - очень странно, что это обнаружили только сейчас.Для выяснения этого забавного факта совсем не обязательно секвенировать геном или транскриптом, достаточно было попробовать покрасить гревневика стандартными антигенами к нейротрансмиттерам, с флюоресцентными метками... Это же практически стандартный метод изучения нервной системы у беспозвоночных, особенно у таких прозрачных. Личинку даже целиком в конфокал засунуть можно. Неужели никто не интересовался...?!
      Ответить
      • VladimirKox > Zavr | 09.06.2014 | 14:31 Ответить
        1. Нейротрансмиттер - плавает; МАт, даже меченный, - плавает. Как Вы красите, чтоб неспецифики не было?
        2. А что, без конфокала - никак? Биохимией, хромотографией, оно ж - не рецепторы, низкомолекулярное - легко разделится.
        Ответить
  • mipep  | 26.05.2014 | 18:44 Ответить
    А ни у кого из гребневиков нет намека на симметрию со сдвигом или спиральную симметрию? Может плохо смотрели? Уж очень сильно будоражит мысль про родство с эдиакарской фауной.
    Ответить
  • Сергей Ястребов  | 26.05.2014 | 22:03 Ответить
    Спасибо за статью.

    Один вопрос: почему "нейротрансмиттеры", а не "нейромедиаторы"? У наших физиологов однозначно общепринят второй термин.
    Ответить
    • HellMaus > Сергей Ястребов | 27.05.2014 | 11:28 Ответить
      "нейротрансмиттеры" - это просто калька с английского.
      Ответить
      • Сергей Ястребов > HellMaus | 27.05.2014 | 11:49 Ответить
        Ну-у-у-у, я в курсе, но мне такое калькирование не очень нравится. Мы же говорим "белки" (а не "протеины"), "ферменты" (а не "энзимы"). Но, мб, у А. В. были какие-то свои соображения.
        Ответить
        • Марков Александр > Сергей Ястребов | 27.05.2014 | 14:14 Ответить
          Вроде бы нейромедиаторы - это те, которые действуют в синапсах, нейромодуляторы - внесинаптически, а нейротрансмиттеры - это их общее название. Нет?
          Ответить
          • Сергей Ястребов > Марков Александр | 28.05.2014 | 03:28 Ответить
            Да, действительно, есть такая трактовка, просто я с ней не сталкивался. Тогда вопрос снят.
            Ответить
  • Влад  | 27.05.2014 | 09:13 Ответить
    Огромное спасибо за статью. Конечно уровень доказательности современной биологии потрясает.
    Ответить
  • Kostja  | 28.05.2014 | 22:03 Ответить
    Обожаю такие статьи. Большое спасибо!
    Ответить
  • Сергей Ястребов  | 29.05.2014 | 12:28 Ответить
    Интересно, что в той статье, по которой писал обзор я, на Леонида Мороза - зачинателя этой темы - не ссылались. Там была конкурирующая группа, которая сделала свою работу в целом хуже. Я просто мимо самой темы не мог пройти. А вот теперь Мороз выкатил артиллерию осадного калибра...
    Ответить
  • nal  | 31.05.2014 | 13:17 Ответить
    Относительно эдиакарских кандидатов в гребневеки. Предложенная Дзиком реконструкция Rangea основана на бедном материале и не подтвердилась. Она имеет шестилучевую симметрию, а не четырёх, как виделось Дзику. Да и что сохраняется от рангеи в ископаемов виде - заполненный песком мембранный каркас, а не всё тело. Vickers-Rich et al. (2013). "Reconstructing Rangea: New Discoveries from the Ediacaran of Southern Namibia". Journal of Paleontology 87 (1): 1-15.

    А была ли Eonadromeda пелагическим организмом, как изображено на реконструкции? Судя по тафономии австралийских находок, это был прикреплённый ко дну донный организм. Maoyan Zhu et al. (2008). "Eight-armed Ediacara fossil preserved in contrasting taphonomic windows from China and Australia". Geology 36 (11): 867–870.

    Да и тафономия китайских находок не рассматривалась на предмет возможности захоронения в местонахождениях Eonadromeda пелагических организмов. Из этих местонахождений известно множество останков водорослей и прочей бентосной живности захороненной in situ, Eonadromeda единственная, кого приняли за свободноплавающую форму.
    Ответить
  • niki  | 03.06.2014 | 18:39 Ответить
    Очень интересно. Однако смутно. Нервные системы бывают: настоящими, ненастоящими и предпосылками нервной системы. Возможно у биологов это термины. Если же относиться к этому как к общему значению слов, то трудно понять какие выводы и почему сделаны.
    Ответить
    • Марков Александр > niki | 03.06.2014 | 19:09 Ответить
      Смутность неизбежна, когда речь идет об эволюции, ведь она идет постепенно. Дискретное мышление тут противопоказано. Конечно, нужно понимать, что все клетки в организме так или иначе обмениваются сигналами, а нейроны - это клетки, специализированные именно для приема и передачи сигналов, а начиная с какого уровня специализации можно сказать, что вот это - уже нейрон, а то - еще нет, дело чисто условное.
      Ответить
      • niki > Марков Александр | 03.06.2014 | 21:35 Ответить
        А не нервные клетки используют для передачи сигналов теже вещества?
        Ответить
        • Rattus > niki | 04.06.2014 | 17:26 Ответить
          Обычно совсем другие.

          Тут я позволю себе не согласиться с Александром Владимровичем: нейроны всё-таки весьма специфичные клетки. Пожалуй, их можно очень даже четко отделить от других тканей по способности генерировать на мембране потенциал действия и отсутствию подвижности.
          Ответить
          • niki > Rattus | 04.06.2014 | 18:21 Ответить
            То есть всетаки иногда используют?
            Ответить
            • Rattus > niki | 04.06.2014 | 20:45 Ответить
              Я по образованию исходно медик, потому за других зверушекъ не скажу, а на ум приходит только адреналин, выделяемый мозговым веществом надпочечников (хотя его тоже можно назвать симпатическим ганглием) в кровь да окситоцин, который тоже аналогично выделяется _нейро_гипофизом - по сути выростом очень даже нервной ткани гипоталамуса.
              Так что настоящих примеров этого я вам таки не приведу.
              Ответить
            • VladimirKox > niki | 09.06.2014 | 14:41 Ответить
              Нейротрансмиттер метят изотопом, вводят животному, смотрят за распределением метки. Чаще не нейротрансмиттер, а какую-то емуподобную фарму.

              Что ж, со временем метка расплывается. Т.е. NT где-то используется в качетве сигнала, а - где-то в качестве пищи (пока другое функциональное предназначение не будет выявлено).
              Ответить
  • Deidre  | 09.06.2014 | 04:22 Ответить
    "если гребневики — самые базальные животные, то и последний общий предок всех современных животных вполне мог быть похож на гребневика" - не мог общий предок быть похожим на гребневика. Если бы это было так, то остальные многоклеточные животные просто сохранили бы гены, регулирующие развитие, разметку тела, унаследованные от гребневиков. А поскольку у гребневиков и у остальных эти гены совсем разные, значит общий предок был совсем простым, может, даже одноклеточным.
    Ответить
    • Сергей Ястребов > Deidre | 12.06.2014 | 16:51 Ответить
      Таки да. Присоединяюсь к мнению, что такую версию следует, как минимум, рассмотреть. К сожалению, в современной филогенетике всевозможные полифилетические гипотезы крайне непопулярны, их избегают до последнего.
      Ответить
Написать комментарий


Элементы

© 2005-2017 «Элементы»