В эволюции бактерий горизонтальный генетический обмен играет ту же роль, что и половое размножение у высших организмов

Светящаяся бактерия Vibrio fischeri

Бактерии рода Vibrio освоили множество экологических ролей в морях и океанах. На снимке — светящаяся бактерия Vibrio fischeri, симбионт кальмаров и рыб, обеспечивающий своих хозяев персональными «фонариками». Изображение с сайта microbewiki.kenyon.edu

У организмов, размножающихся половым путем, гены родителей перемешиваются в геноме потомства. Это позволяет естественному отбору работать не с целыми геномами, а с отдельными генами, поддерживая удачные варианты и отбраковывая неудачные. Считалось, что у бактерий отбор работает в основном на уровне целых геномов, что намного менее эффективно. Теоретически, горизонтальный обмен генами может отчасти заменить бактериям половое размножение. Однако было неясно, в какой степени это характерно для природных популяций микробов. Изучив две близкородственные популяции морских бактерий, недавно начавших приспосабливаться к разным нишам, американские биологи пришли к выводу, что адаптивная эволюция бактерий идет за счет распространения отдельных генов, а не целых геномов, то есть так же, как у организмов, размножающихся половым путем. Из этого следует, что в ходе адаптации к новым условиям горизонтальный генетический обмен успешно заменяет бактериям половое размножение.

Суть полового процесса, характерного для большинства высших организмов (эукариот), состоит в перемешивании (рекомбинации) генов (точнее, участков ДНК) разных особей. Гены, входящие в состав генома, благодаря регулярной рекомбинации перестают быть намертво связанными друг с другом. Перемешивание генетического материала позволяет естественному отбору работать на уровне отдельных генов, а не целых геномов. Это радикально увеличивает эффективность отбора и способствует быстрой адаптивной (приспособительной) эволюции. Например, если у какой-то особи в одном гене возникла полезная мутация, а в другом — вредная, то благодаря половому процессу первая из этих мутаций получает шанс распространиться в генофонде независимо от второй, а вторая, скорее всего, будет благополучно отбракована отбором независимо от первой (подробнее см. в заметке Опыты на червях доказали, что самцы — вещь полезная, «Элементы», 23.10.2009).

У бесполых организмов, практикующих клональное размножение (например, путем почкования или деления надвое), отбору приходится работать с целыми геномами. При этом судьбы всех полезных и вредных мутаций, возникающих в геноме, оказываются неразрывно связаны друг с другом. Это накладывает серьезные ограничения на адаптивные возможности организмов.

У бактерий нет настоящего полового процесса, как у эукариот, то есть регулярного перемешивания всех участков генома. Однако у них распространен горизонтальный генетический обмен (ГГО; см. Horizontal gene transfer), в ходе которого одни микробы заимствуют фрагменты ДНК у других. Заимствованные гены могут быть либо добавлены к уже имеющимся у бактерии-реципиента, либо (благодаря механизму гомологичной рекомбинации, Homologous recombination) «свой» фрагмент ДНК заменяется похожим «чужим» фрагментом.

Известно, что ГГО играет в эволюции прокариот огромную роль. Однако имеющиеся данные указывают в основном на события, которые можно условно отнести к разряду «макроэволюционных»: это сравнительно редкие случаи удачных переносов между неродственными группами микробов (см. Горизонтальный перенос генов и эволюция). Гораздо легче идентифицировать ген как заимствованный, если он получен от неродственного организма. Такой ген будет сильно отличаться от своих аналогов у ближайших родственников данной бактерии. Случаи горизонтального переноса между близкими штаммами микробов обнаружить труднее. Однако именно такой «близкородственный» ГГО, если он достаточно широко распространен в природе, мог бы отчасти заменить микробам настоящий половой процесс и повысить эффективность их адаптивной эволюции.

До сих пор неясно, играет ли ГГО между близкородственными микробами существенную роль в микроэволюционных изменениях, то есть в рутинной, повседневной адаптации бактерий к меняющимся условиям среды. Преобладает точка зрения, что отбор у бактерий всё-таки в основном клональный, действующий на уровне целых геномов. Именно такая ситуация воспроизводится, например, в долгосрочном эволюционном эксперименте Ричарда Ленски, где в пробирках эволюционируют бактерии, лишенные генов, необходимых для ГГО (см.: В долгосрочном эволюционном эксперименте выявлен отбор на «эволюционную перспективность», «Элементы», 25.03.2011).

Биологи из Массачусетского технологического института (MIT) попытались прояснить вопрос о микроэволюционной роли ГГО на примере двух популяций морских планктонных бактерий Vibrio cyclitrophicus. Ранее авторы показали, что эти две популяции, обозначаемые буквами L и S, разделились недавно и в настоящее время находятся в процессе адаптации к разным экологическим нишам. Это видно по их приуроченности, соответственно, к крупным (L) и мелким (S) частицам, отфильтрованным из морской воды, и по результатам генетического анализа (см.: Hunt et al., 2008. Resource Partitioning and Sympatric Differentiation Among Closely Related Bacterioplankton, PDF, 529 Кб). По-видимому, эти две популяции приспосабливаются к жизни на разных представителях зоо- или фитопланктона.

Авторы решили выяснить, какой из двух процессов преобладает на начальных этапах экологической дифференциации — отбор отдельных генов с удачными мутациями, которые распространяются за счет ГГО, или клональный отбор, поддерживающий или отбраковывающий целые геномы. Различить эти две ситуации можно, сравнив внутри- и межпопуляционный генетический полиморфизм (вариабельность) изучаемых популяций.

Если преобладает отбор на уровне генов, две популяции должны четко отличаться друг от друга по небольшому числу генов — тех, от которых зависят экологические свойства популяций. При этом различающиеся участки генома должны иметь пониженный уровень внутрипопуляционного полиморфизма хотя бы в одной из двух популяций. Ведь на каждый такой участок действовал отбор, который поддерживал какой-то один вариант этого участка, вытесняя из генофонда другие его варианты. Напротив, те участки генома, которые у двух популяций сходны, должны быть более полиморфными, причем наборы генетических вариантов (аллелей) могут быть одинаковыми в двух популяциях (потому что отбор, связанный с приспособлением к новой нише, на них не действовал, и они могли сохранить исходный полиморфизм, накопленный предковой популяцией).

Если же в процессе расхождения популяций преобладал клональный отбор, то и уровень полиморфизма, и генетические различия между популяциями должны быть распределены по геному более равномерно.

Авторы отсеквенировали полные геномы тринадцати бактерий из популяции L и семи особей из популяции S. Анализ прочтенных геномов подтвердил первую версию: в недавней эволюции двух бактериальных популяций явно преобладал отбор на уровне отдельных генов, что было бы невозможно без интенсивного ГГО между близкородственными микробами.

Обнаружено 725 диморфных нуклеотидных позиций, в которых у всех микробов из популяции L всегда стоит какой-то один нуклеотид, а у всех микробов из популяции S — другой. Авторы назвали эти 725 позиций «экоснипами» (ecoSNPs), поскольку именно они, скорее всего, отвечают за приспособление к различающимся условиям жизни. Это видно и по функциям генов, к которым они приурочены. Экоснипы не рассеяны по геному хаотически, а сгруппированы в 11 относительно компактных кластеров. В пределах каждого из этих кластеров хотя бы у одной из двух популяций наблюдается пониженный уровень генетического полиморфизма, что свидетельствует о недавнем действии положительного отбора.

Все прочие снипы (полиморфные нуклеотидные позиции), в числе 28 744 штук, равномерно рассеяны по геному и демонстрируют сходный характер полиморфизма в обеих популяциях. Например, в какой-то позиции нуклеотид Ц может стоять у шести, а нуклеотид Г — у семи бактерий из популяции L, тогда как в популяции S нуклеотид Ц обнаружен у трех бактерий, а Г — у четырех.

Обнаруженная картина распределения нуклеотидных различий полностью соответствует предположению о том, что в ходе приспособления к различающимся условиям отбор в сочетании с ГГО (и гомологичной рекомбинацией) способствовал распространению отдельных участков ДНК с удачными мутациями, а не целых геномов, причем в остальных участках генома сохранялся исходный полиморфизм, имевшийся у предковой популяции.

Что касается гомологичной рекомбинации, то есть замены «своей» версии гена на «чужую» (заимствованную), то этот процесс характерен для так называемой центральной, или базовой (core) части генома, которая очень похожа у всех 20 изученных бактерий. В другой же, «пластичной» (flexible) части генома, в которой наборы генов и их последовательности могут сильно различаться, по-видимому, преобладали вставки чужих генов вдобавок к уже имеющимся (иногда компенсируемые утратой каких-нибудь других участков ДНК).

Еще одним подтверждением интенсивного ГГО между близкородственными микробами является то обстоятельство, что филогенетические (эволюционные) деревья, построенные для 20 изученных бактерий, оказываются разными в зависимости от того, какие фрагменты генома используются для их построения. Анализируя эти деревья, а также используя другие методы сравнительной геномики, авторы обнаружили свидетельства многочисленных недавних переносов генетического материала внутри каждой из двух популяций. В частности, удалось показать быстрое распространение целой хромосомы в популяции S. У Vibrio cyclitrophicus геном состоит из двух хромосом, обозначаемых цифрами I и II. Один из вариантов хромосомы II недавно распространился под действием отбора в популяции S (он обнаружен у 5 из 7 бактерий). Хромосома II распространялась независимо от хромосомы I, а это значит, что бактерии запросто могут обмениваться целыми хромосомами, а не только их фрагментами.

Еще один важный вывод состоит в том, что генетический обмен между популяциями в последнее время происходит редко по сравнению с обменом внутри популяций. В прошлом, когда популяции еще не окончательно разошлись по экологическим нишам, межпопуляционный обмен происходил чаще.

Модель экологической дифференциации двух популяций морской бактерии Vibrio cyclitrophicus

Модель экологической дифференциации двух популяций морской бактерии Vibrio cyclitrophicus. Тонкие серые и черные стрелки символизируют внутри- и межпопуляционный ГГО. Толстые цветные стрелки показывают появление (в результате мутации или ГГО) адаптивных аллелей (генетических вариантов), облегчающих жизнь в двух разных местообитаниях (зеленом и красном). Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Полученные результаты говорят о необходимости пересмотра некоторых устоявшихся представлений об эволюции прокариот.

Во-первых, исследование показало, что на генетическом уровне микроэволюционные процессы у «бесполых» прокариот и эукариот, размножающихся половым путем, различаются не так уж сильно. В обоих случаях отбор идет в основном на уровне отдельных фрагментов ДНК, а не целых геномов.

Во-вторых, стало ясно, что генетический обмен между близкородственными микробами (представителями одной и той же популяции) идет очень активно, обеспечивая интенсивную рекомбинацию и, фактически, выполняя ту же функцию, что и половой процесс у высших организмов. При этом важную роль играет гомологичная рекомбинация, благодаря которой заимствованные гены не столько добавляются к уже имеющимся, сколько заменяют собой свои «старые версии», присутствующие в геноме реципиента. Кроме того, показана возможность обмена целыми хромосомами, а не только небольшими фрагментами ДНК.

В-третьих, повышенная частота внутрипопуляционного ГГО по сравнению с межпопуляционным говорит о том, что у бактерий, приспосабливающихся к разным экологическим нишам, формируется частичная репродуктивная изоляция — совсем как у высших организмов в процессе симпатрического видообразования. Эта изоляция, по-видимому, основана не только на том, что микробы с разными адаптациями живут в разных местах и поэтому редко встречаются, но и на том, что по мере накопления нуклеотидных различий снижается вероятность гомологичной рекомбинации. По-видимому, прокариот все-таки нельзя считать «единым гиперполиморфным видом» (как предлагали некоторые теоретики, исходившие из предположения, что микробы обмениваются генами с кем попало, независимо от степени родства). У прокариот, как и у высших организмов, могут существовать частично изолированные друг от друга популяционные генофонды. Что же касается многочисленных известных нам случаев ГГО между неродственными группами микробов, то они, возможно, представляют собой лишь вершину айсберга — легко обнаруживаемый и имеющий порой очень важные эволюционные последствия, но все-таки относительно редкий побочный эффект способности микробов регулярно обмениваться генами со своей ближайшей родней.

Источник: B. Jesse Shapiro, Jonathan Friedman, Otto X. Cordero, Sarah P. Preheim, Sonia C. Timberlake, Gitta Szabó, Martin F. Polz, Eric J. Alm. Population Genomics of Early Events in the Ecological Differentiation of Bacteria // Science. 2012. V. 336. Pp. 48–51.

См. также:
1) Горизонтальный перенос генов и эволюция.
2) Опыты на червях доказали, что самцы — вещь полезная, «Элементы», 23.10.2009.

Александр Марков


9
Показать комментарии (9)
Свернуть комментарии (9)

  • Вячеслав Рогожин  | 10.04.2012 | 18:23 Ответить
    "В эволюции бактерий горизонтальный генетический обмен играет ту же роль, что и половое размножение у высших организмов"
    Более того, похоже, мы наблюдаем не слишком приятный "рудимент" (намеренно беру слово в кавычки - рудименты не эволюционируют, а здесь обратная ситуация) горизонтального генетического обмена даже для многоклеточных: вирусы. Косвенным подтверждением подобного происхождения вирусов является сама возможность обратного процесса - встраивания вирусной ДНК в генетическую последовательность половых клеток "хозяина" с дальнейшим размножением только уже вместе с ним самим (случай ретровирусов)
    Ответить
    • SysAdam > Вячеслав Рогожин | 11.04.2012 | 14:07 Ответить
      Да и вообще логично предположить, что когда появились многоклеточные с укрытыми половыми клетками, то процесс ГПГ стал для них практически недоступен, что в итоге компенсировалось таким костылем как половой диморфизм.
      Ответить
    • SysAdam > Вячеслав Рогожин | 11.04.2012 | 14:07 Ответить
      Да и вообще логично предположить, что когда появились многоклеточные с укрытыми половыми клетками, то процесс ГПГ стал для них практически недоступен, что в итоге компенсировалось таким костылем как половой диморфизм.
      Ответить
  • Скеп-тик  | 12.04.2012 | 00:14 Ответить
    Не удержался и скажу глупость. А что, если и у высших животных существует горизонтальный перенос генов? К примеру, с пищей. То есть часть ДНК не переваривается, а проходит сквозь стенки кишечника и встраивается в клетки. А имунная система разносит их по организму, где они используются для усовершенствования своего ДНК. Ведь забавно, многие неродственые змеи Амазонии, употребляющие в пищу обезьянок, имеют на хвосте пятачок с папилярными линиями. Или сперматофаги у самок, ликвилирующие излишки сперматозоидов после оплодотворения. Вдруг что в геноме самца найдется полезное не только для детей, но и для самки?
    Ответить
    • Вячеслав Рогожин > Скеп-тик | 14.04.2012 | 12:20 Ответить
      С высшими животными гораздо хуже - во первых, чтобы закрепиться, ген должен попасть именно в половую клетку. Во-вторых, преодолеть иммунную реакцию всего организма. Да и закачать в ткани хоть для какого-то эффекта надо немало "экземпляров" рассматриваемого обрывка ДНК. Собственно, последнее как раз проделывается в научных целях (в более утонченном варианте - один из методов создания трансгенных организмов), но реализация в природе этого процесса для особо продвинутых многоклеточных крайне маловероятна. К тому же не стоит путать генетические изменения с реакцией на химический состав (включая гормональный) потребляемой пищи. Последний случай как раз весьма распространен.
      Ответить
      • Скеп-тик > Вячеслав Рогожин | 15.04.2012 | 22:37 Ответить
        Имунная система не реагирует на ДНК, а только на комплекс белков. Понимаю, что до половых клеток "пришельцы" добираются редко. Но вот клетки кишечника, лимфоузлы вполне могут слегка модифицироваться, влияя на гормональную систему. Вспомните ГМО-сою, которая радикально меняет поведение крыс.
        Ответить
        • Вячеслав Рогожин > Скеп-тик | 16.04.2012 | 17:07 Ответить
          С ГМО много фальсификаций - производители обычной сельхозпродукции не желают терять рынков сбыта, так что страшилкам я особо не доверяю. А попадание через желудок самих по себе генов - это сложновато... Разложатся в ноль. Они - весьма питательны:) Так что остается только извне, через ткани - а тут попадание в половые клетки весьма осложнено. Те эффекты, с которыми мы имеем дело (если они имеют место быть), скорее, связаны с сопутствующими веществами, влияющими на гормональный баланс организма.
          Ответить
          • Скеп-тик > Вячеслав Рогожин | 16.04.2012 | 18:59 Ответить
            Немного уточню:"которая в сыром виде радикально меняет поведение крыс, а термически обработаная - нет." А что касается пищеварения, ферменты лишь режут органику на аминокислоты или крупные фрагменты белков, и ДНК тоже, а уже клетки превращают их в СО_2 и АТФ. Так что лазейка есть...
            Ответить
  • morric  | 20.04.2012 | 12:18 Ответить
    Нет никакой эволюции и не было никогда.всё создано сразу как есть.
    Ответить
Написать комментарий


Элементы

© 2005-2017 «Элементы»